南黃海夏秋季纖毛蟲等微小型浮游動物豐度和生物量變動及其與沙海蜇旺發的關系*

李 潔 徐奎棟

(1. 中國科學院海洋研究所 海洋生物分類與系統演化實驗室 青島 266071; 2. 中國科學院大學 北京 100049)

大型水母尤其是沙海蜇的旺發, 已成為黃、東海海域愈加頻繁的一種生態現象(Xian et al, 2005; Dong et al, 2010; Uye, 2011; Sun et al, 2015)。水母作為頂端浮游生物捕食者引起海洋生態系統中浮游生物群落結構的變化(Larson, 1987; Stibor et al, 2003; Compte et al, 2010)。微小型浮游動物包括粒徑處在2―20μm之間微型浮游動物(主要為自養和異養的鞭毛蟲)和粒徑處在20―200μm之間的小型浮游動物(主要包括纖毛蟲和小型鞭毛蟲)。纖毛蟲和鞭毛蟲作為海洋微型和小型浮游動物的主要類群, 是微食物環的主要組成部分。纖毛蟲主要攝食微型鞭毛蟲、硅藻和細菌及微微型浮游植物, 從而控制浮游植物的生長并調節初級生產力的分布; 同時作為大中型浮游動物的餌料。由此在海洋生態系統的物質傳遞和能量流動中發揮重要的作用(Fenchel, 2008)。

小型水母攝食鞭毛蟲和纖毛蟲曾經被報道過。海月水母成體和水螅體可以直接捕食纖毛蟲(Malej et al, 2007; Turk et al, 2008; Kamiyama, 2011), 其蝶狀體可以鞭毛蟲為食(B?mstedt et al, 2001)。其它一些小型水母與纖毛蟲和鞭毛蟲的級聯效應也有報道(Compte et al, 2010; Granéli et al, 2002; West et al,2009)。纖毛蟲和鞭毛通過傳遞初級生產力至更高的營養層級, 在小型水母主導的生態系統中起到重要的作用。水母的發生可使食物網的能流結構向微食物網傾斜, 由此放大了纖毛蟲在微食物網中的生態作用(Condon et al, 2011)。

作為大型浮游動物, 沙海蜇以往被認為主要攝食大中型浮游動物。然而新近的研究表明, 僅僅大中型浮游動物作為食物基礎并不足以支撐沙海蜇旺發(張芳, 2008)。丁軍軍等(2012)的研究發現, 黃海夏季沙海蜇大量出現的斷面, 纖毛蟲數量較春季顯著降低, 而未見水母的斷面則數量較春季升高了約一個數量級,并由此推測夏季纖毛蟲豐度明顯降低系水母捕食所致。然而, 迄今并無沙海蜇直接攝食纖毛蟲等小型浮游動物的報道。與此相對, Wang等(2013)則發現在沙海蜇6月和8月大量出現的黃海33°N斷面纖毛蟲持續增加的現象, 推測纖毛蟲的高生物量和高生產力為大型水母的發生提供了食物支撐。盡管近年來水母旺發現象在黃、東海頻繁地出現, 沙海蜇與微小型浮游動物尤其是纖毛蟲在水母暴發過程中的作用也不明確。

2013年, 沙海蜇在南黃海出現了旺發現象。5月3日至6月8日水母浮游幼體幼體(碟狀幼體、水母幼體等)在(122.00°—122.75°E, 30.55°—33.00°N)區域被檢獲, 在6月底沙海蜇的豐度和生物量在33°N(I斷面)至34°N(G斷面)斷面開始增加, 到8月底沙海蜇豐度和生物量劇增在包括35°N(E斷面)的幾乎整個黃海都有分布; 9月份沙海蜇分布范圍與8月一致, 豐度和生物量相較于8月份還略有增加(Sun et al, 2015)。本研究基于2013年6、8、9月份對黃海進行的微型和小型浮游動物調查, 擬通過研究南黃海水母旺發前后纖毛蟲和鞭毛蟲等微小型浮游動物的群落結構、數量分布及變化, 探尋纖毛蟲與水母旺發的相互作用關系。

1 材料與方法

1.1 調查海域與樣品采集

于 2013年 6月 15—26日、8月 26—28日和 9月 19—22日三個時段, 在南黃海海域沙海蜇大量出現的 E(35°N)、G(34°N)和 I(33°N)三個斷面(120°30′—124°00′E)進行了微型和小型浮游動物的水樣采集(圖1)。研究站位的海水溫度、鹽度和水深系由 CTD獲得。在每個站位, 使用 Rosette采水器采集水樣。取1L水樣使用終濃度為2%的酸性Lugol’s液進行固定(Sherr et al, 1986), 避光保存, 至實驗室分析。

