輪蟲和枝角類的種間競爭及其影響因子研究進展

黃 林,席貽龍

1 皖西學院生物與制藥工程學院, 六安 237012 2 安徽師范大學生命科學學院, 蕪湖 241000

輪蟲和枝角類是浮游動物群落的重要組成部分和優勢類群,為水生食物鏈前端的消費者,可以微藻、原生動物、細菌及有機碎屑等為食物,同時它們本身又是魚類、獵食性無脊椎動物等其他水生生物的食物,因此,它們在水生食物鏈當中起著承上啟下的作用[1-2]。由于輪蟲和枝角類的食性、可攝取的食物顆粒粒徑大小及生態位均存在重疊,因而它們之間可能會發生因爭奪食物資源和生存空間的種間競爭[3-4]。大多數輪蟲和枝角類行周期性孤雌生殖、胚胎發育時間短、周轉快、內稟增長率高,在外界環境適宜時,可在很短的時間內建立較大的種群[1],但由于枝角類個體較大、濾食率較高,所以枝角類通常是優勢競爭者[3-4]。

輪蟲和枝角類的生殖及種群增長能力對環境因子變化的敏感性強,但不同種類的輪蟲和枝角類對環境因子變化的敏感性差異較大[1,4],因此,它們之間的種間競爭結局可能存在一定的不確定性。輪蟲和枝角類的種間競爭結局及其影響因子研究,對于認識浮游動物的種間競爭機理、群落結構特征和功能及動態調節規律和協同進化具有重要的理論意義。本文系統梳理了輪蟲和枝角類的種間競爭方式及影響種間競爭結局的主要環境因子,并分析了今后需要進一步解決的科學問題和研究切入點。

1 輪蟲和枝角類的種間競爭方式

輪蟲和枝角類之間的競爭方式可分為食物資源匱乏時的資源利用性競爭[5-6]、生存空間受限時的機械干涉性競爭[7-9]以及它們釋放的化感物質引起的化學干涉性競爭[10-13]。

1.1 資源利用性競爭

輪蟲和枝角類均能攝取粒徑大小在1—20 μm范圍內的各類型食物,如果它們所需的食物類型多樣、數量以及質量有保障時,那么水體中不同種類的輪蟲和枝角類能夠共存且能很好地繁殖,反之,就會發生因爭奪食物資源的資源利用性競爭,從而抑制競爭者的種群豐度[5-6]。

1.2 機械干涉性競爭

機械干涉性競爭是指動物在捕食或運動的過程中由于身體碰撞造成損傷或潛在的不利影響,對其生殖和種群增長可能產生抑制作用[2]。這種影響常常出現在高密度培養的枝角類之間或枝角類和輪蟲之間,而輪蟲之間幾乎不存在[6]。

Gilbert 和 Stemberger首次提出了枝角類對輪蟲存在機械干涉性競爭[7]。他們發現,在食物非常充足的情況下,大型枝角類(體長>1.2 mm)仍能抑制螺形龜甲輪蟲(Keratellacochlearis)的種群增長,主要是由于枝角類在攝食時可能會將輪蟲帶入濾室,從而會使輪蟲攜帶的卵脫落,對其造成機械傷害,甚至致死；輪蟲受機械傷害的程度隨輪蟲被甲的堅硬程度及輪蟲在枝角類濾室中停留的時間長短而異,身體纖弱、停留時間長的輪蟲種類受到的傷害更大些[2, 7]。Gilbert進一步證實了輪蟲受枝角類的機械干涉傷害程度隨輪蟲的種類而異,通常個體較大(如獨角聚花輪蟲Conochilusunicornis)或運動能力較強(如紅多肢輪蟲Polyarthraremata)從而難以被帶入枝角類濾室的輪蟲種類,或能夠進入濾室但停留時間很短的輪蟲種類(如前節晶囊輪蟲Asplanchnapriodonta、梳狀疣毛輪蟲Synchactapectinata),受枝角類的機械干涉傷害較小甚至不受影響；而在濾室中停留時間較長、身體纖弱、個體較小的種類(如螺形龜甲輪蟲、長圓疣毛輪蟲S.oblonga、無尾無柄輪蟲Ascomorphaecaudis)易受枝角類機械干涉的傷害[2, 8]。

