2種蚜蟲取食誘導棉花對棉長管蚜與棉蚜取食行為的影響

閆文靜 朱玉永 張玉棟 吳娜 張全成 王俊剛

摘要

為研究棉長管蚜Acyrthosiphon?gossypii?與棉蚜?Aphis?gossypii?對蚜蟲取食誘導棉花的取食適應性，揭示取食誘導下兩種蚜蟲的取食競爭機制，采用刺探電位圖譜技術（electrical?penetration?graph，EPG）測定在健康棉花、棉長管蚜或棉蚜誘導的棉花上取食6?h的棉長管蚜和棉蚜的16個重要參數，比較兩種蚜蟲的取食行為。研究發現：1）?取食健康棉花時，棉蚜在木質部（G波）的取食持續總時間長于棉長管蚜，棉蚜在木質部的取食能力大于棉長管蚜，但二者在韌皮部的取食能力相差不大。2）?取食棉長管蚜誘導的棉花時，棉蚜取食韌皮部（E2波）持續的總時間為（2?531.33±60.86）s，顯著大于棉長管蚜E2波持續總時間［（2?196.00±98.91）s］;取食棉蚜誘導的棉花時，棉蚜取食韌皮部、木質部持續的總時間顯著長于棉長管蚜（P＜0.05），說明棉蚜對于棉蚜誘導棉花的取食耐受性大于棉長管蚜。棉蚜對兩種蚜蟲取食誘導棉花的適應性更強，更易在競爭中取得優勢。棉長管蚜與棉蚜取食棉長管蚜或棉蚜誘導棉花的F波持續總時間長于健康棉花，說明經取食誘導的棉花具有一定的抗蟲性。

關鍵詞

誘導棉花;?競爭;?取食行為;?寄主植物抗蟲性

中圖分類號：

S?481.9;S?481.4

文獻標識碼：?A

DOI：?10.16688/j.zwbh.2022654

Effects?of?feeding?by?two?aphid?species?on?the?feeding?behavior?of?Acyrthosiphon?gossypii?and?Aphis?gossypii?on?cotton

YAN?Wenjing1，?ZHU?Yuyong2，?ZHANG?Yudong1，?WU?Na1，?ZHANG?Quancheng1，?WANG?Jungang1*

（1.?College?of?Agronomy，?Shihezi?University，?Shihezi?832000，?China;?2.?General?Station?of?Agriculture?

Technology?Extension，?Xinjiang?Production?and?Construction?Corps，?Urumqi?830011，?China）

Abstract

The?feeding?adaptability?of?Acyrthosiphon?gossypii?and?Aphis?gossypii?to?the?cotton?fed?by?aphids?was?analyzed?to?reveal?the?feeding?competition?mechanism?between?two?aphid?species.?Sixteen?important?parameters?were?selected?to?compare?the?feeding?behaviors?of?the?two?aphid?species?on?healthy?cotton，?the?cotton?fed?by?Ap.gossypii?and?the?cotton?fed?by?Ac.gossypii?for?6?h?by?electrical?penetration?graph?（EPG）.?It?was?found?that：?1）?When?Ac.gossypii?and?Ap.gossypii?fed?on?healthy?cotton，?the?total?feeding?duration?of?Ap.gossypii?in?the?xylem?（Gwave）?was?longer?than?that?of?Ac.gossypii.?There?was?no?significant?difference?in?the?phloem?feeding?capacity?between?Ac.gossypii?and?Ap.gossypii?feeding?on?healthy?cotton，?but?the?feeding?capacity?of?Ap.gossypii?in?the?xylem?was?greater?than?that?of?Ac.gossypii.?2）?When?Ac.gossypii?and?Ap.gossypii?fed?on?the?cotton?previously?fed?by?Ac.gossypii，?the?total?feeding?duration?of?Ap.gossypii?in?the?phloem?（E2wave）?was?（2?531.33±60.86）s，?significantly?longer?than?E2wave?（2?196.00±98.91）s?of?Ac.gossypii.?When?Ac.gossypii?and?Ap.gossypii?fed?on?the?cotton?previously?fed?by?Ap.gossypii，?the?total?duration?of?Ap.gossypii?in?the?phloem?and?xylem?was?significantly?greater?than?that?of?Ac.gossypii?（P＜0.05），?suggesting?that?the?feeding?tolerance?of?Ap.gossypii?was?greater?than?Ac.gossypii?for?the?cotton?previously?fed?by?Ap.gossypii.?Ap.gossypii?was?more?adaptable?than?Ac.gossypii?to?the?cotton?previously?fed?by?Ac.gossypii?and?Ap.gossypii，?indicating?an?advantage?in?the?feeding?competition.?The?total?duration?of?Fwave?of?Ac.gossypii?and?Ap.gossypii?feeding?on?the?cotton?previously?fed?by?Ac.gossypii?or?Ap.gossypii?was?longer?than?that?on?healthy?cotton，?indicating?that?the?cotton?previously?fed?by?aphids?can?induce?insect?resistance?to?some?degree.

