植物對食草動物取食響應的研究進展

秦燕 范波 谷鏡

摘要 面對自然界食草動物的取食，植物已經進化出一套成熟的系統應對挑戰。當植物接收到食草動物的物理和化學信號，如昆蟲唾液分泌物的誘導因子和昆蟲產卵后產生的化合物，植物會迅速調整其轉錄組、蛋白組和代謝組。所有這些食草動物取食誘導的變化均通過復雜的信號網絡途徑調節，如受體/感受器、Ca2+流、激酶級聯反應、活性氧和植物激素信號途徑。食草動物誘導的防御反應不僅發生在受損傷的區域，而且發生在被攻擊葉片未受損的區域以及遠端的其他葉片（系統性葉片）。綜述了植物對食草動物取食和產卵的感知、昆蟲取食誘導的早期信號傳導及其的生物學功能。

關鍵詞 植物-食草動物互作;誘發因子;防御;信號;系統性防御

Abstract Plants have evolved elaborated system to cope with the insect herbivores. When plants perceive physical and chemical signals from herbivores， such as insect saliva secretions or compounds in oviposition fluids， plants adjust their transcriptome， proteome and metabolomes dramatically. All of these herbivores changes are regulated by complex signal network pathways such as receptors/sensors， Ca2+ influxes， kinase cascades， reactive oxygen species and plant hormone signaling pathways. Furthermore， the defensive response induced by herbivores occurs not only in the wounding regions， but also in the undamaged regions （systemic leaves）. In this paper， we reviewed the plant's perception of herbivore feeding and spawning， early signal events and their biological functions.

Key words Plantherbivore interaction;Inducer;Defense;Signal;Systemic response

地球上大約有100萬種昆蟲，約有50%的昆蟲取食植物，這種植物昆蟲之戰已經持續了3.5億年[1]。昆蟲在與植物共進化的過程中，已經進化得能對取食的植物進行定位并能利用來自取食植物的物理或化學信號進行產卵。雜食性植食昆蟲可以取食多個種多個科的植物，而專食性昆蟲則只取食一個科內的一種或者幾種植物。相應地，植物也已經進化出復雜的防御系統抵抗昆蟲的取食，如它們配備有物理的防御工具（如刺狀物、表皮毛和角質層），同時，植物體可以產生許多次生代謝產物作為強大的化學武器。目前已發現植物體中大約有500 000種次生代謝產物[2]，這些次生代謝產物在植物與食草動物互作中具有強大的作用。

植物的防御分為直接防御和間接防御。直接防御包括glucosinolates、生氰的glucosides、生物堿酚類化合物和蛋白酶抑制劑（proteinase inhibitors，PI），這些化合物作為毒素、驅蟲劑和抗消化劑進行直接防御。植物的間接防御包括綠色葉片揮發物、揮發器官復合物和花蜜等，用來吸引植食性動物的天敵（如parasitoids）。這2種防御系統是植物與植食性動物在長期的進化過程中發展出來的[3]。植物防御有2種類型：不管是否存在蟲咬，植物體內均會產生的物理和化學的防御特征被稱為組成型防御，植物只有在蟲咬后才會產生的防御稱為誘導性防御。因為合成這些防御化合物需要消耗植物體自身的營養和能量[4-5]，所以植物會利用其成熟的調節系統使植物的生長和防御達到動態的平衡。因此，誘導型防御調節植物的防御系統更靈活、更經濟、更和諧。誘導型防御包括感知識別信號、激發下游的調節網絡、介導防御代謝物的合成3個過程。高度復雜的病原菌識別機制已經在許多植物中鑒定出來，但有關植物如何識別植食動物來源的信號知之甚少。最近幾年的研究中對植物應對植食動物取食反應的網絡體系有了一些進展，對其中的調節元件進行了詳細的闡述，包括Ca2+流、有絲分裂原激活的蛋白激酶（MAPKs）、茉莉酸（JA）、乙烯（ET）和活性氧簇等。

