水生植物與根際/根內微生物相互作用對沉積物中多環芳烴降解的影響

楊明忠，晏再生，吳慧芳，江和龍，張 雨，張海晨

(1.南京工業大學環境學院 江蘇省工業節水減排重點實驗室，江蘇 南京 211816；2.中國科學院南京地理與湖泊研究所 湖泊與環境國家重點實驗室，江蘇 南京 210008)

水生植物與根際/根內微生物相互作用對沉積物中多環芳烴降解的影響

楊明忠1,2，晏再生2，吳慧芳1，江和龍2，張 雨1,2，張海晨1,2

(1.南京工業大學環境學院 江蘇省工業節水減排重點實驗室，江蘇 南京 211816；2.中國科學院南京地理與湖泊研究所 湖泊與環境國家重點實驗室，江蘇 南京 210008)

多環芳烴(PAHs)是水環境中普遍存在的一類具有遺傳毒性、芳烴受體效應和內分泌干擾效應的污染物。近年來我國湖泊沉積物中PAHs污染呈上升趨勢，致使水環境存在生態和健康風險。水生植物的根際效應和功能內生菌的定殖可以有效地控制和修復PAHs污染的沉積物。簡單介紹了具有PAHs降解能力的水生植物根際/根內微生物的類型和分布特征，闡述了水生植物與根際/根內微生物相互作用對沉積物中PAHs降解的影響，為有效控制和修復PAHs污染的沉積物提供了理論依據。

水生植物；根際微生物；根內微生物；沉積物；多環芳烴；降解

多環芳烴(PAHs)是環境中廣泛存在的一類持久性有機污染物，因其具有疏水性、親脂性以及致畸、致癌、致突變等特點，且隨著苯環數的增加，其親脂性、遺傳毒性以及致癌性增強，導致PAHs不能被微生物分解，長時間滯留于環境中[1-2]。風險評價表明沉積物中的PAHs污染會對水環境及水生態系統產生負面影響，威脅到人類健康[3]。因此，有效地控制和修復湖泊PAHs污染沉積物顯得尤為重要和緊迫。

植物修復作為生物修復技術的一種，具有修復成本低、環境友好、無二次污染等優點。植物根際環境是一個特殊的微生態環境。植物根系泌氧和根系分泌物影響著植物修復PAHs污染沉積物的效果[4]。植物根系泌氧改變了沉積物內的氧化還原電位(ORP)，進而影響沉積物中降解PAHs的微生物群落結構[2，5]；植物根系分泌物所包含的氨基酸及其它小分子有機酸可以作為微生物降解PAHs的共代謝基質[2]。然而，在PAHs污染脅迫下，由于植物根系泌氧及其產生分泌物的能力不同，對根際微生物生長的影響也不同，從而產生不同的根際效應[5-6]。近年來研究發現，植物的內生菌也可以有效調控植物體內有機污染物的代謝過程[7-8]。早先的大部分研究主要集中于陸生植物與微生物相互作用促進土壤中PAHs的降解[9]，而有關水生植物與微生物(尤其是根內微生物)降解沉積物或濕地中PAHs的研究非常有限，更為重要的是，水生植物與微生物(根際/根內菌)的相互作用對沉積物中PAHs降解的影響和作用機理尚不十分清楚[10]。

鑒于此，作者在此簡單介紹了具有PAHs降解能力的根際/根內微生物的類型和分布特征，對水生植物與根際/根內微生物相互作用對沉積物中PAHs降解的影響及相關機理進行了闡述，擬為有效控制和修復PAHs污染沉積物提供理論依據。

1 具有PAHs降解能力的根際/根內微生物

植物修復PAHs污染沉積物主要是通過植物的吸收、萃取、根濾、降解、穩定等作用來實現[11]。而沉積物中土著微生物則以PAHs為唯一碳源或者共代謝的方式降解有毒有機污染物[2]。與之不同的是，植物內生菌是指能夠定殖于植物健康組織間隙或細胞內、與宿主植物建立和諧共生關系的一類微生物，可有效去除植物體內PAHs，提高植物對PAHs污染的耐受性[4，9]。目前，從PAHs污染土壤和陸生植物中分離根際/根內微生物已得到廣泛的研究和報道[4]；然而，從PAHs污染沉積物和水生植物中分離根際/根內微生物的研究相對較少。已有的研究表明，PAHs污染沉積物中，根際微生物可以自行代謝PAHs，降低其對植物的毒性，且其代謝產物可以作為營養物質被植物吸收利用；且根際微生物群落與植物根系泌氧、植物根系分泌物組成有關[2，12]。而植物內生菌不僅可以促進植物生長同時可以協同降解有機污染物，對體內污染物也具有代謝功能；且植物內生菌群落與植物種類、植物的不同組織部位以及植物生境類型有關[4，9]。水生植物的根際微生物與濕地植物的根內微生物如表1、表2所示。