1.3 化學干涉性競爭

即使在食物充足的情況下,由于高密度培養,輪蟲和枝角類可能會受到對方釋放的化感物質和/或代謝廢物的影響,稱為輪蟲和枝角類之間的化學干涉性競爭[14]。但這些化學物質量少、成分復雜,很難從動物的培養液中提取和分離[15-17],也很難將化感物質和代謝廢物區分開來,因此,目前關于輪蟲和枝角類之間的化學干涉性競爭研究,均是利用其培養濾液代替其釋放的化感物質和/或代謝廢物,并且這種競爭作用的影響,究竟是有害的或有利的或幾乎無作用,還不能定論,可能取決于輪蟲和枝角類的種類、培養濾液中化感物質的量、生活史變量以及溫度和食物密度等因素[10-13]。因此,對不同輪蟲和枝角類釋放的化感物質和代謝廢物的區分、有效成分的提取、分離、結構鑒定和功能研究以及化感物質釋放量及活性的影響因子研究,將是后續研究亟待解決的問題。

1.4 三種競爭方式的相對重要性

眾多的研究表明,大型枝角類通過資源利用性競爭和干涉性競爭的共同作用抑制了輪蟲的生殖和種群豐度,但究竟是哪種競爭方式起主要作用,還難以定論[2]。May和Jones研究發現,大型枝角類對螺形龜甲輪蟲種群增長的競爭抑制方式主要為資源利用性競爭[18]。而MacIsaac和Gilbert則認為,大型枝角類對螺形龜甲輪蟲種群增長的競爭抑制方式主要為干涉性競爭[19]。由此展開了關于大型枝角類對輪蟲競爭抑制的過程中哪種競爭方式更為重要的爭論[2]。大多數的觀點認為干涉性競爭更重要[3,9,20-22],也有不少學者認為資源利用性競爭更重要[23-25]。但究竟是哪種競爭方式起的作用更大,可能與大型枝角類和輪蟲的種類、個體大小、種群密度及輪蟲有無被甲、棘刺等防御性形態特征,以及溫度、食物密度、捕食等其他環境因素有關[2]。例如,Conde-Porcuna等的研究結果表明,大型枝角類對裂痕龜紋輪蟲(Anuraeopsisfissa)種群豐度的抑制方式主要為資源利用性競爭,而對長圓疣毛輪蟲種群豐度的抑制主要是由于干涉性競爭的作用[26]。Fradkin研究發現,大型枝角類種群密度較低時,對輪蟲的作用主要為資源利用性競爭,而種群密度較高時,對輪蟲的作用則主要為干涉性競爭[27]。Devetter和Seda研究發現,具被甲輪蟲(如螺形龜甲輪蟲、矩形龜甲輪蟲K.quadrata和長刺蓋氏輪蟲Kellicottialongispina)的種群豐度主要受大型枝角類資源利用性競爭的抑制,而身體柔弱的輪蟲(如異尾輪蟲Polyarthraspp.、 喜冷疣毛輪蟲S.lakowitziana)可能更容易受到大型枝角類干涉性競爭的抑制[28]。

實際上,以上關于大型枝角類對輪蟲的干涉性競爭中,并沒有將機械干涉性競爭和化學干涉性競爭區分開來。Flores等認為,枝角類對輪蟲的機械干涉性競爭的作用強度要遠遠高于化學干涉性競爭[12]。但在群落結構調節機制的研究中發現,化學干涉性競爭的作用更重要,甚至促進了遺傳變異[29]。

可見,關于這三種競爭方式在大型枝角類和輪蟲的競爭互作中的相對重要性、特別是資源利用性競爭與機械干涉性競爭或與化學干涉性競爭的區分及相對重要性研究還沒有形成一致的觀點[2],需要考慮更多的環境因子,采用更多種類的枝角類和輪蟲為實驗對象,設計更加合理的實驗方法來進行研究和分析。

