栗斑腹鹀對寄生和捕食風險的行為反應

陳艷東，姜云壘，2，秦 博，張立世，劉麗秋

(1.吉林農業大學動物科學與技術學院，吉林 長春 130118；2.吉林農業大學動物生產及產品質量安全教育部重點實驗室，吉林 長春 130118；3.吉林省莫莫格國家級自然保護區管理局，吉林 白城 137316)

栗斑腹鹀對寄生和捕食風險的行為反應

陳艷東1，姜云壘1，2，秦 博3，張立世1，劉麗秋1

(1.吉林農業大學動物科學與技術學院，吉林 長春 130118；2.吉林農業大學動物生產及產品質量安全教育部重點實驗室，吉林 長春 130118；3.吉林省莫莫格國家級自然保護區管理局，吉林 白城 137316)

捕食和巢寄生是影響栗斑腹鹀存活和繁殖成功的重要因素，面對不同風險，其行為對策可能不同.在內蒙古赤峰市阿魯科爾沁旗敖倫花和內蒙古通遼市扎魯特旗嘎亥圖，通過擺放標本實驗，探討了栗斑腹鹀在捕食和寄生風險下的行為反應差異.結果表明：栗斑腹鹀對捕食者紅隼(Falcotinnunculus)反應最強烈；其次為寄生者大杜鵑(Cuculuscanorus)；對中性對照山斑鳩(Streptopeliaorientalis)反應強度最弱.說明栗斑腹鹀具有識別不同類型風險的能力，并能采取不同的行為對策應對不同風險.

栗斑腹鹀；標本；行為對策；報警聲

捕食可定義為一種生物攝取其他種生物個體的全部或部分為食，前者稱為捕食者，后者稱為獵物或被捕食者[1].對動物反捕食對策的研究始于19世紀末[2]，研究發現捕食者與獵物長期協同進化，獵物形成了保護色、假死、逃跑、集體防御、報警等行為對策以逃避被捕食[1-5].而采取反捕食對策的前提就是能夠識別捕食者[6]，大多數動物都能夠識別環境中的捕食者，并做出一定的反捕食行為來降低捕食風險[7-9]，因此，獵物需要評估捕食風險的大小從而選擇合適的行為對策[10-11].

鳥類種間巢寄生降低了宿主的繁殖成功率和適合度[12].宿主主要的反寄生策略為識別寄生卵和雛鳥并丟棄或棄巢[13-15].實際上，最好的反寄生策略是尋找安全的繁殖地[16-17]或阻止巢寄生者于宿主巢中產卵[18-20]，當寄生者出現在巢附近時，親鳥增加警戒并進行防御，能夠降低巢寄生發生的概率[21-22].

栗斑腹鹀(Emberizajankowskii)隸屬于雀形目(Passeriformes)、鹀科(Emberizidae)、鹀屬(Emberiza)，單型種，無亞種分化，是世界上稀有的鳥類之一.由于栗斑腹鹀較小的分布范圍和種群數量急劇下降，2010年被世界自然保護聯盟(IUCN)列為瀕危物種[23].現已對栗斑腹鹀分布和繁殖習性[24]、種群數量變化[25]、巢址選擇[26]、雙親遞食率[27]、現狀和保護對策[28]等開展了研究，研究發現捕食和寄生是影響栗斑腹鹀繁殖成功率的主要因素[29].本文以栗斑腹鹀為研究對象，在孵化期采用擺放標本實驗，檢驗栗斑腹鹀是否能夠識別捕食和寄生風險，分析其是否采取不同的行為對策應對不同的風險，以為栗斑腹鹀的保護研究提供基礎資料.