筆者總結了植物識別蟲咬信號的最新研究進展、蟲咬誘導的早期信號系統、蟲咬信號的短距離和長距離運輸，進一步又討論了多種植物對蟲咬反應的多樣性及這種多樣性的遺傳基礎、生態學和進化意義。

1 植物對于植食動物取食的感知

植物用于防御的成本較高，所以在植物與植食昆蟲斗爭的過程中，能感知隨機的機械損傷并提高防御化合物的水平是植物的一項重要技能。雖然植物的機械損傷和蟲咬均會導致組織的損傷和丟失，但是研究表明植物對兩者的反應存在巨大的差異[6]。目前許多種微生物（病原體）相關的分子模式（MAMPs或PAMPs）可以被特異受體識別，R-基因介導的防御系統可以感知到病原菌分泌的無毒的Avr蛋白并引發超敏反應。相似地，植食動物的信號可激活蟲咬相關的分子機制（HAMPs）[7]，這些HAMPs的功能與植物受到蟲咬后自身產生的防御反應是一致的[8]。

食草動物攻擊植物的種類多樣，但目前對食草動物的激發子知之甚少，只有少數幾種激發子被鑒定出來，并對其化學和生物的特征進行描述。脂肪酸-氨基酸結合體（FACs）是已知的一類研究比較清楚的激發子。首個被描述的來自食草動物的激發子是volicitin，是一種羥基FAC，[N-（17-hydroxylinolenoyl）-L-谷氨酰胺]，是從一種甜菜蠕蟲斜紋葉蛾（Spodoptera exigua）的唾液分泌物中鑒定出來的[9]，隨后，FACs又陸續從多種鱗翅類中分離出來[10]。進一步的研究發現，FACs不僅存在于毛毛蟲，也存在于蟋蟀（Teleogryllus taiwanemma）和果蠅（Drosophila melanogaster）中[11]。FACs是由兩部分組成的：脂肪酸部分（亞油酸或亞麻酸LA及其衍生物）和氨基酸部分（谷氨酸或谷氨酰胺），這些脂肪酸和氨基酸分別來源于植物和昆蟲，合成于昆蟲的中腸[12]。最近的研究發現FACs在昆蟲氮代謝中起非常關鍵的作用[13]。試驗條件下，volicitin的使用可以大大增強玉米幼苗釋放揮發物來吸引寄生者取食其幼蟲[9]。FACs的生物學功能已經在一種生活在北美西部的野生煙草中得到深入研究，FACs的幾種形式在煙草天蛾（Manduca sexta）的唾液分泌物中鑒定出來后，將其噴灑于野生煙草（N.attenuata）受傷的葉片可以誘導信號MAPKs的激活，JA和ET的合成，并能調整受傷誘導的葉片的轉錄組、蛋白組和代謝組，這些均被認為是直接防御和間接防御的功能[6]。昆蟲取食受傷部位時分泌的FACs可以很快被硬脂酸途徑中的脂氧化酶代謝成其他有活性的激發子。植物解析FACs的分子機制仍未研究清楚。[3H]-L-volicitin可以快速的、反向的、飽和性的與玉米的細胞膜結合，并且MeJA處理后這種結合能力顯著提高，這表明FAC特異受體參與了此過程，并且其量的多少依賴于JA信號。雖然OS可以誘導離子流動和膜的去極化，但是FACs自身不能形成穩定的通道。對幾種植物噴灑volicitin對JA和ET的生成沒有影響，因此認為FACs不具備形成離子通道的功能[14]。那么，植物體中是FACs還是唾液分泌物中其他成分形成離子通道呢？離子流動和膜去極化是否轉化成細胞的反應呢？是如何進行轉化的？這一系列問題都需要進一步研究。

除了FACs，昆蟲唾液分泌物中還鑒定出了許多種其他類型的激發子。Inceptins是植物葉綠素ATP合成酶（cATPC）γ亞基蛋白水解的產物。當黏蟲（Spodoptera frugiperda）攻擊牛豆植物（Vigna unguiculata）時，消化后的cATPC在昆蟲的中腸里被切割后形成inceptins，即使很少量的inceptins到達機械損傷的牛豆葉片也會明顯地改變JA、ET和SA的水平[15-16]。最近一種新的激發子——caeliferins在美國鳥蝗蟲（Schistocera americana）中被鑒定出來，與volicitin一樣，caeliferins也會刺激玉米的幼苗釋放揮發性萜類[17]?？紤]到這些蝗蟲很大的活動性，蝗蟲取食玉米后，玉米釋放的揮發物的生態意義仍然未知，但是釋放的揮發物似乎不是一種間接防御。

