太湖浮游纖毛蟲群落結構及其與環境因子的關系

李 靜, 戴 曦, 孫 穎, 舒婷婷, 劉正文, 陳非洲,*, 盧文軒

(1. 中國科學院南京地理與湖泊研究所湖泊與環境國家重點實驗室， 南京 210008； 2. 安徽省農業科學院水產研究所， 合肥 230031)

太湖浮游纖毛蟲群落結構及其與環境因子的關系

李 靜1,2, 戴 曦1, 孫 穎1, 舒婷婷1, 劉正文1, 陳非洲1,*, 盧文軒2

(1. 中國科學院南京地理與湖泊研究所湖泊與環境國家重點實驗室， 南京 210008； 2. 安徽省農業科學院水產研究所， 合肥 230031)

用定量蛋白銀染色法，對太湖浮游纖毛蟲進行定性和定量研究，同時用多元統計方法分析生物和非生物因子對其影響。在全湖設置32個點位進行季度采樣，共檢出117種纖毛蟲，隸屬于3綱、15目、78屬，其中95種鑒定到種的水平。纖毛蟲平均豐度27 170 個/L(1 500 — 139 150 個/L)，平均生物量600.6 μg/L(16.7 — 8736.0 μg/L)，以寡毛目、前口目、盾纖目、緣毛目和鉤刺目為主。優勢種包括：浮游藤壺蟲、趣尾毛蟲、頂口睥睨蟲、銀灰膜袋蟲、水生鐘蟲復合種、鐘形鐘蟲、杯鈴殼蟲、雙叉彈跳蟲、大彈跳蟲、短列裂隙蟲、小裂隙蟲、圓筒狀似鈴殼蟲。纖毛蟲群落結構空間異質性較高，豐度上呈現從南向北、從敞水區向沿岸河口區逐漸增加的趨勢；北部湖區以小個體的寡毛目、盾纖目、前口目為主，而南部主要以大個體的寡毛目為主；從功能攝食類群上看，北部各點以食菌種類為主，而南部以食藻種類居多。該類群季節變化明顯，于夏季出現豐度峰值，生物量是冬、夏季顯著高于春、秋季。通過CCA多元分析發現，太湖纖毛蟲群落結構差異主要與水體營養水平、橈足類數量和pH值等有關，且在不同季節由不同的環境因子調控。

定量蛋白銀法；太湖；浮游纖毛蟲；生物多樣性；時空分布；多元分析

因纖毛蟲個體較小而形狀多樣、操作不易、細胞易破裂等原因，對其生態學研究一直較為欠缺。太湖作為大型富營養化淺水湖泊，生境復雜[5]。鑒于以往對太湖浮游纖毛蟲的生態學研究不多[6- 7]，對太湖浮游纖毛蟲的種類組成及其時空分布知之甚少，本研究首次利用定量蛋白銀法，對太湖水體中浮游纖毛蟲的生物多樣性、群落空間分布格局、季節性演替規律及其影響因子進行了研究。

1 材料和方法

1.1 點位布置和樣品采集

在太湖共設置32個采樣點(圖1)，這采樣點分布在太湖斷面(三縱三橫)和主要入湖河口。分別于2009年2月、5月、8月和11月進行取樣，代表太湖冬、春、夏、秋四個季節的情況。采樣時，用2.5升采水器采集表層(水下50 cm)、中層和底層(底泥界面以上50 cm)的混合水。水體透明度用Secchi盤現場測定，pH值等指標用YSI 6600水質分析儀現場測定。纖毛蟲樣品是將1 L混合水倒入白色塑料瓶，用波恩氏液固定(終濃度5%)，靜置48 h，吸去上清液，濃縮至50 mL備用。浮游甲殼動物樣品是取混合水7.5 L，用63 μm網過濾濃縮，用福爾馬林保存(終濃度4%)；輪蟲樣品是取混合水1 L，經魯哥試劑固定(終濃度1%)沉淀后，吸除上清液，濃縮至50 mL保存。將剩余混合水樣裝入干凈的塑料容器中，放入保溫箱，并盡快帶回實驗室以測定分析其他水化學指標。