1 方法

1.1 研究區域

研究樣地位于內蒙古自治區赤峰市阿魯科爾沁旗(43°21′43″～45°24′20″N，119°02′15″～121°01′E)和內蒙古通遼市扎魯特旗(43°50′13″～45°35′31″N，119°34′48″～121°56′50″E)，海拔179.2～1 444.2 m.研究區東鄰科爾沁右翼中旗，南與赤峰市翁牛特旗接壤，西與巴林左旗、巴林右旗交界，北與錫林郭勒盟西烏珠穆沁旗毗鄰；以低山丘陵和傾斜沖積平原為主要地貌特征；屬溫帶大陸性氣候；降雨主要集中在6—8月份，年平均降雨量為300～400 mm.研究區域內草本植被主要有貝加爾針茅(StipaBaicalensis)、羊草(Leymuschinensis)、北京隱子草(Cleistogeneshancei)、萬年蒿(Artenmisiagmelinii)、豬毛蒿(Artemisiascoparia)等，木本植被主要有西伯利亞山杏(Prunussibirica)和蒙古黃榆(Ulmusmacrocarpa)兩種[27].

1.2 實驗方法

2014—2015年5—7月，在研究區域內采用巢位統計法確定栗斑腹鹀繁殖巢的位置，監測首枚卵日期、孵化期等.對孵化期內栗斑腹鹀親鳥(n=20對)進行擺放標本實驗：選擇紅隼標本代表捕食風險，大杜鵑標本代表寄生風險，山斑鳩標本作為中性對照，代表無風險[30].選擇晴朗無風鳥類活動高峰期(6：00～9：00，16：00 ～19：00 )進行實驗.標本擺放在距巢1 m遠，距地1 m高的山杏樹上.實驗開始前將標本用布遮蓋，一人移除遮蓋物，并立刻退到10 m以外的位置，另一人在15 m處記錄親鳥行為，實驗持續10 min.從至少一只親鳥飛回距巢25 m處開始計時[5].為了確定親鳥的位置，以巢為中心，在巢四周5，10，15，20，25 m處做標記，從標本擺放到第一只親鳥飛回時間間隔不超過30 min.標本擺放順序是隨機的，針對同一巢的兩次實驗至少間隔1 d.觀察者和受試親鳥之間的接觸盡量最小化，采用焦點動物取樣法和所有事件取樣法結合記錄親鳥行為并選取以下行為變量：

進巢：標本擺放后，栗斑腹鹀是否回巢繼續孵化[30]；回巢時間：從第一只親鳥到達至其進巢的時間[30]；報警：親鳥返回后是否報警[6]；報警級別：0(無報警聲)，1(報警時間<2 min)，2(報警時間<6 min)，3(報警時間>6 min)[31]；快速靠近標本：親鳥返回后是否快速飛過或靠近標本[6]；快速靠近標本次數；返回時間：從標本擺放到至少一只親鳥返回巢附近25 m的時間[31]；返回數量：從標本擺放到返回巢附近25 m處的親鳥數量[31].統計繁殖巢某行為是否出現時，用“1”代表“是”，用“0”代表“否”.

1.3 數據處理

對三種風險處理下栗斑腹鹀是否進巢、報警和快速靠近標本的質量性狀數據用非參數Cochran’s檢驗，組間差異用McNemar檢驗；非參數Friedman’s檢驗檢驗快速靠近標本的次數、從標本擺放到返回巢附近25 m處的栗斑腹鹀數量、報警級別，組間差異分析用Wilcoxon signed-ranks檢驗[32].從標本擺放到至少一只親鳥返回巢附近25 m處的返回時間用單因素方差分析(one-way ANOVA)，多重比較用最小顯著差數法(LSD)；獨立樣本t檢驗檢驗回巢時間.顯著性水平設置為0.05，所有檢驗都是雙尾檢驗，數據用平均值±標準差表示.以上分析均在SPSS22.0統計分析軟件上完成.