除了這些小分子的激發子，大菜粉蝶（Pieris brassicae）唾液分泌物中含有的β-葡糖苷酶（β-glucosidase）可以誘導卷心菜產生誘導天敵的揮發物[18]。棉鈴蟲（Helicoverpa zea）唾液中含有的葡萄糖氧化酶（GOX）可以抑制植物的防御反應[19]，并且甜菜夜蛾（S.exigua）唾液中的GOX可以通過調節FACs繼而調節SA的產生來干擾JA信號的作用。

檢測不同種屬植物對激發子FACs、inceptin和caeliferin的反應可以更好地闡明植物解析食草動物唾液中含有激發子的多樣性[14]。自然界中沒有一種激發子能誘導所有植物的反應，如JA和ET的積累，即使2種植物親緣關系很近，對于同一種激發子也不會產生相同的反應。

2 特定模式的機械損傷具有蟲咬信號的功能

昆蟲幼蟲的取食行為具有高度的特異性，食草動物取食植物組織后組織受損的模式、速度、頻率可被植物識別為特異的信號。Mithofer等[20]用可編程的機械裝置模仿蟲咬的時速，發現在立馬豆（Phaseolus lunatus）中計算機控制的機械損傷后釋放的揮發性香氣的數量類似于毛毛蟲（Spodoptera littoralis）和蝸牛（Cepaea bortensis）取食后的效果。因此，解析機械損傷的模式可能也是植物識別食草動物能力的重要組成部分。

2.1 感知產卵

許多成熟的雌性食草昆蟲會直接產卵在植物上，有些植物則會解析昆蟲的產卵并能進行直接和間接的防御。如當豌豆象鼻蟲（Bruchus pisorum L.）產卵藻豌豆（Pisum sativum L.）后，豌豆會在產卵的部位形成贅生物[21]，而后卵會從葉片表面脫落，如果從被驅逐出境的蟲卵方面考慮，這就是直接防御。水稻中則會產生一種殺卵的物質殺死稻飛虱（Sogatella furcifera）的卵[22-23]?？屏_拉多馬鈴薯甲蟲（Leptinotarsa decemlineata）產卵后可導致馬鈴薯植株產生一種類似于壞死的超敏感的反應，產卵的位置則變成壞死的區域，而后蟲卵與葉片分離[24]。有些植物上，昆蟲產卵也可以誘導植物產生揮發性信號吸引昆蟲天敵[25]。

產卵流體中有2種物質被認為可以誘發特定寄主植物的防御反應。Bruchins是豌豆鼻蟲的產卵流體中分離出來的，它是一種長鏈的α，ω-二醇，其1個氧或2個氧與3-乳酸酯化。即使0.5 pg的bruchins施加到葉片也會導致豌豆莢特定區域贅生物的生長[21];另一種化合物稱為苯乙腈，是從卷心菜大白蛾產卵流體中發現的[26]，1 ng的苯乙腈即可在發芽的植物抱子甘藍（Brassica oleracea var.gemmifera cv.Cyrus）上引誘到寄生天敵（Trichogramma brassicae），但是引誘到的寄生天敵能否會大量寄生在卵內仍然未知。

