動物行為研究的新進展(九)：親代撫育行為

尚玉昌

教授，北京大學生命科學學院，北京 100871

動物行為研究的新進展(九)：親代撫育行為

尚玉昌

教授，北京大學生命科學學院，北京 100871

親代撫育；雙親偏愛；同胞互殘；紅切葉蜂；埋葬甲；白鷺；鰹鳥

以紅切葉蜂、埋葬甲、白鷺和鰹鳥為實例，簡要地介紹了近年來動物雙親撫育行為的一些研究進展和研究成果，包括雙親撫育行為的利弊分析、雙親偏愛和同胞互殘三個方面。親鳥喂養幼鳥可增加后代的存活機會，但也會遭遇一定的風險，這其中就存在著利弊分析的問題，應當如何進行權衡呢？即使是雙親把撫育完全給自己的幼鳥，也不能做到在子女之間完全均等地分配資源，甚至在父母與子女之間的親緣系數是0.5的情況下也是如此。白鷺雙親不僅對同胞互殘行為不加制止，反而會促使它的發生，這是因為在一窩幼鳥中借助互殘行為可自行淘汰那些不太可能存活到生育年齡的個體，這有助于雙親把它們的關愛只傳遞給那些最有可能發育到生殖年齡傳下后代的個體，并使雙親的食物傳遞損耗降到最低。這是進化和自然選擇導致行為最優的又一實例。

1 親代撫育行為的利弊分析

顯而易見的是，親鳥喂養幼鳥可以增加其后代的存活機會，但是親鳥在來回喂食的過程中也面臨著一定的風險。捕食動物可以利用親鳥頻繁地離巢和回巢發現鳥巢的位置，并將幼鳥吃掉，或者潛伏在鳥巢附近伺機將回巢喂食的親鳥吃掉，那么親鳥在撫育行為的利和弊之間應當如何進行權衡呢？

根據Ghalambor和Martin的預測[1]，親鳥應當根據兩個主要因素調整它們的喂食行為，即捕食者的特性(如是否以成鳥和幼鳥為食)和生殖成鳥的年死亡率。對于年死亡率比較低的鳥來說，雙親應當最大限度地減少自身被捕食動物殺死的風險，因為它們在未來有更多的機會進行生殖；而對于那些年死亡率比較高的鳥來說，親鳥則應當減少關注自身的安全，而應當較多關注并保護好自己的后代，使它們免受捕食動物的獵亡，這是因為自己未來的生殖機會已經不多了，所以保證有更多的子女存活才是對雙親最有利的。

在北美洲進行繁殖的鳥類與在南美洲進行繁殖的近親物種相比，通常壽命比較短但一窩的產卵量大。例如，在北美洲生活的歌鴝(短壽)和在南美洲生活的鶇(長壽)就是這樣的一對近緣物種，它們屬于同一個屬。當鳥類學家向北美洲的歌鴝播放捕食性鳥的叫聲和向南美洲的鶇播放另一種捕食性鳥的叫聲時，歌鴝和鶇的反應都是減少回巢的次數和時間，以便確保巢位不被捕食性鳥類發現，但歌鴝的反應比鶇的反應更為強烈，也更為明顯地減少了在巢周圍的活動時間，這顯然是因為歌鴝能從幼鳥的保護中獲得更大的利益和適合度，特別是這些親鳥未來的生殖機會與南美近親物種相比已經不多了。鳥類學家還對5對生活在北美洲和南美洲的近親鳥類進行過類似的研究，其結果都是一致的，這充分表明Ghalambor和Martin對親代撫育行為所做的預測是正確的。

顯然，北美鳥類和南美鳥類的親代撫育行為在應對捕食壓力上的對策是不同的，這是因為在這兩大地理區域內營巢成鳥的捕食壓力是存在差異的[2]。鳥類學家曾將成鳥殺手的猛禽標本置于鳥巢附近并播放這種猛禽的叫聲，結果發現親鳥的反應也是減少回巢次數和回巢時間，只是兩地鳥類的反應強度不同而已。

