家燕種群變化趨勢研究進展

張凱， 張萌萌， 徐雨

(貴州師范大學生命科學學院，貴陽550025)

家燕Hirundorustica幾乎遍布全球，主要為遷徙鳥，歐洲種群越冬于非洲撒哈拉以南地區、北美洲種群越冬于中南美洲、東亞種群越冬于南亞至澳洲北部(BirdLife International，2016)。該物種偏好田野、河灘等開闊地，主食昆蟲，主要依賴人類建筑物營巢，是人類最熟悉的鳥類之一，具有豐富的文化內涵(趙正階，2001；Turner & Christie，2012)，也是備受關注的研究對象(Brown & Brown，2013；Scordato & Safran，2014)。作為人類的伴生物種(Smithetal.，2018)，家燕受人類活動的直接影響，因此是研究“人類世”全球環境變化對動物影響的理想模型之一。

家燕等農田鳥類和食蟲鳥類在20世紀70年代和80年代經歷了廣泛的種群衰減(Siriwardenaetal.，1998；潘德根，2003；Imlayetal.，2018)，引發了普遍的擔憂。雖然家燕在全球范圍及主要分布地區并未列為受威脅物種(環境保護部，中國科學院，2015；BirdLife International，2016；US Fish & Wildlife Service，2018)，但是其種群下降趨勢及威脅因子值得進一步關注(BirdLife International，2016)。

中國是家燕亞洲種群的主要繁殖地，鳥類學者在多地開展了其繁殖生態學的基礎研究(周昌喬，李翔云，1959；趙正階，1982；田麗等，2006；張波，2006；Pagani-Núezetal.，2016)，發現局部地區的家燕種群數量在下降(韓云池等，1992；潘德根，2003)，然而區域或者更大空間尺度上家燕種群趨勢一直未知。

本研究綜述全球范圍內家燕的種群動態，并分析影響家燕種群動態的因素，促進對以家燕為代表的食蟲鳥類、農田鳥類和遷徙鳥類的研究和保護。與此同時，本研究結合國內外相關研究，為中國家燕監測計劃提供一些建議，并號召通過家燕的研究與監測推進中國生物多樣性監測(斯幸峰，丁平，2011)和公眾科學(張健等，2014)的發展。

1 種群監測項目

歐洲和北美洲對家燕種群監測范圍較廣、歷史較長。泛歐洲常見鳥類監測計劃(PECBMS，始于1980年)(EBCC/BirdLife/RSPB/CSO，2018)和北美繁殖鳥類調查(BBS，始于1966年)(Saueretal.，2017b)涵蓋了家燕在歐洲和美洲的繁殖地，為家燕等鳥類提供了長期的監測數據。其中，歐洲個別國家的鳥類監測歷史更久，如英國常見鳥類調查(CBC)可回溯至1964年(Marchant，1983)。

亞洲尚無大范圍的鳥類監測計劃，個別地區針對家燕開展了監測，如日本石川縣家燕調查(始于1972年)(Ishikawa Prefecture Health Citizens Campaign Promition Headquarters，2011)、中國香港家燕巢調查(始于2003年)(香港觀鳥會，2009)。此外，澳大利亞鳥類調查計劃(ABC，始于1989年)覆蓋了家燕亞洲種群的極小部分越冬地(Clarkeetal.，1999)。

中國大陸曾開展了2項針對家燕種群數量的短期調查：江蘇省蘇州市滸墅關鎮(1998—2001年)(潘德根，2003)、山東省濟南市和泰安市的5個農村(1985—1989年)(韓云池等，1992)。其他省份幾乎未見家燕種群的相關報道。全國生物多樣性觀測(China BON，始于2011年)涉及鳥類專題，已于2018年發布第一份觀測報告，不過尚無公開數據可供查詢。2017年，基于公眾科學的中國家燕監測計劃啟動。

整體而言，現有的監測項目覆蓋了家燕在歐洲和美洲的繁殖地，而亞洲繁殖地的系統監測剛剛起步。全球家燕越冬地的種群監測十分薄弱。

2 種群動態

歐洲家燕的種群數量在1980—2016年波動明顯(圖1)，不過總體保持穩定(EBCC/BirdLife/RSPB/CSO，2018)。但是，種群趨勢在不同區域間存在差異。例如，英格蘭的家燕種群在1966—2017年存在明顯的波動，但整體并無下降的趨勢(Woodwardetal.，2018)(圖1)；而芬蘭的家燕種群在1986—2012年呈下降趨勢，年均下降1.4%，且2001—2012年的年均下降率增至4.2%(Laaksonen & Lehikoinen，2013)。