2 結果

捕食風險、寄生風險和無風險下栗斑腹鹀的8種行為指標的顯著性差異和多重比較分析結果見表1.由表1可見，栗斑腹鹀的進巢行為與風險類型相關(Cochran’s檢驗：Q=14.923，P=0.001)，捕食風險下無進巢繼續孵化行為，寄生風險和無風險下分別有8巢和11巢親鳥進巢繼續孵化，捕食風險和無風險的進巢行為差異極顯著(McNemar檢驗：PH-S=0.001)，捕食風險和寄生風險的進巢行為差異極顯著(McNemar檢驗：PH-D=0.008)，寄生風險和無風險的進巢行為無顯著差異.t檢驗結果顯示，回巢時間也無顯著差異(t=0.929，df=17，P=0.366)，放置大杜鵑時回巢時間為(290.8±144.3)s(n=8)，放置山斑鳩時回巢時間為(227.9±146.4)s(n=11).

報警行為的發生與風險類型無關(Cochran’s檢驗：Q=4.308，P=0.116)，但是報警級別與風險類型有關(Friedman檢驗：χ2=10.131，P=0.006).捕食風險的報警級別最高，為1.6±0.9(n=20)，寄生風險的報警級別為0.85±0.7(n=20)，無風險的報警級別為0.8±0.9(n=20)；捕食風險和寄生風險的報警級別差異極顯著(Wilcoxon檢驗：Z=-2.697，PH-D=0.007)，捕食風險和無風險的報警級別差異極顯著(Wilcoxon檢驗：Z=-2.949，PH-S=0.003).

表1 栗斑腹鹀對三種風險行為反應

注：H-D表示紅隼和大杜鵑的組間差異，H-S表示紅隼和山斑鳩的組間差異，D-S表示大杜鵑和山斑鳩的組間差異.**差異極顯著，*差異顯著.

快速靠近標本行為與風險類型相關(Cochran’s檢驗：Q=9.692，P=0.008)，捕食風險、寄生風險和無風險下分別有11，5，2巢親鳥快速靠近標本，快速靠近標本行為在捕食風險和無風險間差異極顯著(McNemar檢驗：PH-S=0.004).快速靠近標本的次數與風險類型有關(Friedman檢驗：χ2=11.561，P=0.003)，捕食風險下，栗斑腹鹀靠近標本(0.9±1.1)次(n=20)，無風險下快速靠近標本(0.1±0.3)次(n=20)，捕食風險和無風險下快速靠近標本次數差異極顯著(Wilcoxon檢驗：Z=-2.877，PH-S=0.004)；寄生風險下，快速靠近標本(0.3±0.4)次(n=20)，捕食風險和寄生風險下快速靠近標本的次數差異顯著(Wilcoxon檢驗：Z=-2.228，PH-D=0.026)，寄生風險和無風險下快速靠近標本次數差異不顯著(Wilcoxon檢驗：Z=-1.134，PD-S=0.257).

捕食風險下，除繁殖巢親鳥外，同種其他栗斑腹鹀個體也會在捕食者附近做出行為反應，存在共同御敵的現象，每巢有(2.1±1.2)只(n=20)個體返回；寄生風險和無風險下僅繁殖親鳥返回，分別有(1.6±0.5)只(n=20)和(1.5±0.5)只(n=20)返回，栗斑腹鹀返回數量與風險類型無關(Friedman檢驗：χ2=4.415，P=0.110).捕食風險下，(328.5±277.8)s(n=20)后，第一只親鳥飛回巢附近；寄生風險下，(336.6±325.8)s(n=20)后返回；無風險下，(398.5±356.8)s(n=20)后返回.三種風險下，栗斑腹鹀的返回時間差異不顯著(F=0.287，df=2，P=0.752).