2 雙親偏愛

即使是雙親把自己的撫愛全部投給自己的親生子女，也很難做到在子女之間完全均等地分配資源，甚至在父母與子女之間的親緣系數(coefficient of relatedness)都是0.5的情況下也是如此。所謂親緣系數是0.5是指所有子女體內都有父母體內50%的基因。再比如，爺孫之間和兄弟姐妹之間的親緣系數是0.25，說明它們體內有25%的基因是相同的。同一社會性蜜蜂群中工蜂與工蜂(同父同母)之間的親緣系數是0.75，而不是0.5，這是因為蜜蜂是單倍/雙倍體動物，雌蜂是雙倍體(由受精卵發育而來)，雄蜂是單倍體(由未受精卵發育而來)，子女從父親那里繼承了全套的基因，而從母親那里繼承了一半的基因，所以親緣系數為0.75?？傊?，親緣關系越近，親緣系數越大；親緣關系越遠，親緣系數越小。以紅切葉蜂(Osmia rufa)為例，這種蜜蜂的雌蜂在植物的空莖桿中筑巢，為莖桿中的許多巢室提供花粉和花蜜。起初，當雌蜂還年輕、環境條件還很好的時候，雌蜂通常會為早期的少量幼蟲供應大量的食物[3]。這些少數幼蟲是由受精卵發育成的，所以它們將發育成雌性的紅切葉蜂，但是隨著季節的變化和母蜂漸漸變老，其生理條件開始衰退，采食效率也會越來越低。在這種情況下，母蜂為每個巢室提供的食物就會明顯減少，而且開始在巢室中產下未受精卵，這些未受精卵只能發育為雄性的紅切葉蜂。雄切葉蜂的體重要比其姐妹小得多。由于這種蜜蜂的雌蜂能夠控制所產卵的性別和控制子代的供食量，所以它們就能夠做到多投資給女兒和少投資給兒子。母蜂就是以這種方式把更多的資源投給女兒，以保證其女兒能為自己的后代采集更多花粉和花蜜。至于母蜂的雄性后代身體通常都較小，這是因為它們的功能只是產生極小的精子和追逐異性個體進行交配，其所需的能量消耗遠遠小于雌性個體。

其他動物不像蜜蜂、螞蟻和黃蜂等社會性昆蟲那樣具有精確地控制其后代性別的機制，但它們仍然能夠有所區別地為其后代提供不同數量的資源。埋葬甲(Nicrophorus vespilloides)的成年甲蟲通過個體間的合作把一只死鼠埋入地下并去除其身上的毛，把鮮肉制作成一個個肉球，然后在這些肉球附近產卵。當幼蟲孵化時，它們便可用這些準備好的尸肉喂養自己的后代，或者雙親將初步加工過的腐肉反吐給自己的子女。埋葬甲的幼蟲大小差異很大，因為它們是陸續孵化出來的，對于較早孵出的幼蟲，父母會喂給更多的食物，越晚孵出的幼蟲得到的食物越少。如果一只鼠尸所能供養的幼蟲數量是有限的話，那么對雙親來說，最好的對策就是幫助那些最有希望發育到成年個體的幼蟲完成發育全過程，這樣才會使雙親獲得最大的遺傳收益。

埋葬甲的雙親有時會靠直接喂養某些幼蟲而拒絕喂養另一些幼蟲，不均等地把食物分配給后代，蠼螋也常常會采用同樣的方法。雌蠼螋對食物供應充足的若蟲所發出的化學信息會做出一種特殊的行為反應，即更積極主動地為那些有更大存活機會的若蟲尋找食物[4]。由此可以看出，幼蟲的狀態和條件有時可以影響雙親對子代的食物供給?？梢灶A測的是，雙親的狀況和條件也會影響子代的食物供給[5]。

3 同胞互殘

乍一看來，有些動物對自己的后代是不偏不倚的，例如當大白鷺將小魚帶回巢中放在一窩雛鳥面前時，它并不干預這些雛鳥互相爭搶小魚的行為[6]。但發生在這些同胞間的爭搶行為常常會激化或升級，一只優勢雛鳥的攻擊有時會導致同胞的死亡或將其推至巢外摔死。一窩雛鳥通常是由3～4個個體組成的，在這種情況下，雙親會不會為了挽救其中一個后代而進行干預呢？可以推測的是，同胞自殘行為的進化是有條件的，這就是必須能夠增加或提高殘害同胞者的適合度(fitness)或廣義適合度(inclusive fitness)，而這些同胞都是同一食物資源的競爭者。適合度是衡量一個個體存活和繁殖成功機會的一種尺度，適合度越大，個體存活的機會和繁殖成功的機會也越大，反之亦然。廣義適合度不是以個體的存活和繁殖為尺度，而是指一個個體在后代中傳布自身基因的能力有多大，能夠最大限度地把自身基因傳遞給后代的個體具有最大的廣義適合度[7]。增加廣義適合度，不一定是通過自身繁殖的方式，在任何親屬體內都有與自身體內完全相同的基因，幫助自己的親屬進行繁殖也能增加自己的廣義適合度。