圖1 太湖32個采樣點位置Fig.1 Location of 32 sampling sites in Lake Taihu

1.2 樣品分析

非生物因子 總磷(TP)、總氮(TN)、硝態氮(NO3-N)、亞硝態氮(NO2-N)、氨態氮(NH4-N)、葉綠素a濃度(Chl a)、總溶解碳(TDC)和總懸浮質(TSS)測定方法參照金相燦和屠清瑛[8]。

生物因子 纖毛蟲樣品用定量蛋白銀法[9]處理：從均勻混合的50 mL濃縮樣品中吸取0.5—2 mL不等水樣過濾，經瓊脂包埋、蛋白銀染色、異丙醇和二甲苯梯度脫水、樹膠封片、風干等步驟完成制片。將標本置于顯微鏡(Olympus BX51，日本)下觀察，結合活體觀察結果進行纖毛蟲的鑒定分析。其鑒定和食性區分主要參照Foissner等[10]、Lynn[11]及其它相關文獻。生物量的計算主要參照Foissner等[10]，個別沒有生物量數據的種類則單獨計算：挑出一般不少于10只個體，測量蟲體長度、寬度和厚度，按照近似幾何體體積計算公式計算體積，假定蟲體比重為1[12]，從而得出該種類單位個體平均生物量值。輪蟲和浮游甲殼動物的鑒定參考王家楫[13]，蔣燮志和堵南山[14]以及沈嘉瑞等[15]，生物量計算參照Dumont[16]與章宗涉和黃祥飛[12]。除纖毛蟲以外的生物和非生物因子數據由中國科學院太湖湖泊生態系統研究站提供。

1.3 數據分析

用ArcGIS 9.2軟件模擬纖毛蟲的空間分布。纖毛蟲豐度和生物量差異用獨立樣本t-檢驗以及one-way ANOVA來分析。利用CANOCO 4.5軟件進行CCA分析，分析前將環境因子數據進行log10(X+1)轉化，使其無量綱化且提高分布的正態性。纖毛蟲數據矩陣由挑出的優勢種組成[17]，分析前進行平方根轉換，

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2 結果

2.1 太湖環境因子

太湖環境因子時空差異明顯(表1)?？偟?、總磷、總溶解碳和葉綠素a含量季節差異顯著(P<0.05)。從空間來看，以總氮、總磷和葉綠素a濃度代表營養水平，北部高于南部，近河口區的采樣點一般高于敞水區?？偟涂偭拙?8號點最低(總氮1.2 mg/L，總磷0.03 mg/L)，而接近河口的16號點(總氮5.8 mg/L，總磷0.31 mg/L)和10號點(總氮5.8 mg/L，總磷0.26 mg/L)均較高?？側芙馓己腿~綠素a含量空間差異顯著(P<0.05)。后生浮游動物以輪蟲數量最多，最高達1 290 個/L，優勢種有角突臂尾輪蟲Brachionusangularis、萼花臂尾輪蟲B.calyciflorus、多肢輪屬Polyarthra、螺形龜甲輪蟲Keratellacochlearis、矩形龜甲輪蟲K.quadrata。輪蟲豐度空間差異顯著(P<0.01)，但是季節差異不明顯。枝角類和橈足類主要分布在竺山灣和梅梁灣，其他點豐度顯著較低(P<0.001)。枝角類于5月和8月大量出現，5月全湖平均豐度為90.9 個/L，梅梁灣平均豐度達305 個/L，以象鼻溞Bosminasp.和盔形溞Daphniagaleata為優勢種；8月全湖枝角類平均豐度為34.8 個/L，以象鼻溞、角突網紋溞Ceriodaphniacornuta和秀體溞Diaphanosomasp.最多。橈足類在8月豐度最高，平均豐度為35.8 個/L，4個月份平均豐度21.1 個/L，優勢種有中華窄腹劍水蚤Limnoithonasinensis、湯匙華哲水蚤Sinocalanusdorrii、中劍水蚤Mesocyclopspp.等。