1.2 樣品分析方法

水樣帶回實驗室轉移至量筒中自然沉降 48h, 虹吸出上層清液, 將剩余的 100mL移至小容積樣品瓶中。取10—20mL濃縮水樣至Uterm?hl浮游生物計數框, 沉降3h以上, 置于200×倒置顯微鏡下, 進行浮游纖毛蟲的分類計數以及橈足類無節幼體和夜光蟲的計數。纖毛蟲的分類鑒定依據相關的參考文獻(Kofoid et al, 1929, 1939; 宋微波等, 2009)。每個種至少測量20個個體的長和寬以取平均值, 少于20個個體的種測量全部個體的長和寬。生物體積按照最接近的幾何體來估算(Hillebrand et al, 1999)。使用轉換系數0.19pg·C/μm3完成纖毛蟲生物體積到生物量的轉換(Putt et al,1989)。砂殼纖毛蟲的細胞體積約為生物體積(殼室)的30% (Gilron et al, 1989)。橈足類無節幼體使用轉換系數 0.07pg·C/μm3進行生物體積到生物量的轉換。夜光蟲的生物量按公式: C(pg·C/ind.)= 0.216×CV(μm3)0.939(Menden-Deuer et al, 2000) (CV 代表細胞體積)。

纖毛蟲、橈足類無節幼體和夜光蟲的生產力(P,μgC/(L·d))用生物量乘以生長率(g, d-1)獲得。纖毛蟲生長率的計算使用公式: lng=1.52lnt-0.27lnCV-1.44(CV代表細胞體積; t表示水溫; Müller et al, 1993)。橈足類無節幼體生產力的計算使用公式:g=0.057e0.069t(t表示水溫) (Uye et al, 1996)。夜光蟲生長率取0.2/d (Nakamura, 1998)。

鞭毛蟲采用 DAPI熒光染色技術進行計數(Pomroy, 1984)。具體為: 取3—5mL濃縮樣品用DAPI(f.c.15μg/mL)和復染劑 Evans Blue (f.c.10–6g/mL), 低溫避光染色 10min。將樣品過濾到 0.22μm的黑聚碳酸酯膜上, 封片后置于 Zeiss Axioskop 2 plus HBO 100熒光顯微鏡油鏡下計數。每片隨機計數 50個視野, 然后轉換為每毫升樣品中鞭毛蟲的個數(ind./mL)即其豐度, 根據轉換系數220fgC/μm3(B?rsheim et al,1987), 將鞭毛蟲豐度轉換為以碳為單位的生物量。

1.3 數據統計分析

使用Surfer 11繪制站位圖及相關豐度、生物量的分布圖, 使用Excel繪制柱狀圖, 使用SPSS軟件分析各研究站位對纖毛蟲、鞭毛蟲豐度、生物量、環境因子進行相關分析; 使用PRIMER 5中的CLUSTER對纖毛蟲物種-豐度聚類分析, 使用DIVERSE計算纖毛蟲物種數、Margalef豐富度指數(Margalef index,d=(S-1)/lnN)、香農-威納指數(Shannon-Weaver index,H’= -∑(Ni/N)ln(Ni/N))和辛普森指數(Simpson index,1-λ=1-SUM(Ni*(Ni-1)/(N*(N-1)))(S表示物種數, N表示總豐度, Ni表示第i種的豐度)。

2 結果

2.1 環境因子

所調查的三個斷面的平均水深為(48±20)m, 最深處為南黃海東側的G6站達79m, 最淺處為江蘇近岸的G2站僅16m。6月、8月和9月份表層水溫分別為(21.74±0.96)℃、(27.83±0.99)℃和(25.35±0.39)℃,表層鹽度分別為(30.25±1.54)、(30.43±0.67)和(31.12±0.75)。6月、8月和9月份表層水溫均呈現近岸低遠岸高的趨勢, 鹽度則呈現出南低北高, 近岸低遠岸高的趨勢(圖1)。

圖1 黃海采樣站位圖及表層水環境因子Fig.1 Deployment of the sampling stations and the distribution of environmental factors at surface water