表1 水生植物的根際微生物

Tab.1 Rhizosphere microorganism in aquatic plant

表2 濕地植物的根內微生物

Tab.2 Endophytic microorganism in wetland plant

2 沉積物中PAHs降解的影響因素

2.1 根際微生物的影響

2.1.1 水生植物根系泌氧對根際微生物的影響

環境中PAHs的降解效率通常依賴于微生物對氧分子的利用效率[22]。

Jouanneau等[5]研究發現，沉積物中芘的生物降解速率取決于挺水植物蘆葦(Phragmitesaustralis)向根際環境中釋放的氧。自然條件下沉積物中PAHs在微生物厭氧降解過程中，金屬硫化物沉淀導致沉積物的顏色逐漸呈黑色，而蘆葦根際沉積物的顏色由于根系泌氧促進了硫化物氧化而呈現清晰區域。氧化還原電位的測定結果表明，根部透明圈附近呈現正值，而沉積物黑色部位呈現負值，從而推斷蘆葦促進根際微生物降解芘的主要原因是植物的根系泌氧。

研究發現，挺水植物菖蒲(Acoruscalamus)提高了植物根際沉積物的氧化還原電位，且通過高通量測序分析菖蒲根際微生物菌群以好氧菌屬(Vogesella、Pseudomonas、Flavobacterium、Rhizobium)為主，菖蒲的根系泌氧明顯提高了沉積物中PAHs降解菌數至少1個數量級[2]。此外，沉水植物苦草修復PAHs污染的沉積物，苦草的根系泌氧同樣有利于增加沉積物中好氧菌的數量、提高根際微生物的活性、促進沉積物中PAHs的降解[23-24]。

早先的研究還報道了不同生長時期的苦草對沉積物表層微生物群落的影響[25]。結果表明，微生物群落在生長初期與生長旺盛期的差異度為25.89%、與衰亡期的差異度為44.42%，而生長旺盛期與衰亡期的差異度為44.76%。造成差異的原因可能是苦草根系泌氧改變了沉積物的有氧狀態，進而影響氣體和溶解態營養物質的擴散，且苦草能夠將來自大氣的不同氣體(氧氣、氣態氮)輸送到沉積物中?？梢?，水生植物根系泌氧對根際微生物的影響是沉積物中PAHs生物降解的重要因素。

2.1.2 水生植物根系分泌物對根際微生物的影響

根際環境和根際微生物是植物降解毒性有機污染物的基礎，根系分泌物主動營造的根際微域環境是有機污染物得以快速降解的重要因素[6]。根系分泌物主要有糖類、低分子量有機酸、氨基酸及酚類等物質，這些分泌物大多可以被微生物生長利用或者作為共代謝基質，它們的數量和種類很大程度影響著根際微生物的數量[4，26]。研究發現，植物能夠釋放包括萜烯、類黃酮、木素衍生物在內的有機化合物，這些物質的化學結構與污染物相似，因此它們可以誘導根際微生物PAHs降解基因的表達，從而促進PAHs的生物降解[27]。

Yan等[2]采用水生植物菖蒲(Acoruscalamus)修復高分子量PAHs污染的淡水沉積物，發現菖蒲暴露在PAHs污染環境中，根部可以分泌大量的氨基酸、脂肪酸(包括甲酸、乙酸、檸檬酸和蘋果酸)、芳香有機酸等在內的植物次生代謝產物，這些產物是PAHs微生物代謝的中間體，可以誘導PAHs降解酶的表達或者作為共代謝基質，從而促進PAHs的生物降解。此外，水生植物的根部釋放氧氣改變了沉積物根際氧化還原電位，而假單胞菌(Pseudomonas)、黃桿菌屬(Flavobacterium)和根瘤菌(Rhizobium)等具有降解高分子量PAHs能力的菌是需氧菌或者兼性菌，從而促進了微生物對HMW-PAHs的降解。

Toyama等[14]將紫萍(Spirodelapolyrrhiza)移植在不含酚的6種不同來源的水體中，發現紫萍的根際選擇性地聚集了種類豐富的具有PAHs降解能力的菌，紫萍根部能夠釋放出100多種酚類化合物進入根際環境，進而明顯影響根際微生物的群落結構，促進根際PAHs的生物降解。