3 討論

3.1 栗斑腹鹀對風險的識別

栗斑腹鹀對捕食風險的反應最強烈，出現共同御敵的現象，返回的栗斑腹鹀數量最多；發生快速靠近標本行為的巢數最多；快速靠近標本的次數也最多.寄生風險和無風險下行為反應依次減弱，說明栗斑腹鹀能夠識別三種風險并且有合適的行為對策，結果與中國家燕(Hirundorustica)對雀鷹和大杜鵑的識別研究一致.中國家燕不是大杜鵑的常見宿主，大杜鵑雖在形態特征上高度模仿雀鷹，但中國家燕仍可區分雀鷹(Accipiternisus)和大杜鵑[30].實驗從側面支持了一般巢的防御假說[18]，栗斑腹鹀并未將杜鵑標本當作特殊的敵人，而表現出與山斑鳩標本相似的反應，這與黑頂林鶯(Sylviaatricapilla)對大杜鵑和原鴿(Columbalivia)的識別的研究結果一致[31]；黑頂林鶯對大杜鵑和原鴿標本表現出相同級別的反應，也與田雀鹀(Spizellapusilla)對棕頭牛鸝(Molothrusater)和冠藍鴉(Cyanocittacristata)的研究結果一致[33].1999—2001年的栗斑腹鹀調查研究顯示，161個損失卵中，5.6%為大杜鵑的巢寄生，11.8%被捕食，捕食和寄生是影響栗斑腹鹀繁殖成功的主要因素[29].巢寄生者一般在產卵初期對宿主構成威脅，將宿主的卵推出巢中[18]，而我們的實驗是在孵化中期開展的，寄生風險已經不是影響繁殖的主要因素了.

3.2 栗斑腹鹀風險對策

鳥類對風險的評估是動態的[34]，需要權衡繁殖能量和存活能量的分配[35-36].研究發現，栗斑腹鹀在高捕食風險下，將更多的時間用于觀察環境和防御捕食者，將能量分配給自身存活，減少進巢的繼續孵化行為；低風險下，親鳥繼續進巢孵化，將能量分配給當前繁殖.因此可以認為，栗斑腹鹀在高捕食風險下會減少繁殖能量投資，增加存活能量投資.與趙亮(2005)[37]的研究結果相似，在捕食風險下，繁殖期角百靈(Eremophilaalpestris)和小云雀(Alaudagulgula)親鳥通過縮短坐巢時間、延長消失時間、減少遞食率等行為，降低當前繁殖投入，提高雛鳥的存活率.

3.3 栗斑腹鹀報警行為

鳥類的報警聲也是一種對捕食者的行為應答，傳遞已經發現捕食者的信息，或利用鳴聲技巧給捕食者帶來錯誤的信息[38].報警聲的內容與捕食者密切相關，其他個體可通過聽覺感受器獲得報警聲的內容.鳥類有時會對任何入侵者發出報警聲，也會發出高頻錯誤的報警聲[39].本研究發現，栗斑腹鹀在非捕食風險下也會發出報警聲，對未構成任何威脅的山斑鳩標本仍有45%(9/20)的個體發出報警聲，而對威脅不大的大杜鵑有75%(15/20)的個體報警.栗斑腹鹀這種防患于未然的錯誤報警行為是有益的，可以預防真正的捕食攻擊，更有利于應對潛在的威脅.

[1] 牛翠娟，婁安如，孫儒泳，等.基礎生態學[M].高等教育出版社，2002：141-142.

[2] CARO T.Antipredator defenses in birds and mammals [M].Chicago：University of Chicago Press，2005：7-8.

[3] 孟凡明，梁醒財.昆蟲假死行為研究歷史及現狀[J].昆蟲知識，2009(6)：985-991.

[4] 尚玉昌.動物行為學[M].北京：北京大學出版社，2005：174-180.

[5] COURTER J R，RITCHISON G.Alarm calls of tufted titmice convey information about predator size and threat[J].Behavioral Ecology，2010，21(5)：936-942.

[6] SUZUKI T N.Referential mobbing calls elicit different predator-searching behaviours in Japanese great tits [J].Animal Behaviour，2012，84(1)：53-57.

[7] LIMA S L.Stress and decision-making under the risk of predation：recent developments from behavioral，reproductive，and ecological perspectives [J].Advances in the Study of Behaviour，1998，27(8)：215-290.

