膠州灣表層沉積物中甲藻孢囊的分布*

李 影 湯亞楠 沈萍萍 顧海峰 譚燁輝

(1.中國科學院南海海洋研究所 熱帶海洋生物資源與生態重點實驗室 廣州 510301; 2.中國科學院大學 北京 100049;3 國家海洋局第三海洋研究所 廈門 361005)

膠州灣表層沉積物中甲藻孢囊的分布*

李 影1,2湯亞楠1,2沈萍萍1①顧海峰3譚燁輝1

(1.中國科學院南海海洋研究所 熱帶海洋生物資源與生態重點實驗室 廣州 510301; 2.中國科學院大學 北京 100049;3 國家海洋局第三海洋研究所 廈門 361005)

為了解膠州灣表層沉積物中甲藻孢囊的分布特征, 于2015年7月采集膠州灣12個站位的表層沉積物進行甲藻孢囊分析, 共鑒定甲藻孢囊37種(分屬5個類群)和2種未定種, 包括自養型20種和異養型17種, 優勢種為膝溝藻。其Shannon-Wiener多樣性指數[H′(log2)]介于2.84—3.91, 平均值為3.42; 均勻度指數介于0.75—0.98, 平均值為0.88, 總體值較高。膠州灣海域各站位的甲藻孢囊豐度介于96—969cyst/g DW(干重), 平均豐度為401cyst/g DW, 呈現出臨近灣口處豐度較高, 而灣內較低的空間分布差異特征。尤其值得注意的是, 有兩種產蝦夷扇貝毒素(Yessotoxin, YTX)甲藻[具刺膝溝藻(Gonyaulax spinifera)和多邊舌甲藻(Lingulodinium polyedrum)]的孢囊和 3種產麻痹性貝類毒素(PSP)甲藻[塔瑪/鏈狀亞歷山大藻(Alexandrium catenella/tamarense)、微小/相似亞歷山大藻(A.minutum/affine)和鏈狀裸甲藻(Gymnodinium catenatum)]的孢囊在膠州灣海域大多數站位均有分布,盡管其數量不高, 但其廣泛的分布范圍仍需引起我們的重視。

膠州灣; 甲藻孢囊; 生物多樣性; 分布

甲藻是海洋浮游生物的第二大類群, 其種類和數量僅次于硅藻, 在海洋生態系統中占有非常重要的地位。甲藻孢囊是甲藻度過不良環境的一種休眠方式, 研究表明至今大約 200多種甲藻能夠形成孢囊(王朝暉, 2007a; Matsuokaet al, 2013)。一般的孢囊是指經有性生殖所形成的休眠孢囊, 對孢囊的研究多圍繞此類, 但最新研究結果表明, 在某些甲藻中也存在無性生殖所產生的休眠孢囊(王朝暉, 2007b)。休眠孢囊沉降在海底沉積物中以抵抗不良的外部環境,一旦環境條件適宜則會再度萌發成營養細胞進入上覆水體, 然后以無性繁殖方式進行增殖, 成為引發赤潮的種源(肖詠之等, 2001; Fertouna-Bellakhalet al,2015)。由于沉積物中甲藻孢囊是某一時期海域所形成的孢囊集群, 而且大多數甲藻孢囊具有孢粉素的細胞壁, 可長期保存在沉積物中, 因此, 沉積物甲藻孢囊能在一定程度上反映出水體中浮游甲藻的歷史信息, 成為追溯各海域浮游植物歷史記錄和水體環境變化過程有效的信號載體(孫愛梅等, 2006)。孢囊的形成對于物種生存、繁殖、分布與傳播等具有重要的生物學意義, 同時也是赤潮發生的“種源”和赤潮消亡的重要原因, 孢囊研究因此成為海洋生態學、海洋地質學和環境學的國際研究熱點(Matsuokaet al,2013; Fertouna-Bellakhalet al, 2015)。目前很多學者對我國沿海重要海灣的沉積物甲藻孢囊進行了較為廣泛的調查研究, 取得了一系列的研究成果(肖詠之等, 2001; Wanget al, 2004; 黃海燕等, 2009; 顧海峰等, 2011; 石雅君等, 2011; 王艷等, 2012)。但迄今為止, 有關膠州灣海域沉積物甲藻孢囊的研究鮮有報道,因此, 本文對膠州灣海域表層沉積物中甲藻孢囊的種類及數量分布進行了初步探索, 以期為補充此海域甲藻孢囊的分布狀況與多樣性認識, 亦為甲藻有毒有害藻華的防御、監測提供一些基礎數據與參考資料。