Key?words

cotton?previously?fed?by?aphids;?competition;?feeding?behavior;?host?plant?resistance?to?insect

棉長管蚜Acyrthosiphon?gossypii?與棉蚜Aphis?gossypii是新疆棉花上的兩大害蟲，在田間呈現此消彼長的趨勢，嚴重影響棉花的產量與品質［1］。每年5月棉長管蚜為田間優勢種，6月－7月棉蚜種群數量上升，成為優勢種，8月棉長管蚜的種群數量再次上升［23］。棉長管蚜與棉蚜生物學與生態學特征相似，在發生時間、空間與營養等資源利用上存在明顯的競爭關系。受蚜蟲取食誘導的棉花會產生一系列的防御反應，繼而影響蚜蟲取食［4］。田間棉蚜種群數量大于棉長管蚜，且抗藥性強，早期利用少量棉長管蚜取食誘導棉花產生防御反應抑制后期蚜蟲取食，是一種防治思路。研究棉長管蚜與棉蚜對誘導棉花的取食行為，有助于理解兩種蚜蟲在棉田的種群競爭和誘導棉花的抗蟲性。

前人從高溫、藥劑敏感性角度揭示棉長管蚜與棉蚜的競爭關系［57］，但從誘導寄主植物角度研究棉長管蚜與棉蚜競爭的較少。昆蟲競爭受很多因素的影響，被昆蟲取食誘導的寄主植物是影響昆蟲競爭的重要因素之一［810］。寄主植物與昆蟲長期協同進化，昆蟲取食會誘導植物產生防御反應，使植物表現出抗蟲性從而調控昆蟲之間的關系［1112］，誘導植物的抗蟲性調控刺吸式昆蟲的種間競爭。刺吸式口器昆蟲通過對抗性物質的耐受能力獲得競爭優勢［1314］。先取食的昆蟲引發植物的防御反應，植物自身的營養物質和次生代謝物質因而發生變化，抵御后來昆蟲的取食，對后來昆蟲的刺探、取食時間都有影響［15］。研究表明，?B?型煙粉虱?Bemisia?tabaci?B?biotypes為害導致煙草葉白脈，使桃蚜Myzus?persicae的刺探次數顯著增加，總刺探時間減少［16］。Q型煙粉虱Bemisia?tabaci?Q?biotypes取食被誘導的棉花會出現較多的非韌皮部刺探和韌皮部唾液分泌［17］。褐飛虱Nilaparvata?lugens和白背飛虱Sogatella?furcifera?在同種或異種為害過的稻株上表現為刺探次數、波形時間減少，路徑波時間縮短，韌皮部取食波時間延長［18］。

