曲紋紫灰蝶生殖行為研究

凌婧 韋建松 蘇靜惠 李蓉 許恬 鄭霞林

摘要

曲紋紫灰蝶是為害蘇鐵植物的重要食葉害蟲，研究其繁殖行為和節律，可為該蟲防控策略的制定提供基礎資料。本研究在半自然環境條件下觀察和分析了曲紋紫灰蝶的羽化、交配和產卵行為及節律。發現曲紋紫灰蝶在5：00－18：59羽化，9：00－12：59時達到羽化高峰;雄蟲主動求偶和交配，交配行為發生于白天，交配高峰期為9：00－15：59，交配時長（82.85±59.76）?min，交配姿勢呈“一”字形;雌蟲1?d內可多次產卵，產卵高峰期在8：00－8：59和14：00－15：59?2個時間段，卵多產于蘇鐵植物的嫩葉上，單雌產卵量為10～282粒。

關鍵詞

曲紋紫灰蝶;?羽化;?交配;?產卵;?繁殖節律

中圖分類號：

Q?969.94

文獻標識碼：?A

DOI：?10.16688/j.zwbh.2022818

Reproductive?behaviors?of?Chilades?pandava?（Lepidoptera：?Lycaenidae）

LING?Jing1，?WEI?Jiansong1，?SU?Jinghui1，?LI?Rong2，?XU?Tian2*，?ZHENG?Xialin1*

（1.?Guangxi?Key?Laboratory?of?AgriEnvironmental?and?AgriProducts?Safety， College?of?Agriculture，?Guangxi?

University，?Nanning?530004，?China;?2.?Nanning?Botanical?Garden，?Nanning?530021，?China）

Abstract

Chilades?pandava?（Lepidoptera：?Lycaenidae）?is?a?notorious?leafeating?pest?of?Cycas?spp.?Understanding?the?reproductive?behaviors?and?rhythms?of?this?pest?can?provide?the?essential?information?for?developing?the?population?management?strategies.?The?emergence，?mating?and?oviposition?behaviors?and?rhythms?of?C.pandava?were?observed?under?seminatural?environment?in?this?study.?The?results?showed?that?emergence?of?both?male?and?female?adults?mainly?occured?from?5：00?to?18：59，?and?reached?the?peak?from?9：00?to?12：59.?Courtship?and?mating?behaviors?dominated?by?males?were?observed?during?the?day，?with?the?peak?from?9：00?to?15：59.?The?mating?duration?was?（82.85±59.76）?min.?Following?successful?grasp?of?mate，?the?males?mated?with?females?in?a?tailtotail?position;?female?adults?laid?eggs?more?than?one?time?in?a?day.?The?peaking?oviposition?period?occurred?from?8：00?to?8：59?and?from?14：00?to?15：59，?and?the?females?laid?eggs?on?the?tender?leaves?of?host?plants，?with?10-282?eggs?per?female.

Key?words

Chilades?pandava;?emergence;?mating;?oviposition;?reproductive?rhythms

灰蝶屬鱗翅目Lepidoptera，灰蝶科Lycaenidae，是蝶類昆蟲中體型相對較小的一個類群，全世界已記錄6?700余種，中國已記錄600余種［1］?；业平^大多數種類有較強的地域性，且對周圍環境的變化反應靈敏，因此其常作為生態環境監測的指示物種［2］。然而，也有部分種類是農林業的重要害蟲，如亮灰蝶Lampides?boeticus［3］、綠灰蝶Artipe?eryx［4］、曲紋紫灰蝶Chilades?pandava等［5］。目前，針對灰蝶的研究報道多集中在生物生態學特性［69］、為害情況和防治［1011］等方面，尚未見有關灰蝶繁殖行為方面的研究報道。