2.2 太湖浮游纖毛蟲群落結構

共檢出117種纖毛蟲，隸屬于3綱、15目、78屬，其中95種鑒定到種的水平，18種到屬的水平。15個目分別為：動基片綱的鉤刺目、前口目、腎形目、管口目、吸管目、籃管目、側口目、合膜目、核殘跡目；多膜綱的寡毛目、腹毛目、異毛目；寡膜綱的緣毛目、膜口目和盾纖目。其中食菌、主食藻、營混合營養種類分別為39、25和15種，雜食和肉食性的分別有11

表1 太湖采樣點四個季節理化因子(表中數值為平均值及其范圍)

和10種；其余17種主要以鞭毛蟲或其他資源為食(含食性未明者)。纖毛蟲平均豐度和生物量分別為：27 170 個/L(1 500 — 139 150 個/L)、600.6 μg/L(16.7 — 8736.0 μg/L)。寡毛目、前口目、盾纖目、緣毛目和鉤刺目最多，其平均豐度占總豐度的比例分別為12 451 個/L(45.9%)、9 264 個/L(34.1%)、3209個/L(11.8%)、975 個/L(3.6%)、710 個/L(2.6%)。優勢種主要有：浮游藤壺蟲Balanionplanctonicum、小射纖蟲Actinobolinasmalli、趣尾毛蟲Urotrichafarcta、頂口睥睨蟲Askenasiaacrostomia、銀灰膜袋蟲Cyclidiumglaucoma、水生鐘蟲復合種Vorticellaaquadulciscomplex、鐘形鐘蟲V.campanula、杯鈴殼蟲Codonellacratera、雙叉彈跳蟲Halteriabifurcata、大彈跳蟲H.grandinella、短列裂隙蟲Rimostrombidiumbrachykinetum、小裂隙蟲R.humile、透明裂隙蟲R.hyalinum、湖泊裂隙蟲R.lacustris、綠急游蟲Strombidiumviride、小筒殼蟲Tintinnidiumpusillum、筒殼蟲一種Tintinnidiumsp.、圓筒狀似鈴殼蟲Tintinnopsiscylindrata、似鈴殼蟲一種Tintinnopsissp.。

纖毛蟲群落存在明顯的季節演替，且空間異質性較高(圖2—圖4)。豐度上，2、5、8、11月平均值分別為24 925、18 328、45 837、19 589 個/L， 2月與5、11月的無顯著差異，三者均顯著低于8月的(P﹤0.05)；生物量上，2、5、8、11月平均值分別為972.0、452.9、715.0、262.5 μg/L，其中2月和8月的顯著高于5月和11月的(P﹤0.05)。2月，北部以小個體的盾纖目纖毛蟲為主，南部以大個體的寡毛目為主。功能攝食類群上北部以食菌種類為主，如銀灰膜袋蟲，而南部以食藻的居多，如圓筒狀似鈴殼蟲。5月主要種類是寡毛目和前口目，2月北部占優勢的盾纖類在本月數量不多。本月以食藻種類為主，營混合營養的種類，如雙叉彈跳蟲也數量較多。8月以前口目和寡毛目為主，其中浮游藤壺蟲占總豐度的20.4%。營混合營養的雙叉彈跳蟲和綠色游跳蟲Pelagohalteriaviridis也大量出現。11月豐度分布大致呈現從北向南逐漸減少的趨勢，最大值在北部近河口的6號點，該點生物量也最高。寡毛目纖毛蟲是全湖各點主要類群，盾纖目在6、10、16、17號點所占比重較大，而前口目則在以上4點之外的點位大量出現。食菌和食藻種類共同占據了纖毛蟲的大部分，營混合營養的纖毛蟲比例較5月和8月大大降低，其他食性的所占比例均較小。