2.2 R基因介導的食草動物的抗性

蚜蟲和粉虱用它們的刺吸式口器從植物韌皮部吸收養分，雖然它們對植物不會產生實質性的損傷，但它們也會引起植物信號和次生代謝發生很大的變化[27]?？茖W家發現一種R基因Mi-1可以抗蚜蟲、粉虱和根結線蟲[28];另一種R基因Bph14可以抗水稻的褐飛虱（Nilaparvata lugens Stal），與番茄中的Mi-1基因相似，Bph14編碼一種由卷曲-卷曲、核酸結合位點和富含亮氨酸重復的CC-NBS-LRR蛋白[29]。蚜蟲和褐飛虱都是吸取韌皮部汁液的昆蟲，均誘導SA信號，但是這些R基因如何參與抗食草動物的機理仍然不清楚。 因為這些韌皮部汁液吸取者是在取食過程中將他們唾液中的酶引入植物體中，所以研究R基因是否參與了識別這些激發子會有很大的實踐意義。

3 食草動物誘導的早期信號事件

食草動物的攻擊可誘導植物細胞產生一系列的分子事件，而后引發報警信號，最終導致防御代謝物的積累。雖然目前對植物如何解讀食草動物的取食知之甚少，一些小分子蛋白已經被鑒定為復雜識別網絡系統的節點，它們可以讓植物最優化的分配能量和資源，進行最大限度的防御。

3.1 鈣離子流、膜電勢和鈣感受器

Ca2+是一種重要的第二信使，參與真核生物多種信號通路。正常條件下，細胞質中的Ca2+濃度為100～200 nmol/L，是非原生質體流體中的10-4，是細胞器中的10-4～10-5倍。Ca2+流可以改變細胞質中Ca2+濃度，經常參與各種脅迫反應和發育調節，與其他離子流（如Na+、K+、Cl-）一起，通常會導致細胞膜電勢暫時的變化。S.littoralis幼蟲取食通常會導致立馬豆葉片上巨大的膜的去極化，這種去極化不僅發生在受損傷的葉片附近，甚至會發生在整個葉片上[30]。他們用一種Ca2+特異的染料染色，發現食草動物引發的損傷可以誘導距離損傷30～200 μm的區域產生很強的Ca2+流，而機械損傷誘導的Ca2+信號要比蟲咬誘導的信號弱很多，表明昆蟲唾液分泌物識別機制在激活Ca2+流中發揮重要作用[30]。病原體來源的激發子很可能是與特異受體結合誘導細胞質中Ca2+的變化[31-32]，也有可能食草動物來源的激發子與未被鑒定出來的受體結合引發Ca2+流的變化。

細胞內Ca2+的變化被多種Ca2+感知蛋白感知后引發下游的反應[33]。這些感知蛋白包括鈣調蛋白、鈣調蛋白結合蛋白、依賴鈣的蛋白激酶（CDPKs）、其他含EF-手模體Ca2+結合蛋白和不含EF-手模體的Ca2+結合蛋白。在這些感知蛋白中，CDPKs是植物特異的鈣感受器，含有多種基因成員，其中擬南芥中有34個，擬南芥中有些CDPKs是參與脫落酸信號來抵抗干旱和鹽脅迫的[34-35];CDPKs也可被病原體激發子激活抵抗疾病[36-37]。有研究表明，植物中Ca2+與ROS和NO產物相關，如馬鈴薯的NADPH氧化酶可以依賴Ca2+的方式被CDPKs磷酸化，而后被激活產生ROS[38]。

3.2 MAPK信號

MAPK信號系統是真核生物中公認的一種保守代謝系統，調控多種細胞過程。在植物中，特別是煙草和擬南芥中，許多研究表明MAPKs在植物抗脅迫特別是病原體脅迫中發揮重要的作用。用病毒誘導的基因沉默（VIGS）的方法，Wu等[6]揭示出水楊酸誘導的蛋白激酶（SIPK）和損傷誘導的蛋白激酶（WIPK）在植物對抗食草動物反應中起決定作用。食草動物的蟲咬可以快速引發MAPK的活性，唾液分泌物引發的JA、ET和許多防御相關基因的轉錄調節均依賴于MAPK途徑。番茄植物中也發現類似的結果，沉默番茄中SIPK和WIPK的同源物可抑制蟲咬后植物體內JA的積累和對煙草天蛾（M.sexta）的防御[39]。在馬鈴薯中，SIPK和WIPK同源物也參與Mi-1介導的對蚜蟲的防御[40]。目前，MAPK家族已經比較龐大（擬南芥基因組中有20個），期望更多的調控植物對抗食草動物的MAPKs的成員被發現。