EPG是研究蚜蟲取食行為的常用技術［19］。刺吸電位能夠準確記錄昆蟲的細胞穿刺、唾液分泌、韌皮部吸食、木質部吸食等的口針起止時間及發生頻次［2022］。關于棉長管蚜與棉蚜在誘導寄主植物介導下的競爭研究較少，本文利用EPG技術分析兩種蚜蟲取食誘導棉花對棉長管蚜與棉蚜取食行為的影響，以期從取食行為的角度揭示棉長管蚜與棉蚜的競爭機制，為蚜蟲防治提供新的思路。

1?材料與方法

1.1?供試材料

棉花品種為‘新陸早44號’，在恒溫培養箱中培養，溫度為?（25±1）℃，光周期L∥D=16?h∥8?h，濕度為（70±5）%，棉苗長至3片真葉時單獨放入自制的防蟲網中，接入100頭棉長管蚜，取食3?d后得到棉長管蚜誘導的棉花;接入100頭棉蚜，取食3?d后得到棉蚜誘導的棉花。

供試昆蟲：棉長管蚜與棉蚜采于石河子大學試驗場，在室內棉花上培養2～3代后供試。試驗所用蚜蟲均為成蟲，試驗前饑餓12?h。

1.2?試驗方法

DCEPG?Giga8型昆蟲刺探電位儀由荷蘭瓦赫寧根大學研制。試驗前連接各裝置，將整個裝置放入法拉第籠，法拉第籠接地，屏蔽電磁及噪音干擾。植物電極插入土中，土壤保持濕潤。在雙目解剖鏡下，用水溶性銀膠將金線一端粘到蚜蟲的前胸背板上，另一端連接昆蟲電極的銅絲端。把連接好的蚜蟲放在已誘導棉花上，以健康棉花為對照。接通線路，用stylet+d?與?stylet+a?軟件對波形進行記錄。蚜蟲在誘導棉花葉片上時保證誘導部位與取食的部位一致。健康棉花和誘導棉花各50株，1株棉花只放1頭蚜蟲做EPG試驗，獲得1組數據，每組記錄20個有效數據，記錄時間為6?h。

1.3?波形判別

波形判別（圖1）參考刺探電位儀自帶說明書。np波：非刺探波，此時蚜蟲口針未刺入植物表皮內，波形幾近直線；C波：A波、B波歸入C波，統稱路徑波，表示蚜蟲嘗試取食，口針啟動，口針在細胞外，與分泌唾液有關;pd?波：蚜蟲口針刺入葉肉細胞引起膜內外電勢差產生的波形;G波：蚜蟲口針在木質部主動取食;E1?波：蚜蟲口針里的水溶性唾液進入韌皮部篩管;E2?波：蚜蟲口針在韌皮部篩管內被動取食植物汁液;F波：蚜蟲口針在細胞膜外胞間或細胞壁內的機械穿刺受阻的波形，與抗性關系密切。

圖1?棉長管蚜與棉蚜在棉花上取食的EPG波形

Fig.1?EPG?waveform?of?Acyrthosiphon?gossypii?and?Aphis?gossypii?feeding?on?cotton

1.4?數據統計

利用Excel對?EPG連續記錄的波形進行統計，用SPSS?18.0?軟件處理數據，采用配對樣本t測驗進行差異顯著性分析。

2?結果與分析

2.1?棉長管蚜與棉蚜取食健康棉花的EPG參數

由EPG共獲得16個有效統計參數，每個參數表示蚜蟲不同的取食狀態。從表1可知，棉長管蚜與棉蚜取食健康棉花時有4個參數差異顯著。棉蚜第1次刺探的時間出現在（316.67±8.67）s，顯著早于棉長管蚜發生第1次刺探的時間［（595.00±24.34）s］，說明棉蚜更快地進入取食狀態。棉長管蚜F波持續時間極顯著短于棉蚜（P＜0.01），說明棉長管蚜口針在細胞膜外胞間或細胞壁內的機械穿刺受阻的持續時間短于棉蚜。棉蚜的F波形的次數遠遠大于棉長管蚜，說明棉蚜口針受到阻力的次數多于棉長管蚜。棉長管蚜的G波持續總時間顯著少于棉蚜，說明棉長管蚜取食木質部的能力不如棉蚜。由韌皮部參數E1波與E2波可知，棉長管蚜和棉蚜取食韌皮部時間和次數均沒有顯著性差異，說明棉長管蚜與棉蚜在健康棉花韌皮部取食能力差異不大。