在一些具有同胞互殘行為的動物中，雙親顯然具有抵制子女互殘的能力，其證據主要來自對一種海鳥——鰹鳥的研究。這種鳥有早期的同胞互殘行為，年齡較小的幼鳥B在其生命的前幾天常常會受到年齡較大的幼鳥A的攻擊并導致受傷或死亡[8]。幼鳥A之所以能殺死其同胞的一個重要原因是由鰹鳥的產卵和孵卵方式決定的。在這種鳥類中，雌鳥先產下一個卵(A)并立即開始孵卵，幾天之后才產下第二個卵(B)。因為第一個卵比第二個卵孵化得早好幾天，所以幼鳥A的身體就比幼鳥B更大更強壯。在這種情況下，幼鳥B常被幼鳥A排擠到巢的邊緣，或被擠至巢外導致早期死亡。

生命早期的同胞互殘行為在花臉鰹鳥中表現的很明顯，但在藍足鰹鳥中不是這樣。早期互殘現象在藍足鰹鳥中極為少見，有互殘行為通常也是發生在巢期的晚期。如果把一對藍足鰹鳥的幼鳥讓花臉鰹鳥的雙親去喂養，結果幼鳥B通常很快就會被幼鳥A殺死，可見，藍足鰹鳥的親鳥在幼鳥發育的最初幾天內有控制幼鳥A及其同胞互殘行為的能力。如果事實是這樣的話，那么如果把花臉鰹鳥的幼鳥讓藍足鰹鳥的雙親去喂養，幼鳥間的早期互殘行為就理應能夠得到控制，實驗結果也正如人們所預料的一樣，致命的同胞互殘行為因受到“養父母”的干擾而得以避免。

對白鷺來講，當兩只幼鳥彼此發生沖突時，雙親并不進行干預。實際上，同胞之間致命的戰斗是由親鳥開始孵卵的時間誘發的。雌白鷺產下第一枚卵后很快便開始孵卵，這一點與鰹鳥完全一樣，以后每隔1～2天產一枚卵，直到3枚卵產完為止。由于產出卵的時間不同，孵出幼鳥的年齡和大小也就不同，其結果就是最先孵出的幼鳥就要比最后一個孵出的幼鳥大得多，于是便導致了先孵幼鳥獨占雙親帶回鳥巢的食物(小魚)。先孵幼鳥不僅個體大，而且也更富有攻擊性，這是因為第一個卵中含有更多的雄激素，這是它的母親所給予的，至少在白鷺中是這樣。親鳥不均等的喂食還會導致同胞間身體大小的進一步拉大，使有些個體長得非常矮小，這些個體很容易因饑餓和受到攻擊而死亡[9-10]。

值得注意的是，白鷺雙親不僅對同胞的互殘行為熟視無睹，而且還會促使它的發生。為什么會這樣呢？這是因為在一窩幼鳥中通過互殘行為可自行淘汰那些不太可能發育到生殖年齡的個體，而這對雙親是有利的。雖然在好的年份親鳥可以提供大量的食物足以滿足所有幼鳥的需求，但是在大多數年份，由于食物的短缺，親鳥無法將3只幼鳥全部養大。當無法供應足夠食物的時候，借助于同胞互殘行為減少幼鳥的數量就可以節省雙親用于喂食的時間并減少雙親的能量消耗。要知道有些后代即使沒有挨餓和未受到同胞的攻擊也很少有機會或根本不可能發育到成年期。