2.2 纖毛蟲群落構成、分布及生產力

本次調查共鑒定纖毛蟲31屬64種, 其中無殼類纖毛蟲16屬42種; 砂殼類纖毛蟲15屬22種。無殼種類纖毛蟲以急游蟲屬(Strombidium)種類數最多, 砂殼類纖毛蟲以擬鈴蟲屬(Tintinnopsis)種類最多(表1)。6月、8月和9月份調查纖毛蟲的種類組成差別不大。6月份共檢獲纖毛蟲22屬50種, 其中無殼類37種,砂殼類 13種; 站位的物種數平均值為 17, 最高物種數27出現在I4站, 最低物種數10出現于G2站。8月份共檢獲纖毛蟲25屬48種, 其中無殼類33種, 砂殼類15種; 物種數平均值為12, 最高物種數30出現在G2站, 最低物種數5出現在E4、G4和G6站。9月份共檢獲纖毛蟲25屬51種, 其中無殼類35種, 砂殼類16種; 物種數平均值為15, 最高物種數31出現在I2站, 最低物種數7出現在E7站。

纖毛蟲生物多樣性6月份Margalef豐富度指數平均值為 2.16, 香農-威納指數平均值為 2.0; 辛普森多樣性指數平均值0.79。8月份Margalef豐富度指數平均值為 1.68; 香農-威納指數平均值為 1.72; 辛普森多樣性指數平均值0.70。9月份Margalef豐富度指數平均值為 1.90; 香農-威納指數平均值為 1.70; 辛普森多樣性指數平均值0.68。

纖毛蟲在 6月份的豐度為(2282±1477)ind./L (圖2, 表 2), 其中 E、G 和 I斷面的豐度分別為(2291±1710)、(1841±1336)和(2709±1377) ind./L; 最低值出現于G2站, 為185 ind./L, 最高值出現于E3站,達 5786ind./L。8月份纖毛蟲豐度明顯降低, 僅為(933±727)ind./L, 其中E、G和I斷面豐度分別為(962±730)、(662±724)和(1176±792)ind./L; 最低值出現于G4站, 僅 90ind./L, 最高值出現于 I2站, 為2160ind./L。9月份豐度最高, 為(2319±1724)ind./L,其中 E、G 和 I斷面豐度分別為(1594±1182)、(1770±1378)和(3884±1880)ind./L; 最低值出現于 G3站(360ind./L), 最高值出現于I4站(5850ind./L)。單種豐度超過1000ind./L的纖毛蟲包括6月E2、E3和G3站的紅色中縊蟲(Mesodinium rubrum)(粒徑 22μm)和I4站的急游蟲(Strombidiumsp.7)(粒徑44μm), 8月I5站的紅色中縊蟲、9月G2、I3、I4和I5站的紅色中縊蟲與E1和E4站的急游蟲(Strombidiumsp.6)(粒徑50μm)以及 G6 站的Laboea strobila(粒徑 92μm), 其中紅色中縊蟲在 9月 I3和 I4站的豐度分別達 4640 ind./L和4720ind./L。

纖毛蟲 6月份的生物量為(8.93±6.23)μgC/L (圖2, 表 2), 其中 E、G 和 I斷面生物量分別為(7.34±4.12)、(9.96±8.88)和(10.46±6.86)μgC/L; 最低值出現于 G2 站(0.71μgC/L), 最 高 值 出 現 于 G5 站(24.18μgC/L)。8 月份生物量急劇降低, 僅為(3.92±4.72)μgC/L, 其中E、G和I斷面生物量分別為(4.05±1.43)、(3.36±1.49)和(4.34±7.26)μgC/L; 最低值出現于I3 站(0.50μgC/L), 最高值出現于 I2 站(17.22μgC/L)。9月份盡管豐度達到最高, 但生物量僅升至(6.55±5.24)μgC/L, 其中E、G和I斷面生物量分別為(3.67±2.50)、(10.88±7.29)和(6.26±3.03)μgC/L; 最低值出現于G3站(0.94μgC/L), 最高值出現于G6站(20.76μgC/L)。

表1 黃海2013年6月、8月和9月的纖毛蟲物種、出現站位數(A)與豐度所占比例(B)Tab.1 The species list of ciliates, number of stations observed (A) and proportion of abundance (B) in June, August, and September in 2013