2.3 太湖浮游纖毛蟲群落結構與環境因子的關系

利用向前引入法，最終篩選出4個與2月纖毛蟲群落顯著相關的環境因子(圖5)。第一軸與總氮、總溶解碳、硝酸鹽氮、葉綠素a濃度相關性較高，解釋的物種變異百分數為27.8%，前兩軸共解釋了33.1%；第一軸解釋的物種-環境關系變異百分數為71.5%，前兩軸共解釋了85.2%。5月，第一軸與pH值相關性較高，第二軸與氨態氮和硝酸鹽氮相關性較高，而橈足類與第一和第二軸均相近。前兩軸共解釋了物種變異百分數的18.6%，物種-環境關系變異百分數的71.8%。與5月類似，8月的浮游纖毛蟲群落結構與橈足類、營養水平和生境異質性(總固體懸浮物)相關性高。前兩軸共解釋物種變異百分數的23.6%，物種-環境關系變異百分數的65.1%。第一軸與亞硝酸鹽氮和總固體懸浮物相關性較高，而第二軸主要由硝酸鹽氮和橈足類共同負責。11月的環境因子中，總溶解碳和橈足類顯著影響浮游纖毛蟲群落組成，但前兩軸解釋的物種變異數不足15%，表明本月浮游纖毛蟲群落結構由多種因子共同決定。

圖2 2009年太湖浮游纖毛蟲豐度時空分布Fig.2 Spatial and temporal distribution of ciliate abundance in Lake Taihu in 2009

圖3 纖毛蟲生物量的時空分布Fig.3 Spatial and temporal distribution of ciliate biomass

圖4 纖毛蟲功能攝食類群時空分布Fig.4 Spatial and temporal distribution of different functional feeding groups of ciliates

圖5 太湖浮游纖毛蟲群落結構與環境因子的CCA分析圖Fig.5 CCA analysis of relationship between ciliate community structure and explanatory environmental factors in Lake Taihu

3 討論

纖毛蟲個體較小而形狀多變、一些常見種類個體相似度較高而不易區分，故鑒定時多借助各種染色方法。然而染色后的樣品一般無法再進行定性分析。因此，在纖毛蟲生態學研究中，往往是定性分析和定量分析分別進行的。但是這樣不僅耗時而且得到的數據也易出現偏差。定量蛋白銀方法的引入可以同時滿足定性和定量分析需求[9]。Pfister等[18]利用該法和一系列傳統觀察方法，對多種淡水浮游原生動物做了對比分析和研究，發現定量蛋白銀法因其對豐度的精確估算和對大多數種類的準確鑒定而有著突出優勢。

有研究報道稱，用氯化汞、Lugol′s液、福爾馬林、戊二醛和Champy-Da Fano分別保存纖毛蟲樣品3、6、9個月后，其總數量分別減少了7.2%、16.4%、30.7%[19]。由此可見，用傳統的保存方法長期保存纖毛蟲樣品會造成其豐度和生物量的大量損失，不利于后續研究。而用定量蛋白銀法，可以及時將纖毛蟲樣品制成標本，從而能防止細胞破裂，達到長期完整保存樣品的目的。但是該法也有其不足之處，比如對累枝蟲Epistylis和部分鐘蟲Vorticella的物種鑒定時，結合顯微鏡活體觀察，往往可取得更快捷有效的結果。雖然目前在淡水湖泊纖毛蟲生態學研究中應用該法的報道還不是很多，但因其有上述優點，定量蛋白銀法正被越來越多的原生生物學家們所采用。

本次調查中，纖毛蟲種類數和豐度與以往太湖的研究結果差異較大[6- 7, 20]。究其原因，除采樣范圍、采樣頻次、水體環境較以往不同外，還可能與分析方法有關。在染色制片后，發現了大量的前口類纖毛蟲，如浮游藤壺蟲和尾毛蟲，這些種類在未經染色的情況下，在低倍顯微鏡觀察時易與相似的盾纖類纖毛蟲混淆。在這些制片中還發現了大量個體較小(小于20 μm)的種類，如短列裂隙蟲和雙叉彈跳蟲，這些種類在鏡檢時易被忽略且與屬內其他種類易混淆。另外，20世紀80年代以后，太湖水體富營養化加劇，這與纖毛蟲豐度的提高可能也有關系[21]。本研究中太湖浮游纖毛蟲豐度和生物量與國外一些亞熱帶富營養湖泊的纖毛蟲狀況相近[22- 23]。