2 輪蟲和枝角類的種間競爭結局

部分學者認為,自然水體中輪蟲的種群豐度與枝角類的個體大小有關,它們的種間關系符合大小效率假說[30]。輪蟲與大型枝角類(>1.2 mm)不能共存,而和小型枝角類(<1.2 mm)可以共存[3, 8, 31-36],并且枝角類均表現出更大的競爭優勢。Gilbert認為,輪蟲與小型枝角類可以共存的原因主要有：(1)小型枝角類對輪蟲的機械干涉性競爭的強度較??；(2)小型枝角類的濾食率不高、繁殖率較低,耐饑餓能力較差,具有較高的食物臨點,因此難以消耗太多的食物資源；(3)小型枝角類的種群增長也會受到輪蟲資源利用性競爭的抑制；(4)相對于大型枝角類,小型枝角類更容易被無脊椎動物捕食[2-3]。

然而,輪蟲和枝角類的種間關系也存在與大小效率假說明顯相悖的情況,輪蟲表現出比枝角類更大的競爭優勢[2]。如螺形龜甲輪蟲比含糊溞(Daphniaambigua)的競爭優勢更大[32]；褶皺臂尾輪蟲(Brachionusplicatilis)也表現出比蒙古裸腹溞(Moinamongolica)[37]和微型裸腹溞(M.micrura)[38]更明顯的競爭優勢；另外,在較高的食物密度下,萼花臂尾輪蟲(B.calyciflorus)同樣表現出比多刺裸腹溞(M.macrocopa)更大的競爭優勢,并最終競爭排斥了多刺裸腹溞[39]。陳桃英等(2004)認為,褶皺臂尾輪蟲在與蒙古裸腹溞競爭的過程中占據明顯優勢的原因可能是：(1)蒙古裸腹溞個體較小,對褶皺臂尾輪蟲的產生機械干涉作用較??；相反,高密度的褶皺臂尾輪蟲對蒙古裸腹溞的碰撞可能會導致其從孤雌生殖向有性生殖轉變；(2)褶皺臂尾輪蟲的耐饑餓能力較強、食物臨點較低；(3)褶皺臂尾輪蟲個體較小,繁殖較快,在短時間內可達到較高的種群密度,而蒙古裸腹溞幼體發育時間較長,種群增長速度較慢；(4)高密度的褶皺臂尾輪蟲可能對蒙古裸腹溞的種群增長產生化感抑制作用[2,37]。而Huang等則認為,在較高的食物密度下,萼花臂尾輪蟲的種群增長率更高,在很短的時間內就可以達到很高的種群豐度,食物資源被快速消耗,從而通過資源利用性競爭抑制了多刺裸腹溞的種群豐度從而占據了明顯的競爭優勢[39]。

綜上所述,輪蟲和枝角類發生競爭時,往往是枝角類占有優勢,但也存在一定的不確定性,特別是輪蟲和小型枝角類之間競爭結局的不確定性更大,甚至會發生倒轉的現象[2]。影響輪蟲和枝角類種間競爭結局的因素很多,究竟哪些是主要因子以及哪些環境條件下何種類群更具有競爭優勢等問題,一直是輪蟲和枝角類之間競爭關系研究的熱點。下面對影響輪蟲和枝角類種間競爭結局的主要環境因子及不同環境條件下的競爭關系進行系統梳理,以期為后續研究提供參考。

3 影響輪蟲和枝角類種間競爭結局的因素

3.1 溫度

溫度是影響輪蟲和枝角類種群變動的主要環境因子[4],但不同的輪蟲和枝角類對溫度變化的敏感性存在差異,因此,在不同溫度下,特別是在低溫和高溫下,它們之間的競爭結局可能是不同的[2]。目前,關于溫度對輪蟲和枝角類種間競爭結局的影響研究,還不多見。

Strecker等通過對高山無魚池塘浮游動物的種群變動進行研究后發現,氣候變暖是導致螺形龜甲輪蟲和獨角聚花輪蟲等個體較小的輪蟲在與蚤狀溞(D.pulex)等大型枝角類的競爭中表現出更大的競爭優勢的主要原因[40]。而Huang等在實驗室條件下的研究表明,溫度的升高并沒有改變萼花臂尾輪蟲和多刺裸腹溞之間的競爭結局,暗示著兩種浮游動物對溫度升高的敏感性差異不大,但其競爭強度隨著溫度的升高而增強[39]。