續表

纖毛蟲 6月份的生產力為(12.74±7.86)μgC/(L·d)(圖 2, 表 2), 其中 E、G 和 I斷面生產力分別為(11.15±5.30)、(12.74±10.93)和(15.30±8.99)μgC/(L·d);最低值出現于E1站2.92μgC/(L·d), 最高值出現于G5站 30.11μgC/(L·d)。 8 月 份 生 產 力 降 為 (7.39±7.24)μgC/(L·d), 其中 E、G 和 I斷面生產力分別為(8.51±5.60)、(6.37±7.62)和(7.28±9.54)μgC/(L·d); 最低值出現于I4站1.37μgC/(L·d), 最高值出現于I2站, 達23.74μgC/(L·d)。9 月份的生產力為(7.79±5.92)μgC/(L·d),其中 E、G 和 I斷面生產力分別為(3.63±2.59)、(11.54±7.70)和(9.88±4.18)μgC/(L·d); 最低值出現于 G3 站0.95μgC/(L·d), 最高值出現于 G6 站 21.14μgC/(L·d)。

總體上, 6月、8月和9月份三次調查中, E、G和I斷面的纖毛蟲豐度與生物量呈先減少后增加的趨勢(圖2, 圖3, 表2)。無殼類纖毛蟲豐度在6月份略高于9月, 但明顯較8月高; 生物量在6月明顯高于9月, 但最高生物量出現在9月份的G斷面, 8月同樣最低。砂殼類纖毛蟲豐度自6月到9月呈增加趨勢,從北部的E斷面到南部的I斷面呈增加趨勢, I斷面在三個月份均為最高; 在生物量上, G斷面 8月份和 9月份豐度一致, 在I斷面8月份和9月份均升高。砂殼類 8月份在E、G斷面明顯高于其它月份, 而在 I斷面則明顯降低, 9月份I斷面的生物量仍然最高。

2.3 微型自養和異養鞭毛蟲豐度和生物量

圖2 表層纖毛蟲在6月、8月和9月E, G和I斷面的豐度、生物量與生產力Fig.2 Abundance, biomass, and productivity of ciliates in surface water at the transects E, G, and I in June, August, and September

圖3 6月、8月和9月不同類群的纖毛蟲在E、G和I斷面的豐度和生物量Fig.3 Abundance and biomass of different ciliate assemblages at transects E, G, and I in June, August, and September

6月微型鞭毛蟲總豐度(357±171)ind./mL, 總生物量(3.92±2.44)μgC/L。微型自養鞭毛蟲(PNF, phototrophic nanoflagellates)豐度(99±53)ind./mL, 生物量(1.19±1.20)μgC/L。微型異養鞭毛蟲(HNF, heterotrophic nanoflagellates)豐度(257±125)ind./mL, 生物量(2.70±1.62)μgC/L (圖 4, 圖 5, 表 2)。

8月微型鞭毛蟲總豐度(145±70)ind./mL, 總生物量(2.55±1.35)μgC/L。PNF 豐度(73±32)ind./mL, 生物量(1.42±1.03)μgC/L。HNF 豐度(72±42)ind./mL, 生物量(2.04±1.07)μgC/L (圖 4, 圖 5, 表 2)。

9月微型鞭毛蟲總豐度(160±91)ind./mL, 總生物量(2.84±1.57)μgC/L。PNF 豐度(64±52)ind./mL, 生物量(1.34±0.76)μgC/L。HNF 豐度(96±58)ind./mL, 生物量(1.18±1.50)μgC/L (圖 4, 圖 5, 表 2)。

表2 黃海2013年E, G和I斷面的自養和異養微型鞭毛蟲、纖毛蟲和橈足類無節幼體的豐度、生物量及生產力Tab.2 The average values of abundance, biomass, and productivity for PNF and HNF, ciliates, and copepod nauplii at transects E, G,and I in the Yellow Sea in 2013

2.4 橈足類無節幼體豐度、生物量和生產力

橈足類無節幼體僅見于6月和8月, 9月份未檢出。6月份的平均豐度為(10.59±9.10)ind./L, 平均生物 量 (0.11±0.09)μgC/L; 豐 度 (26ind./L)和 生 物 量(0.27μgC/L)的最高值均出現在E2站(圖6, 表2)。

8月份的平均豐度為(8±10.14)ind./L, 平均生物量(0.08±0.10)μgC/L, I斷面未檢出橈足類無節幼體; 豐度(30ind./L)和生物量(0.31μgC/L)最高值均出現在G5站。

橈足類無節幼體 6月份的平均生產力為(0.028±0.024)μgC/(L·d), 8 月份略增至(0.032±0.041)μgC/(L·d),其中8月份在I斷面未檢出橈足類無節幼體(表2)。

2.5 夜光蟲豐度和生物量

夜光蟲在 6月份在五個站位檢出, 最高值2079ind./L出現在G5站; 8月份在I1, I2和I5站檢出的夜光蟲豐度低于100ind./L, 9月份在E6, I3站檢出夜光蟲豐度低于100ind./L (圖6)。