在哺乳動物中，MAPKs的主要靶位點是轉錄因子，這些轉錄因子的磷酸化則會改變蛋白質的穩定性、定位和活性。盡管植物中對于哪種轉錄因子是MAPKs直接磷酸化的靶位點知之甚少，但是植物體中也支持以上觀點[41-42]。已有研究表明MAPKs在調節植物轉錄組中發揮重要作用[6]，除了轉錄因子，其他蛋白也可以是MAPKs的底物。有研究報道MPK6（擬南芥SIPK同源物）直接磷酸化2個ACSs（ACS2和ACS6），使得這2個蛋白可以提高病原體激發子誘導的ET水平[43]。煙草中SIPK也會以相同的方式調節蟲咬誘導的ET的合成[6]。但是目前沒有證據證明激酶是如何調控蟲咬誘導的JA的積累和轉錄水平的調控等問題。

蛋白磷酸化似乎也與Ca2+流相關。水稻中過表達一個電壓門控性Ca2+通道可增強激發子誘導的MAPK活性[44]。煙草細胞懸浮液培養時，加入氯化鑭和鈣調蛋白拮抗劑W7可抑制病原菌誘導子誘導的MAPK的激活[45]。也有證據表明Ca2+流可以調節磷酸化下游的事件，如一種絲氨酸/蘇氨酸蛋白酶抑制劑——星孢菌素可以抑制培養的皺葉煙草細胞中激發子隱地蛋白誘導的胞質Ca2+濃度的上升[32]。然而，關于食草動物誘導的激酶信號特別是MAPK信號與Ca2+流之間的相互關系仍然未知。Ca2+特異的熒光染料、Ca2+檢測發光蛋白和GFP的應用都是潛在的探索Ca2+流調控的有效工具。

在擬南芥中，完整的MAPK途徑包括MEKK1、MEKK4/MEKK5、MPK3/MPK6和WRKY22/WRKY29轉錄因子已經被鑒定出來，調節下游的FLS2（鞭毛蛋白受體）[46]。越來越多的研究揭示出更多的MAPK途徑的作用元件，尤其是參與植物-病原菌相互作用的元件。目前仍然有許多關于植物與食草動物互作過程中MAPK信號的問題需要解決，除了SIPK和WIPK，哪一種MAPKs參與植物防御食草動物？哪一種MAPKKKs和MAPKKs是它們上游的激酶？哪一種蛋白或者轉錄因子是MAPKs的直接底物？磷酸化事件怎樣改變它們的活性或定位，進而調節轉錄組的變化呢？這一系列問題都有待于進一步的研究。

48卷8期 秦 燕等 植物對食草動物取食響應的研究進展

3.3 活性氧

超氧化物陰離子（O2-），過氧化氫（H2O2）、單個氧（O2）和OH-統稱為活性氧?；钚匝醍a生于線粒體、質體、過氧化物酶體及質膜的外表面。ROS的產生是植物應對脅迫的重要組成部分，尤其是在研究植物-病原體相互作用時，ROS的生物學功能研究的較多[47]。有研究表明，ROS在食草動物誘導的植物反映中發揮作用，用大豆喂養棉鈴蟲（Helicoverpa zea）可產生大量的ROS[48];單純損傷不能誘導蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）產生可檢測到的ROS的量，單純食草動物的取食則可以[49];一種H2O2敏感染料的研究也表明灰翅夜蛾（Spodoptera littoralis）取食立馬豆都可導致ROS水平的升高[50]。

病原菌誘導的ROS的產生主要依賴于與質膜結合的NAPDH氧化酶。在擬南芥中，有2個RBOH基因（AtrbobD和AtrbobF）編碼NADPH氧化酶的重要亞基，對病原菌誘導的ROS的產生是必需的[51]，這2個基因對脫落酸處理氣孔后ROS的產生也有重要作用[52]。藥理學的證據表明NADpH氧化酶參與番茄中損傷誘導的ROS的產生[53-54]。番茄中相似的結果也表明在反義鏈方向表達部分RBOH序列[55]，食草動物誘導的ROS水平的提高可能來自NADPH氧化酶的激活，這一點仍需進一步證明。