北美洲家燕的種群數量在1966—2015年呈現平緩下降趨勢(圖1)，年均下降率1.2%，累計下降率高達44.3%(Saueretal.，2017a)；2005—2015年的年均下降率為0.9%，累計下降率8.8%。其中，加拿大的種群幾乎為連續下降(圖1)：年均下降3.3%，累計下降了80.8%；美國的種群呈現一定的波動，在1989年之后總體上呈下降趨勢，年均下降0.5%，累計下降了16.1%(較1989年)(Saueretal.，2017a)。與歐洲的情況相似，北美洲家燕種群變動趨勢在不同的州和棲息地間存在差異。

亞洲家燕的種群變動趨勢在不同地區間也存在差異。江蘇省蘇州市滸墅關鎮的燕巢密度在1998—2001年下降了58%，整個蘇南地區的燕巢數量較20世紀80年代初下降了55%(潘德根，2003)。山東省5個農村的燕巢數量在1985—1989年連續下降了63%(韓云池等，1992)。但是，其他一些地區卻呈現出不同的格局。日本石川縣燕巢數量在1972—2011年呈現波動(圖1)。燕巢數量在1988年之前穩定，1989—1992年連續增長，此后累計下降44%(較1989年)(Ishikawa Prefecture Health Citizens Campaign Promition Headquarters，2011)。香港燕巢數量在2004—2008年保持穩定，然而較 1991年下降明顯：新界元朗區的燕巢數量從72個下降到少于20個(香港觀鳥會，2009)。

歐洲家燕種群總體保持穩定，北美洲家燕種群正在下降，但是種群趨勢在區域和棲息地間存在差異。亞洲的家燕種群變化趨勢尚待進一步研究。

不同監測時段的選取、不同監測技術及分析方法的選用(ter Braaketal.，1994)會影響對種群變化趨勢的判斷。如Robinson等(2003)分析英國常見鳥類調查的數據，發現1964—1998年家燕種群保持穩定，而此前Marchant(1992)提出的1976—1989年種群數量下降只是種群的波動。因此，在長期、大范圍的種群監測中，不同地點的監測時段和監測技術應保持一致，種群變化趨勢的分析方法應予以規范。

圖1 家燕種群動態
Fig. 1 Population dynamics ofHirundorustica

歐洲(EBCC/BirdLife/RSPB/CSO， 2018)、英格蘭(Woodwardetal.， 2018)、北美洲(Saueretal.， 2017a)和加拿大(Saueretal.， 2017a)的家燕種群數量變化以種群指數反映(左側坐標軸)， 日本石川縣(Ishikawa Prefecture Health Citizens Campaign Promition Headquarters， 2011)的家燕種群以燕巢數量(右側坐標軸)來反映； 不同地區種群指數的計算方法不盡相同， 為了使所有指數有相似的取值范圍以便于比較， 北美洲和加拿大的家燕種群指數經過了轉換(原指數×5～10)； 英格蘭2001年的家燕數據缺失，以虛線代替

Europe (blue； EBCC/BirdLife/RSPB/CSO， 2018)， England (green； Woodwardetal.， 2018)， North America (yellow； Saueretal.， 2017a)， Canada (orange； Saueretal.， 2017a) and Ishikawa Prefecture， Japan (grey； Ishikawa Prefecture Health Citizens Campaign Promition Headquarters， 2011)； the population sizes were shown as population index (left y-axis) in all the regions except for Ishikawa Prefecture， Japan， which was shown as nest number (right y-axis)； the population indexes were not calculated in the same way； thus， the original population indexes of North America and Canada were transformed by multiplying 5 and subtracting 10 (original indexes×5-10) to be comparable with other indexes； population data in 2001 was missing in England， and is shown in dashed line