1 材料與方法

1.1 采樣區及采樣方法

膠州灣位于山東半島南部, 黃海東部, 為半封閉型海灣, 海灣面積約 397km2, 其中約 64%的海域水深不超過 5m, 灣內與外海水體交換情況良好, 半交換周期為5天(楊世民等, 2014)。其東部為港口區, 西部與西北部主要為海水養殖區, 外與黃海海水交換,灣底部有大沽河、海泊河、李村河、婁山河等河流流入(盧敏等, 2001)。近幾十年來, 隨著青島工農業的迅速發展, 大量的營養物質排放入海, 導致水中有機質增多, 赤潮現象頻繁發生。1990年在膠州灣的中部海域發生由紅色中縊蟲大量增殖引起的赤潮, 1997年7月膠州灣東部海域發生由短角彎角藻(Eucampia zoodiacus)過度增殖引起的赤潮, 1998年發生中肋骨條藻(Skeletonema costatum)赤潮, 1999年6—8月, 分別發生中肋骨條藻、短角彎角藻、高貴齒狀藻(盒型藻)(Odontella regis)赤潮, 給當地的海洋漁業養殖環境造成了極大的影響(盧敏等, 2001; 韓笑天等,2004)。

2015年 7月 11—12日, 在膠州灣設 12個站位(S3—S14)(圖 1), 使用抓斗式采泥器采集表層沉積物。樣品采集后置于冰盒中帶回實驗室, 并于4°C冰箱中保存。

圖1 膠州灣表層沉積物采樣站位圖Fig.1 Sediment sampling stations in the Jiaozhou Bay

1.2 甲藻孢囊的分離與鑒定

取適量沉積物樣品分成兩份, 其中一份(約 10g)放在60°C烘箱中烘干至恒重, 用來測定樣品含水率。另一份(約 5g)進行網篩過濾, 即超聲波震蕩之后, 讓其通過125μm和15μm的不銹鋼網篩, 收集兩個網篩之間的部分并轉移至表面皿中, 旋轉表面皿使液體渦旋(王朝暉等, 2003), 用吸管吸取上層浮液至15mL離心管中, 自然沉降 12h, 棄上清液, 用過濾海水定容至10mL。

進行甲藻孢囊分析鑒定時, 吸取 1mL已經處理好的樣品至 1mL浮游生物計數框(Sedgewick-Rafter 1mm2)中, 然后將其置于徠卡顯微鏡(DM2000)200倍顯微鏡下對孢囊依次進行種類的鑒定、計數和拍照。在鑒定過程中, 遇到無法鑒定的甲藻孢囊種類時, 以其所在的屬來表示。孢囊密度以每克干重沉積物中的孢囊數表示(cyst/g DW)(王朝暉, 2007b)。

1.3 統計分析方法

物種多樣性指數采用香農-威納指數(H′,Shannon-Wiener index)(Shannonet al, 1949), 其計算公式為

物種均勻度指數(J)(Pielou, 1969), 其計算公式:

優勢種類的優勢度指數(Y＞0.02)判斷, 計算公式為:

式中,S為樣品中總種類數,pi為第i種的個體數與樣品中的總個數(N)的比值,ni為第i種的總個體數,

N為所有物種的總個體數,fi為第i種在各站位出現的頻率。

2 結果與討論

2.1 甲藻孢囊的種類組成

膠州灣12個表層沉積物中總共鑒定到37種甲藻孢囊和2種未定種(表1)。其中37種甲藻孢囊分屬5個類群: 膝溝藻類(Gonyaulacoid group, 16種),Tuberculodinioid類(Tuberculodinioid group, 1種), 鈣質類(calciodinellid group, 1種), 裸甲藻類(Gymnodinioid group, 3種)和原多甲藻類(Protoperidinioid group, 16 種)。

根據 Matsuoka(2001)和王朝暉(2007a)文獻, 將37種甲藻孢囊分為20種自養型甲藻孢囊和 17種異養型甲藻孢囊。其中除S4、S5、S6之外的其他站位中, 膝溝藻屬孢囊總豐度明顯多于原多甲藻屬孢囊;S5站位中異養型甲藻孢囊較豐富; S4和 S6站位中,自養型和異養型孢囊總豐度無明顯的區分(表 1)。根據優勢度指數, 所有站位甲藻孢囊的優勢種均為膝溝藻孢囊(Gonyaulaxsp.)。另外, 多邊舌甲藻(Lingulodinium polyedra)在除 S4之外的其他站位中均有分布。