在所有植物的RBOH蛋白中存在鈣離子結合的EF手模體的結構域，表明脅迫誘導的鈣離子流調控NADPH氧化酶的活性[56]，他們的體外試驗表明植物的NADPH氧化酶可直接被Ca2+激活[56]。然而ROS與鈣離子流之間的關系非常復雜，Ca2+似乎可以上調也可以下調ROS，二者之間的關系依賴于細胞類型和信號途徑[57]。食草動物誘導的Ca2+流對ROS的產生是否是必需的目前仍然未知。顯然，ROS的產生還受到其他很多層面的調控。 在馬鈴薯中，StCDPK4和StCDPK5可以將StRBOHB的N端磷酸化，從而增強NADPH氧化酶的活性，進而提高ROS[38]。在本生煙草中，SIPK可以從轉錄水平調控RBOHB[58]。

盡管ROS在植物-病原菌互作中的功能已經研究的比較清楚，但是ROS在植物抗食草動物中的生物學意義仍然很模糊。在番茄中，藥理上抑制NADPH氧化酶的活性可以降低防御相關基因如PIs和多酚氧化酶的轉錄水平[54]。番茄中反義表達RBOH基因可以降低損傷誘導的PIs轉錄[55]。如果想進一步研究這些活性分子是如何參與植物與食草動物之戰的，則需要鑒定參與ROS合成和調控的基因，研究ROS在調控下游反應中的功能以及對改變ROS水平的轉基因植物進行生物測定等方面的工作。

3.4 茉莉酸（JA）

JA在植物發育和抵抗生物脅迫中的作用已經有許多文獻報道[59]。JA似乎對植物的營養生長沒有那么重要，但是JA合成受阻的植物可能因為雄蕊不能成熟或者花粉沒有功能而雄性不育。作為植物的免疫系統，JA對壞死營養型病原菌有抗性[60]。JA是一種重要的激素，可以控制植物抵御食草動物的取食。如果植物JA的合成受阻，則這種防御會大大降低，這些植物中對應的防御化合物的合成也大大降低[61]。轉錄組和微矩陣的分析也表明許多損傷誘導和食草動物誘導的反應都是由JA途徑介導的[62]。

JA的合成是通過脂肪酸途徑完成的，先后在葉綠體和過氧化物酶體中合成。JA合成相關的所有酶已經在擬南芥中鑒定出來。磷脂酶A催化葉綠體膜脂的水解從而釋放出游離的LA[63]，LA再經過一系列葉綠體定位酶（如脂氧合酶LOX、丙二烯氧化物合成酶AOS）的催化和丙二烯環化氧化酶（AOC）轉化成OPDA，然后OPDA被運輸到過氧化物酶體，OPDA在OPDA還原酶（OPR）的催化下，經過三步β-氧化，形成了JA[59]。盡管13-LOXs可以將LA轉化成13-過氧化氫LA，但是不同的LOXs酶可以將這些過氧化氫脂肪酸催化成綠色葉片揮發物或者進入JA合成途徑。遺傳學上也已經鑒定出JA-Ile分子，此分子是由JAZ酶催化JA和Ile合成的，它可以激活大部分JA誘導的分子反應[64]。COI1是一種F盒蛋白，作為JA-Ile的受體在JA信號中發揮重要作用。JAZ蛋白（茉莉酮酸酯ZIM結構域）是最近鑒定出來的，可以抑制JA誘導的反應，COI1是JA-Ile的受體，這些都增加了對JA信號的理解[65]。JA-Ile特異性與COI1蛋白結合并能促進COI1與JAZs的相互作用，這種結合促進了SCFCOI1E3泛素連接酶對JAZs的泛素化，隨之引起核糖體上JAZs的降解。與JAZs結合的JA反應的轉錄因子如MYC2和由蟲咬、損傷、病原體感染引起的JAZs水平的下降，引起JA反應的轉錄因子的釋放，從而激活了JA-Ile誘導的轉錄反應。這種JA反應的方式與生長素、赤霉素非常相似，生長素和赤霉素分別先與其受體（F盒蛋白TIR1和GID1）結合，激活了轉錄抑制因子Aux/IAA和DELLA的泛素化和隨后的降解。