3.2 食物

輪蟲和枝角類生態位相似,均能以各種微藻、細菌、原生動物及有機碎屑等為食,當食物資源匱乏時,它們之間必然會出現資源利用性競爭[2]。資源利用性競爭能力主要取決于競爭者的濾食率[3,20]、食物儲存能力[41]、同化率及在低食物水平下的生殖能力等[42]。和輪蟲相比,枝角類的濾食率較高,因此,當輪蟲和枝角類發生資源利用性競爭時,枝角類往往具有更大的優勢[4-5, 39]。

眾多的研究表明,食物的數量、質量和類型等對浮游動物的種群豐度、種間競爭結局和多樣性都有重要影響[39, 43-45]。不管食物密度如何,模糊網紋溞(Ceriodaphniadubia)和多刺裸腹溞均能競爭抑制十指臂尾輪蟲(B.patulus)的種群增長,且其競爭強度隨著食物密度的上升而增強[46],多刺裸腹溞能夠快速的競爭排斥萼花臂尾輪蟲,但其競爭強度隨著食物水平的上升而減弱[47]。Huang等研究發現,在低食物密度下,多刺裸腹溞同樣競爭排斥了萼花臂尾輪蟲,而在較高的食物密度下則與之相反,且其競爭強度隨著食物密度的上升而增強[39]。但Cheng等研究表明,不管食物豐度如何,缺刺秀體溞(D.aspinosum)對圓形臂尾輪蟲(B.rotundiformis)的種群增長均無影響,兩者能夠完全共存[35]。

Espinosa-Rodríguez等研究發現,三刺粗毛溞(Macrothrixtriserialis)和尖額溞(Alonaglabra)均能競爭抑制大肚須足輪蟲(Euchlanisdilatata)的種群增長,但其抑制強度取決于食物類型[45]。食物類型不同,食物質量也可能不同,食物質量對輪蟲和枝角類的競爭結局也會產生影響[2],如食物的氮限制削弱了長刺溞(D.longispina)對裂痕龜紋輪蟲的競爭抑制作用[25]。

另外,食物供給頻率對輪蟲和枝角類的相對豐度和種間競爭結局也有重要影響。研究發現,當周期性供給高密度食物時,含糊溞競爭排斥了螺形龜甲輪蟲,但當持續性供給低密度食物時,兩者卻可以共存[32]。

3.3 競爭者的相對起始密度

輪蟲和枝角類的相對起始密度在一定程度上也影響了兩者的競爭結局。Hurtado-Bocanegra等研究發現,不管輪蟲的起始密度如何,模糊網紋溞和多刺裸腹溞均能競爭抑制十指臂尾輪蟲的種群增長,但在低食物密度下,輪蟲的起始密度較高時,多刺裸腹溞的種群豐度受到輪蟲較強的競爭抑制,而模糊網紋溞幾乎不受影響[46]。陳桃英等研究表明,不管蒙古裸腹溞的起始密度如何,蒙古裸腹溞均受到了褶皺臂尾輪蟲的競爭抑制,而褶皺臂尾輪蟲受蒙古裸腹溞的影響不大,褶皺臂尾輪蟲的耐饑餓能力較強可能是其重要原因[37]。Larrosa等研究發現,在螺形龜甲輪蟲種群增長的不同階段引入大型溞(D.magna)(部分等同于競爭時的起始密度不同[2]),兩者的競爭結局是不同的[48]。張文萍等研究表明,萼花臂尾輪蟲種群受到隆線溞(D.carinata)的抑制作用隨著溞起始密度的增加而增大,而隆線溞種群受到輪蟲的抑制作用則隨著溞起始密度的增加而降低,當溞的起始密度與輪蟲相同時,輪蟲對溞的種群增長無明顯抑制作用[49]。然而,Xi和Hagiwara發現,不管輪蟲的起始密度如何,多刺裸腹溞都能夠快速的競爭排斥萼花臂尾輪蟲,而溞本身幾乎不受影響,究其原因可能是該研究的多刺裸腹溞為成體,其競爭力更強[47]。