表1 膠州灣表層沉積物中甲藻孢囊分布情況Tab.1 Distribution of dinoflagellate cysts in the sediment of Jiaozhou Bay

續表

2.2 甲藻孢囊的豐度分布

膠州灣表層沉積物中不同站位之間甲藻孢囊的總豐度存在明顯差異, 介于96和969cyst/g DW之間,平均值為401cyst/g DW(圖2)。其中S13站的孢囊豐度最高, 為969cyst/g DW; 而S5站的孢囊豐度最低,僅為96cyst/g DW。

圖2 膠州灣各站位孢囊豐度分布圖Fig.2 Total abundance of the cysts at each station in Jiaozhou Bay

自養型孢囊豐度顯著高于異養型豐度。自養豐度(A)介于36和883cyst/g DW之間, 最高值出現在S13站, 為883cyst/g DW, 最低值是S5站為36cyst/g DW,平均值為 312cyst/g DW; 異養豐度(H)介于 36和188cyst/g DW 之間, 最高值出現在 S8站, 為188cyst/g DW, 最低值是S3站, 僅為6cyst/g DW, 平均值為90cyst/g DW。H:A均值僅為0.59, 最大值1.67,最低值僅為0.1(表2), 孢囊總豐度呈現臨近灣口的站位豐度較高、而灣內較低的現象, 自養孢囊總豐度變化趨勢與孢囊總豐度的分布特點相一致, 異養孢囊總豐度無明顯變化趨勢。孢囊的分布是海流和底質等海洋環境因素共同調控的結果, 其中底部沉積物顆粒的大小對孢囊的分布有顯著的影響, 在沉積物粒徑小的地方分布多, 粒徑大的地方分布較少(石雅君等, 2011)。膠州灣口處為一海底深槽, 水深流急, 沖刷強烈, 沉積物粒度較粗, 而灣口內沉積物粒度總體較細, 灣口外深槽表層為薄層粘土層沉積(肖菲等,2006), 粒徑較小, 有利于孢囊沉積, 加上水深條件及水流的沖刷沉降作用, 使得靠近灣口的位置孢囊豐度較高。

空間分布上, 靠近河流入?？诘恼疚? 如 S8站位, 其孢囊總豐度及異養孢囊豐度相對較高, 其原因可能是沿岸為人口密集區, 陸源輸入帶來大量營養鹽, 初級生產力較高, 而在灣外S13、S14兩個站位出現較高的豐度, 其原因可能是該處水深較大, 表層沉積物受水流影響較小, 加之遠離海岸, 人為干擾相對較小, 有利于孢囊沉積。其次, 孢囊的沉積還與底質性質、沉積物擾動及底棲動物的攝食有關(王朝暉等,2014), 因此其數量的空間分布特征還需要進一步結合環境狀況進行相關分析。

2.3 甲藻孢囊多樣性的空間分布特征

豐富度是指物種的多少, 即群落中生物的種類數。各站位的孢囊豐富度為9—23, 其中S5站孢囊豐富度最低為9, S7站孢囊豐富度最高為23。香農-威納指數通常用于反映該區域群落結構的復雜程度, 越復雜的群落越趨于穩定, 其緩沖作用也越強, 當環境發生改變時, 對環境的反饋功能也越強(劉東艷等,2003)。膠州灣甲藻孢囊香農-威納指數介于 2.84—3.91(表2), 平均值為3.42, 呈現從北向南先增加后減小的趨勢。均勻度指數代表群落內部物種分布的均勻程度, 是群落是否成熟和穩定的特征之一(楊世民等,2014)。膠州灣表層沉積物中甲藻孢囊的均勻度指數為 0.75—0.98, 平均值為 0.88, 最大值出現在 S6站,為0.98, 最小值出現在S13站, 為0.75, 總體值較高,表明甲藻群落相對穩定。

2.4 甲藻孢囊與赤潮的關系

許多有毒有害甲藻都能形成孢囊, 孢囊被認為是赤潮發生的“種源”和赤潮消亡的重要原因(王朝暉,2007a)。本次調查結果顯示, 膠州灣某些站位發現兩種產 YTX(Yessotoxin)毒素的甲藻[具刺膝溝藻(Gonyaulax spinifera)和多邊舌甲藻(Lingulodinium polyedrum)]的孢囊, 以及3種產麻痹性貝類毒素(PSP)的甲藻[微小/相似亞歷山大藻、塔瑪/鏈狀亞歷山大藻(Alexandrium minutum/affine, A.catenella/tamarense)和鏈狀裸甲藻(Gymnodinium catenatum)]的孢囊。其中具刺膝溝藻孢囊在除S5站之外的其他站位中均有分布,多邊舌甲藻孢囊除 S4站的其他站位中均有分布, 亞歷山大藻的孢囊主要集中分布在S5, S7, S8和S13站,而鏈狀裸甲藻的孢囊主要分布在S3, S6及S12站。