JA可以與很多氨基酸（如亮氨酸、纈氨酸和苯丙氨酸）結合，也可以與乙烯的前身ACC結合[64]，但是目前這些復合體的生物功能仍然未知。有些證據表明JA-Ile只參與了JA誘導反應的很小的一部分，如在擬南芥中，受損傷后的jar1突變體可以高效地誘導依賴茉莉酸的損傷誘導的基因的表達[66]，而對JA合成突變（LOX3）的植物施加JA-Ile并不能完全恢復JA介導的防御性狀[61]。與此類似的，OPDA除了作為JA的前身，還認為是一種信號分子可以激活損傷和蟲咬引起的反應[67]。

植物受傷或者蟲咬后JA的產生和信號傳導的調控對于植物及時的開啟防御反應是非常重要的。JA的合成一般認為受到底物的限制，目前仍然未知什么信號能觸發損傷和蟲咬后葉綠體和過氧化物酶體中的合成反應。纖維素合成酶基因的突變體AtCeSA3可以導致JA和ET水平的升高，這表明在擬南芥中，植物細胞壁的合成與JA合成的調控是有聯系的[68]。在煙草和番茄中過表達原系統素基因可以將SIPK和WIPK沉默，也可以減少損傷和蟲咬引起的JA的積累[39，6]，但是通過瞬時過表達其上游的MAPK激酶MEK2并不能誘導JA的積累[69]。因此，除了激活MAPK以外，由損傷和蟲咬引發的其他分子，對于誘導JA的產生也是必需的。

在JA積累的過程中，MAPKs的參與機制不太明確。植物中通過化學分析的方法分析JA的前體如SIPK和WIPK缺陷型，發現這2種激酶都能以不同的方式介導損傷或FAC誘導的JA的積累[63]。目前有關SA和JA積累的抑制效應已有很多研究，在擬南芥中，NPR1基因是SA信號轉導中的關鍵因子，是SA的防御功能必需的[70];生物化學和遺傳學方面的研究表明，生物或者非生物脅迫誘發的高ET水平可以消除依賴于NPR1的SA對JA的拮抗[71-72];在煙草中，NPR1也可以調整蟲咬誘導的JA的積累水平，雖然機制未知[63，73]。JA信號對于JA的積累有反饋調節的作用，如在COI1沉默的植物中，可檢測到明顯的JA水平的下降[74]。

3.5 乙烯（EA）

雖然乙烯分子的結構簡單，但是乙烯在植物發育和抗脅迫方面可以調控許多生理過程。ET的生物合成過程已經研究的比較清楚：甲硫氨酸在SAM的催化下形成S-Ado甲硫氨酸，繼而ACSs催化生成ACC，ACos再將ACC氧化成乙烯、二氧化碳和氰化物。在這些合成步驟中，ACC的合成被認為是限速步驟。蟲咬后，植物快速激活乙烯的合成，與單純的機械損傷的植物相比，受傷的野生煙草的葉片涂抹M.sexta的唾液或FACs發現可誘導植物體內的乙烯指數增長[75]。在其他幾種植物中也鑒定出昆蟲取食唾液中的誘導子，并能誘導乙烯的快速增長[14]。在擬南芥中，MPK6催化的ACS2和ACS6的磷酸化可增加這些蛋白的穩定性，從而大大增強乙烯的產生速率[43]。MPK6-ACS2/6這個途徑可以介導大約50%的病原微生物誘發子——鞭毛蛋白誘發的乙烯的產生。Wu等[6]用反向遺傳學的方法研究發現，將SIPK沉默但是不沉默WIPK能減少50%蟲咬引發的ET的產生。 另有證據表明一種未鑒定的CDPK催化的ACSs的磷酸化可能負責另外50%的乙烯的產生[76]。由其他蟲咬誘發子（如含硫脂肪酸caeliferins和inceptins）誘導的乙烯的產生是否是部分的依賴于MAPK信號是值得探索的問題。