圖6 6月和8月份E, G和I斷面橈足類無節幼體和夜光蟲的豐度和生物量分布Fig.6 Abundance and biomass of copepod nauplii and Noctiluca scintillans at transects E, G, and I in June and August

2.6 統計分析

對纖毛蟲豐度和生物量、微型鞭毛蟲豐度和生物量與表層水溫、鹽度和水深進行的Spearman相關性分析結果表明, 6月微型鞭毛蟲的豐度、生物量與鹽度分別呈極顯著負相關(P=0.004,P=0.002), 鞭毛蟲生物量與水深顯著負相關(P=0.030); 8月份纖毛蟲的生物量與溫度及微型鞭毛蟲的豐度呈顯著負相關 (P=0.024,P=0.017); 9月份各因素之間無顯著相關性。

對6月、8月和9月份調查站位表層纖毛蟲的物種-豐度數據進行聚類分析, 纖毛蟲的群落分為三組:6月份為一組, 8月份G斷面自成一組, 8月其它站位和9月各站位一組(圖7)。

表3 黃海2011—2013年E, G和I斷面表層纖毛蟲豐度、生物量和生產力的比較Tab.3 Comparison in ciliate abundance, biomass, and productivity in surface water at transects E, G, and I in the Yellow Sea during 2011—2013

圖7 6月、8月和9月E, G和I斷面的纖毛蟲物種-豐度聚類分析結果Fig.7 Cluster analysis based on ciliate species-abundance at transects E, G, and I in June, August, and September

3 討論

本研究在南黃海E、G和I三個斷面所獲微型鞭毛蟲的豐度和生物量在三次調查中均呈現近岸高遠岸低的分布特點, 這一結果與丁軍軍等(2012)在同一海域的研究結果一致。相比丁軍軍等(2012) 8月份在同一海域的調查結果, 本調查的自養和異養微型鞭毛蟲的豐度和生物量明顯較低。本調查8月份所獲的微型異養鞭毛蟲豐度明顯較6月份少, 但生物量變化不大, 這說明8月份個體較大的異養微型鞭毛蟲較多;9月份較 8月份的豐度變化不大, 但生物量僅約為 8月份的一半, 表明9月份小個體的微型鞭毛蟲更占優勢。統計分析表明, 6月份微型鞭毛蟲的豐度和生物量均與鹽度呈極顯著的負相關關系, 近岸和南部的站位可能受到降水及長江沖淡水的影響, 鹽度較離岸海域低, 低鹽水可能帶來了豐富的營養物質, 因此促進了微型鞭毛蟲尤其是異養微型鞭毛蟲的生長和繁殖。

纖毛蟲的豐度和生物量也呈現與鞭毛蟲類似的結果: 與王璐(2013)對 2012年和丁軍軍等(2012)對2011年同一海域的纖毛蟲分析結果相比, 2013年6月表層纖毛蟲的豐度僅是2012年6月份的1/3, 生物量約為2012年6月的1/2; 2013年8月份纖毛蟲生物量僅是 2012年 8月的不足 1/3, 不足 2011年的 1/2(表3)。橈足類無節幼體的豐度與生物量則未見大的變化,與Zhang等(2002)在同一海域及Yang等(2008)在北黃海的研究結果一致, 生產力與 Wang等(2013)在同一海域研究結果一致。夜光蟲在6月部分站位豐度較8月和9月豐度高, 可能系溫度升高至25℃以上時, 不適于夜光蟲生長(齊雨藻等, 1991; Huang et al, 1997)。

8月份纖毛蟲的生物量和微型鞭毛蟲的豐度呈現負相關關系, 顯示纖毛蟲可能對微型鞭毛蟲具有一定的攝食控制。丁軍軍等(2012)于2011年8月份在同一海域的研究發現, 纖毛蟲的豐度和溫度呈極顯著的正相關關系, 而本研究8月份的纖毛蟲生物量與溫度呈現了負相關關系。從表層水溫上看, 本研究8月份同一海域的水溫較 2011年 8月的水溫高了4℃[(27.83±0.99)℃ vs. (23.7±1.6)℃]。我們目前尚無法解釋是何種因素造成這種差異, 以及水溫是否是因素之一。