寡毛目(如急游蟲、俠盜蟲、彈跳蟲)，鉤刺目(如睥睨蟲、櫛毛蟲)和盾纖目(如膜袋蟲)是淡水湖泊浮游纖毛蟲群落的典型優勢類群[24]。一般隨著營養水平增加，3個目纖毛蟲數量均有提高，但是優勢度有明顯變化。寡毛目通常是寡營養湖泊中的絕對優勢種，隨著湖泊營養水平提高，盾纖目纖毛蟲取代寡毛類成為優勢種[25]。在太湖北部近河口區，水體營養水平相對較高，該湖區的盾纖目纖毛蟲也相對較多。鉤刺目纖毛蟲優勢度與湖泊營養水平無明顯關系，可能與水體溫度的季節變化有關。另外，在富養化湖泊中，前口目(如尾毛蟲，板殼蟲，浮游藤壺蟲)和緣毛目纖毛蟲(如鐘蟲和累枝蟲)也是重要的優勢類群[24]。但是本研究中，前口目纖毛蟲在營養水平過高的水域中反而數量降低，這可能與其捕食者的數量和盾纖目纖毛蟲的資源競爭有關[25]。

在寡營養湖泊中，纖毛蟲最大豐度和生物量一般出現在秋季[24]；中營養湖泊中，纖毛蟲豐度和生物量一般有兩個峰值，在溫帶和亞熱帶湖泊中這種峰值一般出現在春季和秋季；而在富養化湖泊中，纖毛蟲數量和生物量峰值一般出現在夏季[26]。太湖各湖區，浮游纖毛蟲數量和生物量峰值一般也是出現在夏季。很多學者認為這種季節動態主要是由其食物資源的變動造成的[27]。太湖夏、秋季由于水華頻繁暴發，可食的藻類(主要是隱藻)減少，故而食藻的纖毛蟲大量減少；而由于藍藻碎屑大量存在、細菌數量激增等原因，攝食細菌的、營混合營養方式的以及其他食性的纖毛蟲大大增加[28]。

除食物資源等因素的調節作用外，后生浮游動物對纖毛蟲群落結構也有很大影響，包括直接的捕食作用、機械干擾作用和間接的競爭作用，而且這些作用因浮游動物和纖毛蟲種類不同而不同[2, 29- 31]。本次調查中，橈足類對纖毛蟲有明顯的抑制作用，而輪蟲對纖毛蟲則沒有明顯的作用。在室內培養實驗中輪蟲可有效捕食大多纖毛蟲，但在野外實驗和調查中很難發現輪蟲對纖毛蟲的捕食控制作用[22]。不管在室內培養還是在野外調查中，均發現輪蟲和纖毛蟲存在營養競爭[32- 33]。McCarthy等[33]在對太湖的調查中發現，因為共用藻類食物資源，纖毛蟲和輪蟲的總生物量與浮游植物總生物量的比值始終保持相對一致，這與本研究的結果一致。與輪蟲不同，橈足類對纖毛蟲數量有絕對的控制作用[31]。Archbold 和Berger[34]發現劍水蚤Cyclopsvernalis可以通過捕食有效控制大彈跳蟲的數量。Hansen[35]也在該湖發現橈足類對寡毛類纖毛蟲有明顯抑制作用。在本次調查中未發現太湖枝角類對纖毛蟲總數量有明顯的控制作用。這可能是因為調查期間枝角類以小型種類為主，如盤腸溞Chydorus和象鼻溞Bosmina，這與前人的工作是相吻合的。例如，Ventel?等[36]，Wickham和Gilbert[37]均發現富養化湖泊中，小型枝角類不會抑制纖毛蟲生長速率和數量。

致謝: 太湖生態系統監測站提供太湖2009年理化數據。呂志均、錢榮樹、蔡永久、姚思鵬、于謹磊、章銘協助采集樣品。中國科學院青島海洋研究所代仁海、孟昭翠、李承春和李玉紅在定量蛋白銀制片中提供幫助，特此致謝。

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Community structure of planktonic ciliates and its relationship to environmental variables in Lake Taihu

LI Jing1,2, DAI Xi1, SUN Ying1, SHU Tingting1, LIU Zhengwen1, CHEN Feizhou1,*, LU Wenxuan2

1StateKeyLaboratoryofLakeScienceandEnvironment,NanjingInstituteofGeographyandLimnology,ChineseAcademyofSciences,Nanjing, 210008,China2FisheriesResearchInstituteofAnhuiAcademyofAgriculturalSciences,Hefei, 230031,China