曲紋紫灰蝶是國家一級保護植物蘇鐵Cycas?spp.上的一種重要食葉害蟲，以幼蟲群集為害蘇鐵的嫩葉、莖端組織和球花［1213］，導致新葉不能抽發、新葉展開時殘缺不全和球花受損乃至被蛀空，嚴重時可造成植株枯死［1415］，顯著影響蘇鐵的生長發育、觀賞價值和生態價值［5］。隨著我國城鎮化進程的加快，蘇鐵植物被廣泛應用于園林綠化和園藝觀賞，導致曲紋紫灰蝶的發生和為害日趨嚴重，并成為蘇鐵植物的優勢害蟲種類。目前，該蟲在我國浙江［16］、臺灣［17］、福建［5，?18］、廣東［19］、湖南［15］、廣西［20］、貴州［21］和四川［10］等地有暴發為害的報道。迄今，針對曲紋紫灰蝶的研究主要集中在形態學［15，?2224］、生物學［15，?1920］、發生和為害［10，?18，?22，?2527］、產卵選擇［2829］和化學防治［3031］等方面，關于曲紋紫灰蝶的生殖行為的研究還未見報道。鑒于此，本文研究了曲紋紫灰蝶的羽化、交配和產卵行為及其節律，結果不僅可豐富該蟲的生物生態學知識，還為該蟲防控策略的制定提供基礎資料。

1?材料與方法

1.1?供試蟲源

在廣西南寧市青秀山蘇鐵園內采集曲紋紫灰蝶幼蟲，帶回廣西大學實驗室內置于圓形塑料盒中（底部直徑12?cm，頂部直徑17?cm，高12?cm），在溫度（26±2）℃、相對濕度（70±10）%、自然光照（光期6：00－19：30∥暗期19：31－5：59=13.5?h∥10.5?h）的環境條件下飼養，每日更換新鮮蘇鐵嫩葉直至化蛹，收集蛹待用。

1.2?研究方法

1.2.1?曲紋紫灰蝶羽化行為研究

將蛹置于圓形塑料盒內（底部直徑12?cm，頂部直徑17?cm，高12?cm），每盒100頭，在自然光照條件下，觀察和記錄塑料盒中曲紋紫灰蝶蛹的羽化情況，并采用數碼攝像機（DS2CD3T45D13，?？低晹底旨夹g股份有限公司）24?h連續拍攝。統計每小時羽化的雌蟲和雄蟲數量并將其取出（雌蟲927頭，雄蟲927頭），直至無成蟲羽化為止，分析成蟲的羽化行為、日節律及晝夜節律。

1.2.2?曲紋紫灰蝶求偶交配行為研究

在室外自然條件下放置一個裝有盆栽蘇鐵（株高1.0?m）的網籠（長×寬×高=2?m×1.5?m×1.5?m，自制），將羽化的1日齡健康雌雄成蟲（雄蟲20頭，雌蟲20頭）放入網籠中，觀察曲紋紫灰蝶雄蟲的求偶交配行為，統計每小時雌雄成蟲交配的數量，將交配中的雌雄成蟲輕輕取出并置于塑料盒中（每盒1對），24?h后清空網籠并放入新的雌雄成蟲繼續觀察，共觀察了9個批次的成蟲（雌蟲180頭，雄蟲180頭）。塑料盒中雌雄成蟲的交配過程用數碼攝像機24?h連續拍攝，直至其結束交配，分析其交配行為及晝夜節律，統計其交配時長。

1.2.3?曲紋紫灰蝶產卵行為研究

將交配后的曲紋紫灰蝶雌成蟲置于塑料盒中（每盒1頭），并給以新鮮蘇鐵嫩葉，在自然光照條件下，使用數碼攝像機24?h連續拍攝直至雌蟲死亡，記錄雌蟲每天每小時內的產卵情況，分析其產卵行為和晝夜節律，并統計每頭雌蟲（共101頭）的產卵量。

1.3?數據統計

采用Excel軟件統計數據，GraphPad?Prism?9.0.0制作圖表。

2?結果與分析

2.1?曲紋紫灰蝶的羽化行為和節律

2.1.1?曲紋紫灰蝶的羽化行為特征

曲紋紫灰蝶羽化前，蛹體漸變為黑褐色。近羽化時可觀察到蛹體輕微扭動，隨后蛹殼蛻裂線裂開，約1?min后頭胸部先鉆出蛹殼，通過爬行利用地面摩擦逐漸甩掉蛹殼，并立即尋找可攀爬的附屬物，靜待翅完全展開直立，約4?min成蟲會通過其排泄孔射出粉紅色排泄物。雙翅豎立（4.19±1.14）?min，隨后飛行離開。整個羽化過程耗時（7.76±1.44）?min。