2013年6月份首先在黃海的G和I斷面發現有數量較多的沙海蜇出現, E斷面僅E3站位有極少量的沙海蜇。8月份沙海蜇在所研究的三個斷面均大量出現, 9月份沙海蜇的生物量在E斷面的個別站位較8月翻倍, 其它站位僅略有增加(Sun et al, 2015)。在這三個月份中, E、G、I斷面的纖毛蟲豐度與生物量呈現先驟減后增加的特點(表 1)。但 9月份 I斷面纖毛蟲豐度的劇升主要是由于自養的紅色中縊蟲豐度急劇增加所致, 如果排除紅色中縊蟲, 則其它無殼類纖毛蟲的豐度9月份僅有平緩的上升。此外, 9月份G斷面纖毛蟲生物量的劇升主要是由于個體較大的旋轉螺體蟲(Laboea strobila, 粒徑約 92μm)劇增所致,其在G6站的單種豐度超過1000ind./L, 9月該斷面該種纖毛蟲的生物量占了全部纖毛蟲生物量的近 2/3。隸屬寡毛類的Laboea strobila屬混合營養(mixotrophy)的纖毛蟲, 其大量出現一方面可能系因環境適宜其增長, 另一方面可能在于, 盡管9月份沙海蜇仍然維持了較高的生物量, 但已進入生長衰退期, 而且沙海蜇的生物量也較E和I斷面的小(Sun et al, 2015), 對纖毛蟲的攝食壓力減小。Laboea strobila在6月各斷面也曾大量出現, 分別貢獻了E、G和I斷面全部纖毛蟲生物量的 64%、56%和 18%。Lee等(2008)通過解剖沙海蜇的攝食器官及通道提出, 沙海蜇只能以粒徑＜1mm 的浮游動物為食, 我們的前期研究發現(作者未發表), 沙海蜇對粒徑較小(＜20μm)的微型浮游動物并未見明顯的攝食控制。因此, Laboea strobila這一相對大型的浮游纖毛蟲的高生物量及高生產力可能為沙海蜇的早期發生提供了一定的食物支撐。

相對于8月份E、G和I斷面無殼類纖毛蟲豐度的劇減, 該海域三個斷面的砂殼類纖毛蟲豐度均逆勢增加, 生物量在E和G斷面也急劇增加; 8月份I斷面的砂殼類豐度增加但生物量減少的原因是個體較小(65×20μm)的原始筒殼蟲數量較多所致。至 9月E和G斷面的砂殼類豐度未見明顯變化, 在I斷面甚至還有較大的增加。已有研究表明, 水母對砂殼類纖毛蟲的攝食強度相對較小(Pitt et al, 2007), 這可能是由于其具有的外殼的保護作用有關, 外殼的保護也使其免遭水母攝食之外的毒殺作用。因此, 8月和 9月水母旺發期砂殼類纖毛蟲數量增加的主要原因應歸于沙海蜇對砂殼類的捕食壓力或毒殺效應較小所致。另一方面, 8月和9月無殼類纖毛蟲數量的劇降,使砂殼類纖毛蟲面臨的種間競爭變小, 而沙海蜇的旺發又在一定程度上清除了其捕食者, 從而獲得數量上的優勢。砂殼類纖毛蟲的豐度和生物量在9月份水母數量依然較多的I斷面達到頂峰, 這進一步說明沙海蜇對其攝食強度較低, 另外砂殼類纖毛蟲多喜食藻類, 該斷面數量豐富(數量達到峰值)光合自養的紅色中縊蟲(Mesodinium rubrum, 粒徑約 22μm)為其提供了良好的食物基礎。

與纖毛蟲豐度和生物量的急劇變化不同, 纖毛蟲在6月、8月和9月的物種數相差不顯著。盡管如此, 在水母發生最為旺盛的 8月份纖毛蟲物種數和Margalef多樣性指數仍是最低的, 而香農威納指數和辛普森多樣性指數則隨時間呈下降趨勢, 且6月份的指數值明顯高于8月和9月。纖毛蟲群落結構的聚類分析結果也顯示, 6月的纖毛蟲群落結構與8月和9月的群落結構明顯分為兩組。這些結果表明, 夏季大型水母的旺發對纖毛蟲的群落結構產生了影響, 纖毛蟲生物多樣性降低。沙海蜇旺發產生的另一效應是個體較小的光合自養的紅色中縊蟲的大量出現, 其在9月的I3和I4站位豐度超過4000ind./L。其大量發生一方面可能是沙海蜇旺發產生的級聯效應所致,另一方面可能系因水母釋放的營養物質促進了生長。