2.2?棉長管蚜與棉蚜取食誘導棉花的EPG參數

兩種蚜蟲取食經棉長管蚜誘導棉花的結果見表2。棉長管蚜第1次刺探發生的時間顯著晚于棉蚜（P＜0.05），說明棉長管蚜在植物上尋找刺探位點的時間長于棉蚜。棉長管蚜E2波的刺探持續總時間為（2?196±98.91）?s，短于棉蚜的（2?531.33±60.86）?s?（P＜0.05），說明棉長管蚜在韌皮部取食的能力弱于棉蚜。

經棉蚜誘導棉花對兩種蚜蟲取食行為的影響見表2。棉蚜取食韌皮部的參數E1波持續總時間、E1波總次數、單次刺探E1波平均時間、E2波持續總時間，E2波平均時間均大于棉長管蚜，說明在棉蚜誘導條件下，棉蚜對棉花韌皮部的取食能力強于棉長管蚜。棉蚜的G波持續總時間為（1?141.00±60.02）?s，顯著長于棉長管蚜的（832.00±9.54）?s（P＜0.05），說明在棉蚜誘導條件下棉蚜在木質部的取食能力強于棉長管蚜。棉長管蚜取食棉蚜誘導的棉花表現出強烈的不適應，在韌皮部與木質部取食時間都遠遠短于棉蚜，這可能是棉蚜占據競爭優勢的原因之一。

受蚜蟲誘導的棉花抗性增加。從F波（與抗性相關的波）可以看出，棉長管蚜取食健康棉花F波持續總時間為（50.67±2.91）?s（表1），而取食棉長管蚜和棉蚜誘導的棉花，F波持續總時間分別為（215.67±4.81）?s和（434.67±16.60）?s（表2），得出棉長管蚜取食兩種蚜蟲誘導棉花的F波持續總時間遠遠長于取食健康棉花，說明兩種蚜蟲誘導的棉花對棉長管蚜的取食阻力明顯增加。棉蚜取食健康棉花F波持續總時間為（166.33±10.68）?s（表1），而取食棉長管蚜和棉蚜誘導的棉花F波持續總時間分別為（388.67±6.06）?s和（409.67±5.93）?s（表2），得出棉蚜取食兩種蚜蟲誘導棉花的F波持續總時間遠遠長于棉蚜取食健康棉花。與取食健康棉花相比，棉長管蚜與棉蚜取食誘導棉花F波的持續總時間延長，說明誘導棉花對蚜蟲的取食有一定的抗性，這對于田間生物防治有重要的參考意義。

3?結論與討論

棉長管蚜和棉蚜競爭受到多種因素的影響，本研究排除其他因素的影響，在室內研究了寄主植物介導下棉長管蚜和棉蚜的競爭力。試驗結果表明，棉長管蚜與棉蚜取食健康棉花，在韌皮部（E2波）上取食能力相差不大，但棉蚜在木質部（G波）的取食持續總時間長于棉長管蚜。刺吸式口器昆蟲從韌皮部獲取氨基酸、糖分等營養，從木質部獲取水和無機鹽等，來維持自身生長發育所需的能量［2325］。棉長管蚜平均刺探時間長于棉蚜，刺探時間越長，意味著在尋找合適的吸食位點過程中消耗的能量越多，取食效率更低。