Ciliates, as a keystone microorganism in water bodies, link bacteria and phytoplankton and higher trophic levels. Accurate quantitative assessment of ciliates would lead to better predictions of material and energy flux through planktonic food web in lake systems. Ciliates were quarterly collected in 2009 at 32 sampling sites in shallow eutrophic Lake Taihu, fixed by Bouin′s solution, and stained by quantitative protargol stain (QPS). In this study, the distribution patterns of ciliate community compositions and functional groups were studied. The relationship between the ciliate community compositions and environmental variables including abiotic and biotic parameters was analyzed by canonical correspondence analysis (CCA). In the 128 samples, a total of 117 species belonging to 3 classes, 15 orders and 78 genera were found. Among the functional groups, 39 species are fallen into the bacterivorous group, represented by orders Scuticociliatida, Hymenostomatida, Peritrichida and Colpodida. Algivorous group had 25 species, mostly belonging to oligotrichids. The mixotrophic, omnivorous and predacious groups had 15, 11 and 10 species, respectively. The rest 17 species belong to the group mainly feeding on heterotrophic flagellates or are in the unclear position. The dominant species wereAskenasiaacrostomia,Balanionplanctonicum,Codonellacratera,Cyclidiumglaucoma,Halteriabifurcata,H.grandinella,Rimostrombidiumbrachykinetum,R.humile,Tintinnopsiscylindrata,Urotrichafarcta,Vorticellaaquadulciscomplex andV.campanula. Ciliate abundance ranged from 1 500 to 139 150 cells/L (mean 27 170 cells/L) and biomass from 16.7 to 8736.0 μg/L (mean 600.6 μg/L). Oligotrichids occupied 45.9% of total ciliate abundance, followed by prostomatids (34.1%), scuticociliatids (11.8%), peritrichids (3.6%) and haptorids (2.6%). The ciliate community compositions had a high heterogeneity and seasonal succession. Ciliate abundance was significantly higher in summer (August) than in other seasons. Their biomass was significantly higher in spring and autumn than in winter and summer. Generally, ciliate abundance had an increase tendency from the south part to north part of Lake Taihu, and from the pelagic area to the littoral. The small-sized species belonging to oligotrichids, scuticociliatids and prostomatids dominated the ciliate communities in the north part of Lake Taihu while the meso- and large-bodied oligotrichids species dominated in the south part. Among the functional groups, the mixotrophic taxa accounted for a substantial proportion of the ciliate assemblages in May and August. The bacterivorous and algivorous taxa dominated in the north and south parts of Lake Taihu, respectively. Unlike the above three groups, the omnivorous, predacious and the others groups only constituted a far smaller percentage of the total ciliate abundance. Results from CCA analysis showed that spatial variations of the ciliate community compositions were determined by difference factors among four seasons. The nitrogen, total dissolved carbon and chlorophyllacontent mainly determined the ciliate communities in winter. Copepod, pH, nitrate and ammonium controlled the ciliate communities in spring. The ciliate communities in summer were shaped by copepod, turbidity and dissolved nitrogen, Copepod and total dissolved carbon structured the ciliate communities in autumn. These results illustrated that both the trophic level and predation jointly shaped the ciliate community compositions in Lake Taihu.

quantitative protargol stain; Lake Taihu; ciliated plankton; biodiversity; temporal and spatial distribution; multivariate analysis

國家自然科學基金(31170440); 安徽省農業科學院科技創新團隊建設(11C0505); 安徽省農業科學院院長青年創新基金(13B0528)

2012- 12- 12; 網絡出版日期:2014- 03- 04

10.5846/stxb201212241852

*通訊作者Corresponding author.E-mail: feizhch@niglas.ac.cn

李靜, 戴曦, 孫穎, 舒婷婷, 劉正文, 陳非洲, 盧文軒.太湖浮游纖毛蟲群落結構及其與環境因子的關系.生態學報,2014,34(16):4672- 4681.

Li J, Dai X, Sun Y, Shu T T, Liu Z W, Chen F Z, Lu W X.Community structure of planktonic ciliates and its relationship to environmental variables in Lake Taihu.Acta Ecologica Sinica,2014,34(16):4672- 4681.