[8] KATS L B，DILL L M.The scent of death：chemosensory assessment of predation risk by prey animals [J].Ecoscience，1998，5(3)：361-394.

[9] STANKOWICH T，BLUMSTEIN D T.Fear in animals：a meta-analysis and review of risk assessment [J].Proceedings of the Royal Society of London B：Biological Sciences，2005，272(1581)：2627-2634.

[10] CURIO E，KLUMP G，REGELMANN K.An anti-predator response in the great tit(Parusmajor)：is it tuned to predator risk [J].Oecologia，1983，60(1)：83-88.

[11] KLEINDORFER S，FESSL B，HOI H.Avian nest defence behaviour：assessment in relation to predator distance and type，and nest height [J].Animal Behaviour，2005，69(2)：307-313.

[12] ROTHSTEIN S I.A model system for coevolution：avian brood parasitism [J].Annual Review of Ecology and Systematics，1990，21(1)：481-508.

[13] LANGMORE N E，HUNT S，KILNER R M.Escalation of a coevolutionary arms race through host rejection of brood parasitic young [J].Nature，2003，422(6928)：157-160.

[14] DAVIES N B，BROOKE M L.Cuckoos versus reed warblers：adaptations and counter adaptations [J].Animal Behaviour，1988，36(1)：262-284.

[15] HOSOI S A，ROTHSTEIN S I.Nest desertion and cowbird parasitism：evidence for evolved responses and evolutionary lag [J].Animal Behaviour，2000，59(4)：823-840.

[16] CLARKE A L，?IEN I J，HONZA M，et al.Factors affecting reed warbler risk of brood parasitism by the common cuckoo [J].The Auk，2001，118(2)：534-538.

[18] SEALY S G，NEUDORF D L，HOBSON K A，et al.Nest defense by potential hosts of the Brown-headed Cowbird：methodological approaches，benefits of defense，and coevolution [J].Oxford Ornithology Series，1998(9)：194-211.

[19] GRIM T，HONZA M.Differences in behaviour of closely related thrushes(TurdusphilomelosandT.merula) to experimental parasitism by the common cuckoo (Cuculuscanorus) [J].BIOLOGIA-BRATISLAVA，2001，56(5)：549-556.

[20] R?SKAFT E，MOKSNES A，STOKKE B G，et al.Aggression to dummy cuckoos by potential European cuckoo hosts [J].Behaviour，2002，139(5)：613-628.

[21] KLEINDORFER S，EVANS C，COLOMBELLI-NéGREL D，et al.Host response to cuckoo song is predicted by the future risk of brood parasitism [J].Frontiers in Zoology，2013，10(1)：1-10.

[22] GRIM T，KLEVEN O，MIKULICA O.Nestling discrimination without recognition：a possible defence mechanism for hosts towards cuckoo parasitism [J].Proceedings of the Royal Society of London B：Biological Sciences，2003，270：S73-S75.

[23] BIRD LIFE INTERNATIONAL.Species factsheet：Emberizajankowskii[DB/OL].http：//www.bird life.Org，2013-12-03.

[24] 佟富春，高瑋，肖以華，等.吉林白城地區草原栗斑腹鹀窩卵數、營巢成功率和繁殖成功率的研究[J].應用生態報，2002，13(3)：281-284.

[25] 程瑾瑞，高瑋，王海濤，等.栗斑腹鹀種群數量變化的分析[J].東北師大學報(自然科學版)，2002，34(1)：49-53.

[26] 高瑋，王海濤，孫丹婷.栗斑腹鹀的棲息地和巢址選擇[J].生態學報，2003，23(4)：665-672.

[27] 陶慧娟，姜云壘，秦博，等.栗斑腹鹀雙親遞食率比較研究[J].東北師大學報(自然科學版)，2014，46(3)：105-108.

[28] WANG H T，JIANG Y L，GAO W.Jankowski’s Bunting(Emberizajankowskii)：current status and conservation [J].Chinese Bird，2011，1(1)：251-258.