2.1.2?曲紋紫灰蝶的羽化節律

曲紋紫灰蝶雌雄成蟲在5：00－１8：59羽化，在9：00－12：59達到羽化高峰期，雌雄成蟲的晝夜羽化節律均呈“單峰”型，羽化高峰期的羽化率分別占雌雄成蟲總羽化率的53.72%和58.68%;但雄蟲進入羽化高峰期略早于雌蟲（圖1）。

曲紋紫灰蝶蛹期4～7?d，在同一批蛹中，雌雄成蟲的羽化持續9?d，雌蟲羽化早于雄蟲約1?d，提早1?d結束。雌雄成蟲的日羽化高峰期均出現在開始羽化后的3～4?d，在日羽化高峰期的羽化率分別占雌雄成蟲總羽化率的50.56%和55.18%，雌雄成蟲的日羽化節律呈“單峰”型（圖2）。

2.2?曲紋紫灰蝶的交配行為和節律

2.2.1?曲紋紫灰蝶求偶和交配行為特征

曲紋紫灰蝶僅在白天交配，多發生于羽化當日下午或次日。羽化后的雌蟲飛至蘇鐵植株的羽葉或網壁上，等待雄蟲。雄蟲則通過巡回飛行尋找雌蟲，定位雌蟲后繞雌蟲飛行，并不斷用身體碰撞雌蟲，若雌蟲有交配意愿，則與雄蟲互相飛行追逐，隨后停在網壁、羽葉等處，雄蟲緊隨在雌蟲旁，尾部彎曲伸至雌蟲腹部末端，若成功交尾，則出現“一”字形的交尾姿勢;若交尾不成功，則雌蟲飛走，甩開雄蟲（圖3）。在求偶高峰期，會出現多頭雌雄蝶互相追逐的情形。

曲紋紫灰蝶的交配姿勢為一字形，雙翅展開或疊合（圖4），若交配過程中受到干擾，則雄蟲起飛攜帶雌蟲（雌蟲不振翅）至他處繼續交配，雌雄蟲生殖器不會分離。交配地點多為蘇鐵羽葉或網壁上，交配時長為（82.85±59.76）?min。

2.2.2?曲紋紫灰蝶的交配節律

曲紋紫灰蝶的交配行為在7：00-18：59均可發生。9：00-15：59為交配高峰期，其占總交配率的81.11%。暗期未見交配行為（圖5）。

2.3?曲紋紫灰蝶的產卵行為和節律

2.3.1?曲紋紫灰蝶的產卵行為特征

曲紋紫灰蝶交配后次日即可產卵。產卵前，雌蟲在蘇鐵植株羽葉上爬行，尋找合適的產卵場所，產卵時多將卵直接產于嫩葉，嫩葉未完全萌出時亦會將卵產于包裹嫩葉的鱗葉上。產卵時，腹部末端對準產卵處，產下一粒卵后又繼續爬行尋找下一個合適的產卵地。曲紋紫灰蝶一天可多次產卵，多集中在上午和下午，產卵期1～8?d，單雌產卵量為10～282粒（圖6）。

2.3.2?曲紋紫灰蝶的產卵節律

在5：00-20：59?均可觀察到曲紋紫灰蝶雌蟲產卵，但主要集中在8：00-8：59以及14：00-15：59?2個時間段（圖7），占總產卵次數的37%和81%，占總產卵量的10.16%和42.7%。