檢驗上述結論的一個方法就是人為地組配牛鷺的一個同步鳥巢[11]，即把幾個鳥巢中同一天孵化的幼鳥組合在同一個鳥巢中。另外，再人為組配一個比正常非同步鳥巢(自然狀態下的鳥巢，幼鳥孵化有時間間隔)更為夸張的非同步鳥巢(指幼鳥孵化的間隔時間更長)。前面曾提到過，正常非同步鳥巢的產卵間隔期通常是1.5天，而夸張的人為非同步鳥巢的產卵間隔期被安排為3天。如果正常的孵化間隔期對一窩幼鳥的減員是最有效和最適宜的話，那么對于正常的非同步鳥巢來說，每單位雙親投資所獲得的出巢幼鳥數就應當是最多的。事實上，實驗結果也正是如此。同步鳥巢中的成員不僅頻頻發生爭斗，死亡率高，而且每天所需要的食物也會造成雙親喂食效率低下。利用藍足鰹鳥所做的類似實驗也得出了同樣的結論。

當牛鷺的雙親操縱它們所產卵的激素含量，以及它們所采取的孵卵方式將不可避免地導致幼鳥的大小和戰斗力發生差異的時候，好像雙親知道它們正在做什么，以及這么做的后果。當然，如果是這樣，這也完全是無意識的或者出自本能的。同胞之間的爭斗和互殘在客觀上有助于雙親把它們的關愛只傳遞給那些最有可能發育到生殖年齡的后代，并使它們的食物投送損耗降到最低。這是進化導致行為最優的又一個實例。

(2013年11月22日收稿)

[1] GHALAMBOR C K, MARTIN T E. Fecundity-survival trade-offs and parental risk-taking in birds [J]. Science, 2001, 292: 494-497.

[2] MARTIN T E, SCHWABL H. Variation in maternal effects and embryonic development rates among passerine species [J]. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci, 2008, 363: 1663-1674.

[3] SEIDLMANN K, ULBRICH K, MIELENZ N. Conditional sex allocation in the red mason bee, Osmia rufa [J]. Behavioral Ecology and Sociobiology, 2010, 64: 337-347.

[4] MAS F, HAYNES K F, K?LLIKER M. A chemical signal of offspring quality affects maternal care in a social insect [J]. Proc R Soc B, 2009, 276: 2847-2853.

[5] TRIVERS R L, WILLARD D E. Natural selection of parental ability to vary the sex ratio of offspring [J]. Science, 1973, 179: 90-92.

[6] Mock D W. Siblicidal aggression and resource monopolization in birds [J]. Science, 1984, 225: 731-733.

[7] 尚玉昌. 行為生態學[M]. 1989，北京：北京大學出版社，310-313.

[8] LOVGHEED L W, ANDERSON D J. Parent blue-footed boobies suppress siblicidal behavior of offspring [J]. Behavioral Ecology and Sociobiology, 1999, 45: 11-18.

[9] MOCK D W，PARKER G A. The evolution of sibling rivalry [M]. Oxford：Oxford University Press, 1997.

[10] BUZATTO B A, REQUENA G S, MARTINS E G, et al. Effects of maternal care on the lifetime reproductive success of females in a neotropical harvestman [J]. Journal of Animal Ecology, 2007, 76: 937-945.

[11] MOCK D W, PLOGER B J. Parental manipulation of optimal hatch asynchrony in cattle egrets: An experimental study [J]. Animal Behaviour, 1987, 35: 150-160.

New advance on study of animal behavior (IX): parental care

SHANG Yu-chang
Professor, School of Life Sciences, Peking University, Beijing 100871, China

Take red mason bee, Nicrophorus vespilloide, egret, booby as examples, the research in the field of animal parental care in recent years was briefly introduced, which comprises the advantages and disadvantages of parental care, parental favoritism, siblicide. By feeding their youngs, adult birds increase the survival chances of their nestlings. But there are risks attendant upon the parents’feeding trips. How does a parental bird balance the pluses and minuses of its activities? The key to explain the diversity in parental behavior lies to the cost-benefit analysis. Even when parents invest only in their own progeny, they rarely distribute their care in a completely equitable fashion, even when the coefficient of relatedness between parents and all their genetic offspring is the same (0.5 as a result of sexually reproducing parents placing 50 percent of their genes on each egg or sperm). Sibling rivalry and siblicide help parents deliver their care only to offspring that have a good chance of eventually reproducing, while keeping their food delivery costs to a minimum. It is conceivable that siblicide may have evolved only because the fitness advantages enjoyed by offspring able to survive to adult and eliminate siblings. This is the other instance of evolution and natural selection which led to an optimal behavior.

parental care, parental favoritism, siblicide, red mason bee, Nicrophorus vespilloide, egret, booby

(編輯：段艷芳)

10.3969/j.issn.0253-9608.2014.02.006