[29] JIANG Y L，GAO W，LEI F M，et al.Nesting biology and population dynamics of Jankowski’s Bunting(Emberizajankowskii) in Western Jilin，China[J].Bird Conservation International，2008，18(2)：153-163.

[30] YU J P，WANG L W，XING X Y，et al.Barn swallows(Hirundorustica) differentiate between common cuckoo and sparrowhawk in China：alarm calls convey information on threat[J].Behavioral Ecology and Sociobiology，2016，70(1)：171-178.

[31] GRIM T.Host recognition of brood parasites：implications for methodology in studies of enemy recognition[J].The Auk，2005，122(2)：530-543.

[32] MUNDRY R，FISCHER J.Use of statistical programs for nonparametric tests of small samples often leads to incorrectPvalues：examples from animal behaviour [J].Animal Behaviour，1998，56(1)：256-259.

[33] BURHANS D E.Enemy recognition by field sparrows[J].The Wilson Bulletin，2001，113(2)：189-193.

[34] MONTGOMERIE R D，WEATHERHEAD P J.Risks and rewards of nest defence by parent birds [J].Quarterly Review of Biology，1988，63(2)：167-187.

[35] COLOMBELLI-NéGREL D，ROBERTSON J，KLEINDORFER S.Nestling presence affects the anti-predator response of adult superb fairy-wrens(Maluruscyaneus)[J].Acta Ethologica，2010，13(2)：69-74.

[36] GHALAMBOR C K，MARTIN T E.Fecundity-survival trade-offs and parental risk-taking in birds[J].Science，2001，292(5516)：494-497.

[37] 趙亮.繁殖期兩種百靈科鳥類對捕食風險的行為響應[J].動物學研究，2005，26(2)：113-117.

[38] PERRINS C.The purpose of the high-intensity alarm call in small passerines [J].Ibis，1968，110(2)：200-201.

[39] HAFTORN S.Contexts and possible functions of alarm calling in the willow tit(Parusmontanus) the principle of ‘better safe than sorry’ [J].Behaviour，2000，137(4)：437-449.

(責任編輯：方 林)

Behavioral response of Jankowski’s Bunting(Emberizajankowskii)when faced with predator and brood parasitism risk

CHEN Yan-dong1，JIANG Yun-lei1，2，QIN bo3，ZHANG Li-shi1，LIU Li-qiu1

(1.College of Animal Science and Technology，Jilin Agricultural University，Changchun 130118，China；2.The Key Laboratory of Animal Production and Product Quality and Security，Ministry of Education，Jilin Agricultural University，Changchun 130118，China；3.Jilin District Bureau of Momoge Nature Reserve，Baicheng 137316，China)

Predation and brood parasitism can induce reproductive success of Jankowski’s Bunting(Emberizajankowskii).When faced with different risk，their behavioral strategies may be different.To investigate different behavior to predator and brood parasites，dummy experiment was conducted at Ar Horqin Banner in Chifeng City and Jarud Banner in Tongliao City of Inner Mongolia.Used Kestrel dummy(referred to predator)，common cuckoo(referred to brood parasites)，Oriental turtle dove(neutral control)，and found that response intensity of Jankowski’s Bunting declined from Kestrel through common cuckoo to Oriental turtle dove.The result show that Jankowski’s Bunting can identify the type of dummy or risk and adopt adaptive behavioral strategies.

Jankowski’s Bunting(Emberizajankowskii)；dummy；behavioral strstegies；alarm call

1000-1832(2016)04-0106-05

10.16163/j.cnki.22-1123/n.2016.04.023

2016-02-09

國家自然科學基金資助項目(31172109)；吉林省自然科學基金資助項目(20150101067JC).

陳艷東(1990—)，女，碩士研究生；通訊作者：姜云壘(1962—)，男，博士，教授，主要從事鳥類生態學研究.

Q 959.7+39 [學科代碼] 180.5744

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