3 影響種群動態的因素

家燕種群受氣候影響會出現年際波動，主要體現在氣溫和降水波動對巢材和食物的影響(Royal Society for the Protection of Birds，2018)。家燕種群呈現出長期下降趨勢的主要原因為全球氣候變化和農業生產實踐的改變(Comittee on the Status of Endangered Wildlife in Canada，2011；BirdLife International，2016；Royal Society for the Protection of Birds，2018)。農業生產實踐的改變，即農業集約化(Donaldetal.，2001；Newton，2004)對家燕種群數量的影響主要體現在 3個方面(潘德根，2003)：(1)食物來源減少，如牲畜散放被集約化飼養取代，精耕細作轉變為依賴化肥和農藥的機耕簡作，致使家燕覓食棲息地內的昆蟲減少(Ambrosinietal.，2002a，2012)；(2)適宜巢址減少，如谷倉、畜棚和房舍等木結構建筑被鋼筋水泥建筑所取代，致使適宜家燕筑巢的室內折角大量消失(韓云池等，1992；Ambrosinietal.，2002a)；(3)人類直接干擾增加，如破壞燕巢乃至捕殺。在我國，一些地區的村民出于衛生原因不再歡迎家燕入室筑巢，往往會封閉門窗、搗毀燕巢(趙正階，2001)。

上述因素之間存在復雜的相互作用，且不同因素作用的時空尺度不一，造成已有研究的結論并不一致，甚至相互矛盾(Reif，2013)。氣候變化導致加拿大Maritime省的家燕提前9.9 d繁殖，與此同時家燕孵化成功率下降，但是巢成功率卻上升(Imlayetal.，2018)。繁殖期提前可能導致雛鳥生長期與昆蟲多度的高峰期不匹配，從而影響雛鳥的生長發育(Visseretal.，2006；Bothetal.，2009；Kharoubaetal.，2018)。然而，Imlay等(2017)對3種燕科Hirundinidae鳥類的比較研究并不支持該觀點。一個可能的解釋是昆蟲多度對家燕的影響在放牧活動消失的區域才會凸顯出來(Ambrosinietal.，2002a)。在種群監測中，同步監測環境因子的變化可能有助于厘清不同空間尺度上環境因子的協同作用關系。

由于家燕成鳥高度忠實原巢址(Sainoetal.，1999；Schaub & von Hirschheydt，2009)，家燕繁殖種群規模對于環境變化的響應具有滯后性，這進一步模糊了家燕種群動態的實際影響因素。Ambrosini等(2002a，2002b)對意大利北部家燕的研究表明：7年前的放牧狀況是家燕繁殖種群分布的最佳解釋因子，提示家燕對于環境變化的響應可能滯后了7年之久。因此，種群動態研究還應該囊括歷史環境數據。

另一個關注較少的因素是幼鳥的擴散(Moller，1989)。家燕出生擴散受性別、體質和環境等因素影響(Scandolaraetal.，2014)，絕大部分幼鳥會擴散至出生地之外的區域繁殖(Balbontínetal.，2009)，擴散距離的中位值達2～3 km，最大可達15.5 km(Scandolaraetal.，2014)，因此局地尺度上家燕的種群數量變化會受鄰近種群的影響。在區域尺度上使用源-匯的理論模型(Pulliam，1988)，分析后代的擴散方式與距離，可能有助于揭示種群動態及其影響因素(Tittleretal.，2006)。

4 展望

作為人類最熟悉的鳥類之一，家燕具有豐富的文化和生態內涵。研究家燕有助于增進對鳥類整體的認識，也有益于加深對環境變化與動物響應的理解。借助于40～50余年的繁殖種群動態監測，家燕的種群變化趨勢及其影響因素得以初步揭示，然而對于家燕的了解仍然有限。

4.1 如何在較大的時空尺度上看待家燕的種群動態？

全基因組數據表明家燕與人類具有協同演化關系(Smithetal.，2018)。家燕曾利用自然環境中的洞穴、裂縫以及突出的巖石下方筑巢(Trotter，1903)，約7 700年前，家燕開始適應出現的各種人類建筑，種群數量隨之增加并分化為不同亞種(Smithetal.，2018)。即使在全球范圍內種群下降最為嚴重的加拿大，家燕目前的分布面積和種群數量可能仍然高于500年前歐洲人進入美洲之前(Comittee on the Status of Endangered Wildlife in Canada，2011)。我國擁有豐富的古代文獻(文榕生，2013)，開展家燕的歷史動物地理學研究有望描繪該物種上千年以來的分布與種群動態，助益于從更大的時空范圍內看待家燕的種群變化趨勢。

家燕的種群監測局限在北半球的繁殖地，很少涉及越冬地。然而，家燕已在曾經的越冬地發展出繁殖種群(Winkleretal.，2017)，提示了越冬地研究的重要性。通過調整遷徙時間和路線(Winkleretal.，2017)，家燕開始在阿根廷繁殖(Martínez，1983)，以適應當地興建公路橋新增的大量營巢地點。該繁殖種群在1980年首次發現時只有6對(Martínez，1983)，2013年種群規模已經有幾千只，分布面積近244 000 km2，且預計將進一步擴大(Grandeetal.，2015；Segura，2017)。因此，真正揭示家燕的種群生態學有賴于覆蓋家燕繁殖地和越冬地的大范圍協同研究。日益發展的觀鳥群體和公眾科學有望在此發揮積極作用(Greenwood，2007；Bonneyetal.，2009；Chandleretal.，2017)。