作為中國海區常見的甲藻孢囊種類之一, 亞歷山大藻孢囊在世界各大海域也廣泛分布。亞歷山大藻孢囊不僅是赤潮循環發生的種源, 而且其孢囊也是產生麻痹性貝毒素的重要來源(Fertouna-Bellakhalet al, 2015)。在本次采樣調查中, 膠州灣海域亞歷山大藻孢囊的豐度為 4—10cyst/g DW, 平均值為 8cyst/g DW, 與其他有 PSP問題海域亞歷山大孢囊豐度相比(表 3), 近期暴發赤潮的可能性較小, 但由于 PSP毒素是危害海水養殖業的重要問題, 在我國沿海許多海域的貝類中檢測出PSP毒素, 其中不少地區貝類樣品中毒素含量超出國際安全食用標準(韓笑天等,2004), 因此除了水體中藻類活體細胞的監測, 還應加強對亞歷山大藻孢囊的監測與預警。

表2 膠州灣海域甲藻孢囊的多樣性指數、均勻度指數和H∶ATab.2 Shannon-Wiener index, Pielou evenness index and H∶A of dinoflagellate cysts in Jiaozhou Bay

表3 各海域亞歷山大藻孢囊豐度比較Tab.3 Comparison of Alexandrium tamarense / catenella cyst abundance in different sea areas

3 結論

本文首次報道了膠州灣表層沉積物中甲藻孢囊種類與數量的分布狀況, 共分離鑒定出甲藻孢囊 37種和2種未定種, 其中自養型孢囊多于異養型, 膝溝藻孢囊在調查站位中分布廣泛?？臻g分布上, 各個站位間甲藻孢囊豐度存在明顯差異, 介于 96—969cyst/g DW 之間, 呈現出灣口區域比灣內高的分布特征, 今后還需要進一步結合環境因素進行相關分析。另外需要特別注意的是, 本次調查中發現幾種產麻痹性貝類毒素(PSP)的甲藻(微小/相似亞歷山大藻、塔馬/鏈狀亞歷山大藻、鏈狀裸甲藻等)孢囊在膠州灣各個站位廣泛分布, 盡管其豐度不高, 暴發赤潮的可能性較小, 但仍需要特別關注。

致謝 國家重點基礎研究發展規劃項目組團隊成員對我們樣品的采集與處理給予了大力支持與幫助,

在此一并表示感謝。

王 艷, 黃 琳, 顧海峰等, 2012.中國渤海海域甲藻孢囊的種類多樣性和生態地理分布.植物學報, 47(2): 125—132

王朝暉, 2007a.中國沿海甲藻孢囊與赤潮研究.北京: 海洋出版社

王朝暉, 2007b.中國典型近海海域甲藻孢囊分布及其與富營養化和赤潮生消關系研究.廣州: 暨南大學博士學位論文

王朝暉, Matsuoka K, 齊雨藻等, 2003.有毒亞歷山大藻(Alexandriumspp.)和鏈狀裸甲藻(Gymnodinium catenatum)孢囊在中國沿海的分布.海洋與湖沼, 34(4): 422—430