從生產力上看, 纖毛蟲由于其個體微小, 繁殖和周轉快, 因此具有明顯的數量優勢。在沙海蜇生物量快速增加的6月份, 纖毛蟲無論在生物量還是生產力上均遠高于橈足類無節幼體。在沙海蜇旺發的8月份,橈足類無節幼體的豐度和生物量下降的幅度明顯小于纖毛蟲, 其生產力還略增至 0.032μgC/(L·d); 而纖毛蟲的生產力由 6月的 12.74μgC/(L·d)降至 8月的7.39μgC/(L·d) (表 1)。從這一結果可以看出, 纖毛蟲的數量優勢可使其較個體數量明顯較少的橈足類無節幼體更易為沙海蜇等大型水母所攝食利用, 其高生產力可為水母的旺發提供了一定的食物基礎。此外,相對于 2012年6月(28.05μgC/(L·d))和8月(54.01μgC/(L·d))同一海域纖毛蟲的高生產力, 2013年 6月和 8月纖毛蟲的生產力無疑是很低的(表 3)。這一點與2013年相同月份沙海蜇的豐度和生物量低于2012年(Sun et al, 2015)的結果一致。由此, 纖毛蟲的生物量到底在多大程度上支撐(甚至決定)了沙海蜇的生物量,將是一個有待解決的問題。

致謝 天津科技大學魏皓教授課題組提供溫鹽資料, 本課題組史本澤、趙峰、詹子峰、周百靈協助采樣, 青島海洋科學與技術國家實驗室, 海洋生物學與生物技術功能實驗室支持, 謹致謝忱。

丁軍軍, 徐奎棟, 2012. 黃海水母旺發區浮游鞭毛蟲和纖毛蟲群落結構分布及其與水母發生關系初探. 海洋與湖沼,42(3): 527—538

王 璐, 2013. 黃東海微小型浮游動物時空分布及與大型水母旺發關系初探. 青島: 中國科學院海洋研究所碩士學位論文, 36—48

齊雨藻, 黃偉建, 邱璇鴻, 1991. 大鵬灣夜光藻種群動態的時間序列模型. 暨南大學學報, 12(3): 92—103

宋微波, 沃 倫 A, 胡曉鐘, 2009. 中國黃渤海的自由生纖毛蟲. 北京: 科學出版社, 171—351

張 芳, 2008. 黃東海膠質浮游動物水母類研究. 青島: 中國科學院海洋研究所博士學位論文, 78—83

B?mstedt U, Wild B, Martinussen M B, 2001. Significance of food type for growth of ephyrae Aurelia aurita (Scyphozoa).Marine Biology, 139(4): 641—650

B?rsheim K Y, Bratbak G, 1987. Cell volume to cell carbon conversion factors for a bacterivorous Monas sp. enriched from seawater. Marine Ecology Progress Series, 36:171—175

Compte J, Gascón S, Quintana X D et al, 2010. Top-predator effects of jellyfish Odessia maeotica in Mediterranean salt marshes. Marine Ecology Progress Series, 402: 147—159

Condon R H, Steinberg D K, del Giorgio PA et al, 2011. Jellyfish blooms result in a major microbial respiratory sink of carbon in marine systems. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 108(25):10225—10230

Dong Z J, Liu D Y, Keesing J K, 2010. Jellyfish blooms in China:dominant species, causes and consequences. Marine Pollution Bulletin, 60(7): 954—963

Fenchel T, 2008. The microbial loop–25 years later. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 366(1—2):99—103

Gilron G L, Lynn D H, 1989. Assuming a 50% cell occupancy of the lorica overestimates tintinnine ciliate biomass. Marine Biology, 103(3): 413—416

Granéli E, Turner J T, 2002. Top-down regulation in ctenophore-copepod-ciliate-diatom-phytoflagellate communities in coastal waters: a mesocosm study. Marine Ecology Progress Series, 239: 57—68

Hillebrand H, Dürselen C D, Kirschtel D et al, 1999. Biovolume calculation for pelagic and benthic microalgae. Journal of Phycology, 35(2): 403—424

Huang C, Qi Y, 1997. The abundance cycle and influence factors on red tide phenomena of Noctiluca scintillans(Dinophyceae) in Dapeng Bay, the South China Sea. Journal of Plankton Research, 19(3): 303—318

Kamiyama T, 2011. Planktonic ciliates as a food source for the scyphozoan Aurelia aurita (s.l.): feeding activity and assimilation of the polyp stage. Journal of Experimental Marine biology and Ecology, 407(2): 207—215