擬南芥中5種乙烯的受體蛋白（ETR1、ETR2、ERS1、ERS2和EIN4）與細菌2個組蛋白組分激酶是同源的，參與感知環境的變化[77]。遺傳學證據表明CTR1是直接作用于下游的乙烯受體，它反向調節下游的信號反應[78]。CTR1編碼一種類似于Raf的MAPKKK，但其在乙烯信號中確切的作用模式仍然未知。EIN2和核定位EIN3及其他轉錄因子依次位于CTR1的下游[79-80]。SCF-E3泛素連接酶復合物介導的蛋白質的降解也是乙烯信號網絡的重要部分，2個F盒蛋白（AtEBF1和AtEBF2）與EIN3相互作用來協助將26s蛋白酶體移走[81-82]。因此，EIN3可能是通過快速降解，增強乙烯的水平。最近，擬南芥中一個MAPKK稱為MKK9被發現可以調控EIN3的穩定性[83]。EIN3和其他EIN3類似轉錄因子結合在轉錄因子的啟動子上，如ERF1[84];這些轉錄因子作為乙烯反應基因進一步的轉錄激活子和抑制子。

乙烯在植物對抗蟲咬中的功能被認為是JA誘導反應的主要反應。在番茄中，乙烯促進JA誘導PIs的積累[85];用一種合成的乙烯ethephon處理擬南芥，可短時提高JA和AOS的轉錄水平[86];用1-MCP抑制乙烯可降低蟲咬誘導的揮發物的釋放，這主要是受JA的調控[87]。Von dahl等[75]在植物中敲出ETR基因后，乙烯信號可降低尼古丁的水平，但是可以增強蟲咬后的可誘導性。乙烯對JA誘導反應的拮抗作用也有報道，在煙草N.attenuata和N.sylvestris中，乙烯可抑制煙草合成基因PMT的轉錄水平從而負調控JA誘導尼古丁的合成，擬南芥中乙烯信號也可以負調控植物對昆蟲S.littoralis的抗性[88-89]。

3.6 水楊酸（SA）

SA也是植物防御中的重要激素。PAL和ICS是SA合成中的2個關鍵酶。有些刺吸式昆蟲如蚜蟲和煙粉虱取食后，植物產生的反應類似于對植物施加SA或受到病原菌體侵染[90]所產生的效應。然而，SA在防御取食韌皮部昆蟲方面具有種屬特異性，煙草植物在防御馬鈴薯蚜蟲方面依賴于SA;蚜蟲在表達NahG基因的番茄上比在野生型番茄上存活時間長[40]。與此比較，蚜蟲在野生型擬南芥上比在npr1突變體上生長的更好，npr1突變體中SA的誘導反應降低[91]。 咀嚼式昆蟲的取食是否會改變植物的SA這取決于植物和昆蟲的種類以及誘導所產生的乙烯的數量[71]。SA在植物防御咀嚼式昆蟲中的功能仍然許多未知。

4 小結與展望

目前有關昆蟲與植物互作的信號傳導方面的研究已經有了諸多的報道，如昆蟲對植物的取食和產卵可以引起植物防御水平的升高，包括直接防御和間接防御;植物感知到昆蟲的取食信號后會啟動一系列的信號途徑如Ca2+流、膜的去極化、JA的積累等，這些成熟的信號調節網絡可以根據取食昆蟲的種類使植物產生相應的防御反應，其中JA途徑是所有植物中最保守和最重要的防御反應;植物體內的移動信號可以短距離運輸，也可以長距離運輸從植物受損傷區域傳遞到未受損傷的較遠區域。然而目前仍然有許多問題需要深入的研究，如植物解析昆蟲取食和產卵的機制、組成完整MAPK級聯反應的蛋白、昆蟲取食植物后激活了植物轉錄因子種類、調節JA信號積累的調控因子、昆蟲唾液中可能抑制植物防御的成分等，對這些問題的深入研究將是未來的研究方向。

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