4.2 如何更好地開展中國家燕的種群監測？

新近啟動的中國家燕監測計劃有望為家燕種群生態學提供新的資料和視角。對此提出如下建議：

(1)長期、大范圍的監測。家燕種群數量呈現波動性(圖1)，并且種群趨勢存在地域差異，大范圍的持續監測才有助于揭示種群趨勢。若調查區域小、代表性不足，則可能高估家燕種群數量下降的程度。大陸已有的2項相關研究持續時間較短(韓云池等，1992；潘德根，2003)，無法準確揭示家燕的種群趨勢，然而卻為該物種提供了可貴的種群歷史資料。建議家燕種群監測項目優先關注這些地區：江蘇省的南部(蘇州市、無錫市、常州市和鎮江市)(潘德根，2003)，山東省濟南市(馮家村、大高村)、泰安市(季家莊、小官莊和西對臼)(韓云池等，1992)和日照市(李潭崖、苗家村)(高登選等，1991)，便于和歷史數據對比。

(2)監測方法綜合考慮家燕個體和燕巢2個途徑。理想狀況下，特定地區家燕個體與燕巢數量之比應該保持一致，無論哪個指標均可反映種群數量。實際上卻并非如此。在日本石川縣的家燕調查中，家燕個體與巢的數量之比在1972年為2.4，在2011年卻降至0.98(Ishikawa Prefecture Health Citizens Campaign Promition Headquarters，2011)，因此，2個指標反映出的種群變化趨勢有所不同。相較而言，家燕個體數量容易監測，但是探測率受調查人員、氣象條件影響較大，后期數據分析依賴復雜的統計模型(Saueretal.，2017b)；燕巢數量能可靠反映當地的家燕種群，但是入戶調查實施較困難。不過，入戶訪談能獲得往年的數據，以及居民對家燕的態度?？紤]到大陸現有的家燕種群歷史資料都為燕巢數據(高登選等，1991；韓云池等，1992；潘德根，2003)，實施監測項目時有必要綜合利用2種監測方法。

(3)監測環境因子的變化。鳥類監測項目的初衷即理解鳥類對環境變化(如DDT的使用)的響應，以此指導保護實踐(Marchant，1983；Saueretal.，2017b)。同步監測環境因子的變化將有助于厘清不同空間尺度上環境因子的協同作用關系，確定影響家燕種群變動的關鍵因素。鑒于我國的城鎮化進程，城鎮周邊土地利用格局變化迅速，環境因子監測顯得更為必要。環境因子測定依賴不同的方法和技術，比如，土地利用信息(農田面積、房屋類型)能夠通過高精度遙感影像獲得，氣象信息(溫度、降水)能夠通過氣象數據網(http：//data.cma.cn)部分獲得，放牧狀況及人們對家燕的態度仍依賴人工監測。

(4)關注金腰燕Cecropisdaurica。金腰燕分布于亞、歐、非洲，與家燕的生態位相近(趙正階，2001)，因此影響家燕種群動態的因素可能也作用于金腰燕。然而，現有鳥類監測項目只涵蓋了金腰燕的歐洲種群，僅涉及金腰燕全球分布范圍的5%，因此，金腰燕種群趨勢及威脅因子需要更大范圍的研究(BirdLife International，2017)。中國是金腰燕的主要分布區，建議監測家燕種群時同步監測金腰燕。多物種的研究也有助于揭示種群變化的影響因素(Imlayetal.，2017)。

致謝：本論文薈萃了多個鳥類監測項目的數據：北美繁殖鳥類調查(BBS)、泛歐洲常見鳥類監測計劃(PECBMS)、英國繁殖鳥類調查(CBC)、日本石川縣家燕調查以及香港小白腰雨燕和家燕調查。感謝上述鳥類監測項目的組織方和志愿者。感謝日本野鳥會的葉山政治惠贈英文版石川縣家燕調查報告。感謝審稿人和編輯對本論文提出的寶貴意見。本論文的成型得益于第二屆全國大學生生命科學競賽提供的機會，粟多寶、趙華華、鄧志芬和王娜參與了資料的收集和整理，在此一并感謝。