3.4 競爭者的個體大小、食物臨點和耐饑餓能力

3.4.1個體大小

枝角類對輪蟲的競爭優勢隨著枝角類個體大小的增大而顯著增強[50]。野外研究發現,當水體中只有小型枝角類存在時,往往伴隨著大量的浮游性輪蟲,而當大型枝角類出現時,輪蟲的數量就會快速變少[2]。實驗室研究也表明,螺形龜甲輪蟲與蚤狀溞或大型溞等大型枝角類不能共存,但卻能與長額象鼻溞(Bosminalongirostris)或網紋溞等小型枝角類長時間共存,并競爭排斥了含糊溞；長圓疣毛輪蟲和長額象鼻溞、龜形龜甲輪蟲(K.testudo)和含糊溞同樣均能長時間共存[50]。

大型枝角類對魚類[30]、群體藍藻[51]和懸浮粘土顆粒[52]的敏感性高于輪蟲。眾多的研究表明,大型枝角類通過資源利用性競爭和機械干涉性競爭抑制、甚至競爭排斥了輪蟲種群[2-3,9]。大型枝角類對輪蟲的機械干涉性競爭的強度隨著枝角類個體的增大[53]和輪蟲敏感性的上升[8]而增強。如龜甲輪蟲對蚤狀溞的機械干涉的敏感性隨著輪蟲個體的增大而降低[8]；螺形龜甲輪蟲的幼體比成體更容易受到網紋溞的傷害或捕食[54]；角突臂尾輪蟲(B.angularis)和萼花臂尾輪蟲的幼體同樣也比成體更容易受到蚤狀溞和短鈍溞(D.cf.obtusa)的傷害或捕食[55]。

然而,輪蟲和枝角類的個體大小不是恒定不變的,會受到溫度、食物和捕食等環境因子的影響[56],從而可能影響其競爭結局。例如,一些輪蟲種類可以通過周期變形增大個體或延長棘刺長度來抵御大型枝角類的機械傷害,從而能和大型枝角類長時間共存[57]。

3.4.2食物臨點和耐饑餓能力

許多研究結果支持可以用食物臨點和耐饑餓能力來預測浮游動物等植食性消費者之間的競爭結局[2,58],食物臨點較低、耐饑餓能力較強的種類通常具有較大的競爭優勢[59]。然而,輪蟲和枝角類的食物臨點或耐饑餓能力可能隨著食物顆粒大小[60]、組分[61]和溫度[62]等環境因子的變化而變化,從而對其競爭優勢可能產生潛在的影響。

3.4.3個體大小、食物臨點、耐饑餓能力之間的關系

有研究表明,浮游性輪蟲和小型枝角類的個體大小與食物臨點之間呈正相關[63],與耐饑餓能力之間呈負相關[64]。然而,大型枝角類的個體大小與食物臨點之間卻呈負相關[32, 65]。輪蟲和枝角類的食物臨點或耐饑餓能力之間的關系還難以定論[2]。有報道顯示,輪蟲的食物臨點高于暖水性浮游枝角類,而個體較小的輪蟲和熱帶小型枝角類的食物臨點是相似的[66]。

3.5 捕食

晶囊輪蟲[67]、橈足類[68]、昆蟲幼體[69]等捕食者對植食性輪蟲的捕食,扁形動物[70]、幽蚊幼蟲[71]、捕食枝角類[72]和橈足類[73]等捕食者對植食性枝角類的捕食,以及魚類對輪蟲、枝角類或橈足類的大小選擇性捕食[30, 74-75],均能直接或間接影響輪蟲和枝角類之間的競爭優勢。