Kofoid C A, Campbell A S, 1929. A conspectus of the Marine and Fresh-Water Ciliata Belonging to Suborder Tintinnoinea,with Descriptions of New Species Principally from the Agassiz Expedition to the Eastern Tropical Pacific 1904-1905. University of California Publications in Zoology,34: 1—403

Kofoid C A, Campbell A S, 1939. Reports on the Scientific Results of the Expedition to the Eastern Tropical Pacific,1904-1905. Cambridge, SA, USA: Bulletin of the Museum of Comparative Zoology, 84: 1—473

Larson R J, 1987. Trophic ecology of planktonic gelatinous predators in Saanich Inlet, British Columbia: diets and prey selection. Journal of Plankton Research, 9(5): 811—820

Lee H E, Yoon W D, Lim D, 2008. Description of feeding apparatus and mechanism in Nemopilema nomurai Kishinouye (Scyphozoa: Rhizostomeae). Ocean Science Journal, 43(1): 61—65

Malej A, Turk V, Lu?i? D et al, 2007. Direct and indirect trophic interactions of Aurelia sp. (Scyphozoa) in a stratified marine environment (Mljet Lakes, Adriatic Sea). Marine Biology,151(3): 827—841

Menden-Deuer S, Lessard E J, 2000. Carbon to volume relationships for dinoflagellates, diatoms, and other protist plankton. Limnology and Oceanography, 45(3): 569—579

Müller H, Geller W, 1993. Maximum growth rates of aquatic ciliated protozoa: the dependence on body size and temperature reconsidered. Archiv für Hydrobiologie, 126(3):315—327

Nakamura Y, 1998. Growth and grazing of a large heterotrophic dinoflagellate, Noctiluca scintillans, in laboratory cultures.Journal of Plankton Research, 20(9): 1711—1720

Pitt K A, Kingsford M J, Rissik D et al, 2007. Jellyfish modify the response of planktonic assemblages to nutrient pulses.Marine Ecology Progress Series, 351: 1—13

Pomroy A J, 1984. Direct counting of bacteria preserved with Lugol iodine solution. Applied Environmental Microbiology,47(5): 1191—1192

Putt M, Stoecker D K, 1989. An experimentally determined carbon: volume ratio for marine “oligotrichous” ciliates from estuarine and coastal waters. Limnology and Oceanography, 34(6): 1097—1103

Sherr E B, Sherr B F, Fallon R D et al, 1986. Small, aloricate ciliates as a major component of the marine heterotrophic nanoplankton. Limnology and Oceanography, 31(1):177—183

Stibor H, Tokle N, 2003. Feeding and asexual reproduction of the jellyfish Sarsia gemmifera in response to resource enrichment. Oecologia, 135(2): 202—208

Sun S, Zhang F, Li C L et al, 2015. Breeding places, population dynamics, and distribution of the giant jellyfish Nemopilema nomurai (Scyphozoa: Rhizostomeae) in the Yellow Sea and the East China Sea. Hydrobiologia, 754(1): 59—74

Turk V, Lu?i? D, Flander-Putrle V et al, 2008. Feeding of Aurelia sp. (Scyphozoa) and links to the microbial food web. Marine Ecology, 29(4): 495—505

Uye S I, 2011. Human forcing of the copepod-fish-jellyfish triangular trophic relationship. Hydrobiologia, 666(1):71—83

Uye S I, Nagano N, Tamaki H, 1996. Geographical and seasonal variations in abundance, biomass and estimated production rates of microzooplankton in the Inland Sea of Japan.Journal of Oceanography, 52(6): 689—703

Wang L, Xu K D, 2013. Spatiotemporal distribution of protozooplankton and copepod nauplii in relation to the occurrence of giant jellyfish in the Yellow Sea. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 31(6): 1226—1240

West E J, Pitt K A, Welsh D T et al, 2009. Top-down and bottom-up influences of jellyfish on primary productivity and planktonic assemblages. Limnology and Oceanography,54(6): 2058—2071

Xian W W, Kang B, Liu R Y, 2005. Jellyfish blooms in the Yangtze Estuary. Science, 307(5706): 41

Yang E J, Choi J K, Hyun J H, 2008. Seasonal variation in the community and size structure of nano- and microzooplankton in Gyeonggi Bay, Yellow Sea. Estuarine,Coastal and Shelf Science, 77(3): 320—330

Zhang W C, Xu K D, Wan R J et al, 2002. Spatial distribution of ciliates, copepod nauplii and eggs, Engraulis japonicus post-larvae and microzooplankton herbivorous activity in the Yellow Sea, China. Aquatic Microbial Ecology, 27(3):249—259