植物誘導的抗蟲性導致刺吸式昆蟲不對稱的種間競爭，刺吸式口器昆蟲取食寄主植物后對隨后來取食的昆蟲有一定的影響［26］。研究表明，B型煙粉虱為害番茄后，三葉草斑潛蠅Liriomyza?trifolii?成蟲的取食量減少了47.4%，而三葉草斑潛蠅取食對B型煙粉虱沒有明顯影響，B型煙粉虱取食能力高于三葉草斑潛蠅，在取食競爭中占據優勢［27］。蚜蟲??Monellia?caryella和?Melanocallis?caryaefoliae在核桃樹上的間接競爭試驗結果表明，取食同種或異種蚜蟲誘導的山核桃樹葉片時，M.caryaefoliae的取食能力均降低，而M.caryella的取食能力不受前面蚜蟲取食誘導的影響，在競爭中更占優勢［28］。本試驗中棉蚜取食棉長管蚜或棉蚜誘導的棉花時，在韌皮部（E2波）與木質部（G波）的取食持續總時間長于棉長管蚜。從結果可以看出，無論是棉長管蚜還是棉蚜誘導的棉花，棉蚜的取食能力都大于棉長管蚜，棉長管蚜對兩種蚜蟲誘導棉花的適應度更低，這也是田間棉蚜種群數量大于棉長管蚜的一個重要原因。昆蟲種間競爭中，對誘導寄主植物取食耐受性高的昆蟲易獲得優勢。

昆蟲取食引起的寄主植物資源的重新配置對隨后前來取食的昆蟲產生一定壓力［29］。本研究中，棉長管蚜與棉蚜取食誘導棉花的F波持續時間長于取食健康棉花，說明蚜蟲取食可誘導植物產生抗蟲性，表現為對刺吸式昆蟲取食的阻力增加。棉長管蚜與棉蚜取食誘導棉花的韌皮部時，E1波持續總時間長于取食健康棉花，說明棉長管蚜與棉蚜需要更多時間分泌唾液，這與植物的抗蟲性有關［30］。研究表明，植物維管束篩管中的化學物質與刺吸式口器昆蟲分泌的唾液產生蛋白凝集反應，昆蟲取食需要克服韌皮部的化學反應，口針才能到達韌皮部［31］。棉長管蚜與棉蚜取食同種或異種蚜蟲誘導棉花時其E2波持續總時間短于取食健康棉花，說明棉長管蚜或棉蚜誘導棉花對蚜蟲在韌皮部取食有一定的抑制作用。

棉長管蚜與棉蚜生態位高度重疊，為爭奪有限的食物資源，競爭激烈。

從棉長管蚜與棉蚜取食行為可以看出，棉蚜取食同種或異種蚜蟲誘導棉花韌皮部與木質部的持續總時間長于棉長管蚜，說明棉蚜對于食物惡化的耐受性好于棉長管蚜，在取食方面更具競爭力。棉長管蚜與棉蚜取食同種或異種蚜蟲誘導的棉花，在韌皮部與木質部的取食持續總時間相較于取食健康棉花的時間都減少，可能是植物產生的抗蟲性物質起到了重要作用。研究表明，棉蚜取食棉花后，棉花中棉酚、縮合單寧的含量提高［32］，這些物質都與抗蟲性相關。在次生物質介導下，棉長管蚜和棉蚜種群動態此消彼長。利用植物的次生物質對蚜蟲種群控制更具有生態效益，結合轉基因生物技術，將外源基因導入棉株體內，為棉花次生物質的產生或者過量表達提供了防治的可能性。

本研究表明，取食健康棉花時，棉蚜在木質部的取食時間長于棉長管蚜。棉蚜對誘導棉花韌皮部和木質部的取食適應性高于棉長管蚜，這是棉田棉蚜種群占據優勢的一個重要的原因。誘導棉花減少了棉長管蚜與棉蚜在韌皮部和木質部的取食持續總時間，說明蚜蟲誘導棉花對抵抗蚜蟲有一定的作用。

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