3.6 競爭者和捕食者釋放的化感物質

3.6.1競爭者釋放的化感物質

關于輪蟲和枝角類的化感互作研究還很少,僅有的報道是關于以其培養濾液代替其分泌的化感物質對其競爭者種群增長和生活史特征的影響研究[2]。同種輪蟲對不同枝角類或不同輪蟲對同種枝角類培養濾液響應的差異較大[12],既有促進作用[11, 13],也有抑制作用[10, 13],可能取決于輪蟲和枝角類的種類、培養濾液濃度、生活史變量、溫度及食物密度等因素。實際上,競爭者釋放的化感物質不僅作用于對方,同樣作用于自身,因此,輪蟲和枝角類的化感互作,是他感和自感的綜合影響。

3.6.2捕食者釋放的化感物質

捕食者釋放的化感物質對枝角類的形態特征和生活史特征會產生重要影響[76-79],輪蟲對捕食者釋放的化感物質也會產生相應的捕食防御反應[80-82],可以預測,輪蟲和枝角類對捕食者釋放的化感物質的不同響應可能會改變它們之間的競爭結局。

3.7 其他因子

除了上述因子對輪蟲和枝角類的競爭結局會產生重要影響外,水體pH[83-84]、溶氧[85]、光照[86]、紫外線輻射[87]、污染物[88-89]、水文[90]和輪蟲的特定行為如逃避[91]或附著在枝角類體表[92]或直接進入枝角類體內[93]等因子也會對枝角類或輪蟲產生不同的影響,從而影響它們之間的競爭優勢。

4 存在的問題與展望

4.1 輪蟲和枝角類種間競爭方式的相對重要性仍存在較大分歧

對于輪蟲和大型枝角類的種間競爭方式,大多數的觀點認為,干涉性競爭更重要[3,9,20-22],也有不少學者認為資源利用性競爭更重要[23-25]。實際上,干涉性競爭可以區分為機械干涉性競爭和化學干涉性競爭,在早期的研究中,學者們并沒有將兩者區分開來。

為了避免輪蟲和枝角類可能的機械干涉性競爭,隨著實驗設計的改良,學者們利用枝角類的培養濾液或用濾網將枝角類和輪蟲隔開,來研究化學干涉性競爭和資源利用性競爭的相對重要性,但仍然不能形成一致的觀點[12, 29, 94]。

輪蟲和枝角類種間競爭方式的相對重要性,可能與競爭體系中輪蟲和枝角類的種類、個體大小、種群密度、對環境的適應能力、輪蟲是否具有逃避機械傷害的形態特征如有無被甲、較長的棘刺或行為特征如逃避、附著特性等因素有關[2]。因此,在將來的研究中,需要在不同生境下,選取更多種類、個體大小不同、具有顯著的形態或行為特征差異的枝角類和輪蟲作為競爭種,采用更理想的實驗設計和裝置,來精確區分輪蟲和枝角類之間的三種競爭方式的相對重要性。

4.2 輪蟲和枝角類種間競爭互作的分子機理尚缺少足夠的證據

目前對于輪蟲和枝角類種間競爭的機理研究多數還處于種群和個體水平,特別是很少涉及到蛋白組、轉錄組和基因組水平,更多的開展這方面的研究,將有助于從微觀水平更好的分析和理解輪蟲與枝角類之間競爭互作的深層次機理。

4.3 輪蟲或枝角類釋放的化感物質和代謝廢物對競爭互作的作用尚不能完全區分

輪蟲和枝角類培養液中影響兩者競爭互作的物質究竟是化感物質還是代謝廢物,目前的實驗結果分析基本都來源于推測,很難準確區分和定論；另外,這種化感作用實際上是他感和自感的綜合作用。因此,對于化感物質和代謝廢物以及他感作用和自感作用的區分將是后續研究的熱點和挑戰。

4.4 輪蟲或枝角類分泌物的提取、分離、純化、結構鑒定及功效關系研究尚缺少足夠的實驗數據

隨著HPLC、GC-MS等高效分離、檢測設備及現代分子生物學技術在不同領域的廣泛應用,使得輪蟲和枝角類培養液中的有效成分的分離、鑒定成為可能。Snell研究團隊對輪蟲培養液中的蛋白分析已經做出了重要的成果[17, 95],這為不同輪蟲和枝角類培養液中有效成分的分離和鑒定奠定了堅實的基礎,對于進一步深入的分析和理解輪蟲與枝角類的種間競爭機理具有重要意義。