3?結論與討論

曲紋紫灰蝶羽化高峰期集中在9：00－12：59，與前人的研究結果相符［32］。然而，有一定比例的曲紋紫灰蝶雄蟲較雌蟲進入羽化高峰期的時間略早，可能是以此允許雄蟲在雌蟲出現前做好交配準備從而提高交配成功率［33］，因為多數蝶類在白天的交配窗口期較窄，如大帛斑蝶Idea?leuconoe集中在12：00－16：00交配［34］，金斑蝶Danaus?chrysippus集中在14：00－16：00交配［35］，如果曲紋紫灰蝶羽化當日沒有成功交配，則必須等待至次日，對于成蟲壽命較短的曲紋紫灰蝶而言，隨著日齡的增加其對異性的吸引力和自身繁殖力會逐步降低，同時也會增加其被天敵捕食的幾率。

曲紋紫灰蝶雌蟲羽化后，會選擇合適的場所等待雄蟲，雄蟲通過巡回飛行主動尋找雌蟲，與多數蝶類表現出雄蟲主動覓偶、求偶和交配的行為一致［36］，如金斑蝶［35］和苔娜黛眼蝶Lethe?diana［37］等。蝴蝶雄蟲的覓偶行為與生態環境緊密相關［38］，可分為2種形式：一是資源利用型，即蝶類幼蟲如果集中在寄主植物上化蛹，其羽化的雄蟲則主要在幼蟲寄主植物及其周邊覓偶;二是非資源利用型，即雄蟲通過占領棲境中的山頂或地標形成領地，從而出現在領地內巡回覓偶的行為［3940］。野外觀察發現，曲紋紫灰蝶雌雄成蟲的覓偶、求偶和交配行為主要發生在蘇鐵植株上，與資源利用型的覓偶行為相一致，作者認為可能與其寄主專一性有關，因為曲紋紫灰蝶幼蟲僅取食為害蘇鐵植物且在寄主植物上化蛹，雄蟲羽化后在寄主植物周邊覓偶，遇到雌蟲的幾率會更高，但形成這種行為的具體機制還需進一步探索。

曲紋紫灰蝶雌雄成蟲交配過程中如果受到外界干擾不會中斷交配行為，而是雄蟲起飛（雌蟲不振翅）至他處繼續交配，這種行為在白斑新灰蝶Neolycaena?tengstroemi［9］、酢漿灰蝶Pseudozizeeria?maha［41］和粉蝶科Pieridae中的諸多種類［42］中也常被觀察到。實際上，在雌雄連體飛行時由于載荷過重導致飛行較慢等因素，易被天敵捕食［43］，所以體型較大的蝶類成蟲交配時如果受到外界驚擾則會中斷交配再起飛逃離［44］。對于曲紋紫灰蝶成蟲交配時受到外界干擾不中斷交配，由雄蟲起飛攜帶雌蟲逃離的行為尚無合理的解釋。

研究表明，曲紋紫灰蝶雌蟲偏好在蘇鐵植株的嫩葉或包裹嫩葉的鱗葉上產卵，與檗黃粉蝶Eurema?blanda［45］、紅鋸蛺蝶Cethosia?biblis［46］和柑橘鳳蝶Papilio?xuthus［47］等蝶類雌蟲偏好在嫩葉上產卵的結果相一致，其原因可能是供其子代幼蟲孵化后取食柔嫩葉片以提高種群的存活率［4849］。曲紋紫灰蝶是如何識別有利于其子代幼蟲取食的葉片作為產卵場所呢？研究表明，視覺和化學信息線索在蝴蝶產卵場所的選擇方面獨立或聯合發揮了重要作用［47，?5051］。一方面，嫩葉的形狀或其表面反射的偏振光相較于老葉而言更易被雌蝶識別［47］;另一方面，寄主植物嫩葉釋放出了特異性的植物揮發物或釋放的某些揮發物含量比老葉更高，從而吸引雌蝶在嫩葉上產卵［5253］。曲紋紫灰蝶雌蟲是利用視覺還是嗅覺線索來識別和定位嫩葉作為產卵場所還需進一步研究。

本研究結果明確了曲紋紫灰蝶成蟲的羽化、交配和產卵行為及其節律，其高峰期分別出現在9：00－12：59、9：00－15：59及8：00－8：59和14：00－15：59。

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（責任編輯：楊明麗）