王朝暉, 康 偉, 2014.柘林灣表層沉積物中甲藻孢囊的分布與浮游植物休眠體萌發研究.環境科學學報, 34(8):2043—2050

石雅君, 劉東艷, 邵紅兵等, 2011.北黃海表層沉積物中甲藻孢囊的分布特征.海洋通報, 30(3): 320—327

盧 敏, 張龍軍, 李 超等, 2001.1999年7月膠州灣東部赤潮生消過程生態環境要素分析.黃渤海海洋, 19(4): 43—50

劉東艷, 孫 軍, 陳洪濤等, 2003.2001年夏季膠州灣浮游植物群落結構的特征.青島海洋大學學報, 33(3): 366—374

孫愛梅, 李 超, 藍東兆等, 2006.羅源灣口柱狀沉積物中的甲藻孢囊.臺灣海峽, 2006, 25(1): 10—18

楊世民, 王麗莎, 石曉勇, 2014.2009年春季膠州灣浮游植物群落結構特征.海洋與湖沼, 45(6): 1234—1240

肖 菲, 尹延鴻, 2006.青島海岸帶及鄰近海域地形和沉積物類型研究.海洋地質動態, 22(10): 1—5

肖詠之, 齊雨藻, 王朝暉等, 2001.大亞灣海域錐狀斯氏藻赤潮及其與孢囊的關系.海洋科學, 25(9): 50—54

顧海峰, 劉婷婷, 藍東兆, 2011.中國沿海甲藻包囊研究進展.生物多樣性, 19(6): 779—786

黃海燕, 陸斗定, 2009.甲藻孢囊研究進展.海洋學研究,27(3): 85—92

韓笑天, 鄒景忠, 張永山, 2004.膠州灣赤潮生物種類及其生態分布特征.海洋科學, 28(2): 49—54

Fertouna-Bellakhal M, Dhib A, Fathalli Aet al, 2015.Alexandrium pacificumLitaker sp.nov (Group IV): Resting cyst distribution and toxin profile of vegetative cells in Bizerte Lagoon (Tunisia, Southern Mediterranean Sea).Harmful Algae, 48: 69—82

Matsuoka K, 2001.Further evidence for a marine dinoflagellate cyst as an indicator of eutrophication in Yokohama Port,Tokyo Bay, Japan: Comments on a discussion by B.Dale.Science of the Total Environment, 264(3): 221—233

Matsuoka K, Head M J, 2013.Clarifying cyst–motile stage relationships in dinoflagellates.In: Lewis J M, Marret F,Bradley L eds.Biological and Geological Perspectives of Dinoflagellates.London: The Micropalaeontological Society,Special Publications Geological Society, 325—348

Pielou E C, 1969.An Introduction to Mathematical Ecology.New York: Wiley-Interscience

Shannon C E, Weaver W, 1949.The Mathematical Theory of Communication.Urbana IL: University of Illinois Press

Wang Z H, Matsuoka K, Qi Y Zet al, 2004.Dinoflagellate cysts in recent sediments from Chinese coastal waters.Marine Ecology, 25(4): 289—311

DISTRIBUTION OF DINOFLAGELLATE RESTING CYSTS IN SURFACE SEDIMENT OF JIAOZHOU BAY, CHINA

LI Ying1,2, TANG Ya-Nan1,2, SHEN Ping-Ping1, GU Hai-Feng3, TAN Ye-Hui1
(1.Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology,SouthChinaSea Institute ofOceanology,Chinese Academy of Sciences,Guangzhou510301,China; 2.University of Chinese Academy of Sciences,Beijing100049,China; 3.Third Institute of Oceanography,State Oceanic Administration,Xiamen361005,China)

Distribution of dinoflagellate resting cysts in surface sediment of Jiaozhou Bay was investigated in July,2015.In total, about 37 species representing 5 groups and 2 uncertain taxa were identified from 12 sediment samples,including 20 autotrophic and 17 heterotrophic species.The dominant taxa wereGonyaulaxspp.The cyst species diversity(Shannon-Wiener index) ranged from 2.84 to 3.91 at each station, in mean of 3.42 across the bay.In addition, Pielou’s evenness index ranged from 0.75 to 0.98, and the average was 0.88, indicating a relatively stable phytoplankton community.However, cyst abundance showed a relative spatial variation from 96 to 969cyst/g DW, in average of 401cyst/g DW across the whole study area.It was generally high around the mouth of the bay and low in inner bay.Besides the dominant speciesGonyaulaxsp., the resting cysts of several toxic groups were also recognized, includingG.spiniferaandLingulodinium polyedrum,Alexandrium catenella/tamarense,A.minutum/affineandGymnodinium catenatum.Although in relative low abundance, these toxic species could be observed at most stations, indicating a wide distribution in Jiaozhou Bay.

Jiaozhou Bay; dinoflagellate cyst; diversity; distribution

Q178.1

10.11693/hyhz20161200283

* 國家重點基礎研究發展規劃項目, 2015CB452903號; 廣東省自然科學基金, 2014A030313778號; 水體富營養化與赤潮防治廣東普通高校重點實驗室開放基金, J201307號。李 影, 碩士研究生, E-mail: 1073229677@qq.com

① 通訊作者: 沈萍萍, 博士, 副研究員, E-mail: pshen@scsio.ac.cn

2016-12-20, 收修改稿日期: 2017-03-03