Toyama等[6]還比較了種植蘆葦(Phragmitesaustralis)的沉積物、滅過菌的種植蘆葦的沉積物、沒有種植蘆葦的沉積物中芘的降解效果，結果顯示，只有種植蘆葦的沉積物中芘和苯并[a]芘降解明顯，并且在根際分離出黃分枝桿菌(Mycobacteriumgilvum)，可見根際微生物對沉積物中芘的降解起主導作用。在芘污染沉積物中，蘆葦根際總有機碳(TOC)和總酚類化合物(TPC)含量會成倍增加，而酚類化合物提供了芘降解菌黃分枝桿菌的碳源，使得苯并[a]芘降解活性提高。

Huesemann等[24]研究了大葉藻(Zosteramarina)對海洋沉積物中PAHs以及PCB的影響，發現大葉藻能夠降解沉積物中的PAHs，并且推測根系分泌的植物酶以及根系泌氧刺激了微生物對五環和六環PAHs的共代謝?？梢娝参锔捣置谖锎碳の⑸锏拇x活動同樣可以促進根部高分子量PAHs的生物降解。

研究發現，植物可以改變沉積物的物理化學性質以及自身的生物特性和根構型，還可以釋放能夠吸引有益微生物且驅趕其它微生物的特殊有機化合物，通過這些過程和活動選擇出某種特殊的菌[28]。Zhao等[29]對移植了金魚藻、苦草、菹草的沉積物中微生物群落進行研究時發現，移植不同沉水植物的沉積物中的微生物群落不同。

早期研究報道了美人蕉(Cannaindica)、茭白(Zizaniacaduciflora)、千屈菜(LythrumsalicariaLinn)等3 種濕地植物的根系分泌物組成以及對微生物群落的影響，發現根系分泌物主要為小分子有機酸、酚類物質、色氨酸類芳香族蛋白質、酪氨酸類芳香族蛋白質，而植物單位面積分泌量與其生長速度有關，在生長初期單位分泌量最大。且根系分泌的有機物主要來源于光合作用，其差異性導致3種濕地植物的根系分泌物在推動微生物群落發展方向上同樣存在差異。

植物根系分泌物的組成影響著微生物基因的豐富度及污染物的礦化過程。沉積物中污染物級別、不同植物釋放根系分泌物的效率也會引起根際微生物數量的變化[30]。而根系分泌物數量又取決于沉積物的性質和礦物營養的生物利用率[31-32]。

2.1.3 根際微生物活性對植物修復的促進作用

根際微生物具有降解環境中有毒化合物的能力以及促進植物修復的潛力[33]，能夠使碳氫化合物分解成二氧化碳、水和生物質能[30]。具有PAHs降解能力和代謝能力的根際微生物能夠減少植物應激反應、促進植物生長、控制生物疾病、提高植物對PAHs的耐受性。不同根際微生物具有不同的代謝機制，如固氮作用、礦物溶解、植物激素和鐵載體的產生、營養元素的轉化等，通過這些機制根際微生物可以促進宿主植物的生長[34]。Afzal等[35]將微生物接種在被石油污染的植物根際，發現這些根際微生物具有固氮酶，能夠將大氣中的氮轉化為氨，從而幫助植物在氮缺乏的污染環境中生長。

2.2 水生植物與根際微生物相互作用的影響

在沉積物中水生植物與根際微生物的關系是復雜多變的。不同污染物同時出現在沉積物中時，可能出現協調或者拮抗作用，而這些作用是如何影響水生植物-微生物之間的相互作用目前很少被研究，尤其是關于植物根際微生物的研究。

Cu是植物生長的必要元素，但高濃度的Cu是有毒的。Mucha等[17]在Cu、PAHs 2種污染物同時出現的情況下，研究了鹽沼植物海馬齒莧(Halimioneportulacoides)對微生物群落基因結構、基因豐富度以及去除污染物能力的影響，結果表明鹽沼植物的存在降低了具有高分子量PAHs降解能力微生物的活性和數量。這與真菌消耗礦物營養，從而阻礙根際微生物降解PAHs有關；但是鹽沼植物的存在并沒有影響低分子量PAHs的降解。這是因為，三環和四環PAHs能夠被微生物作為主要營養基質，直接參與微生物代謝；而高分子量PAHs主要依賴共代謝，不能作為微生物的唯一碳源，需要大量合適的營養，由于這些營養能夠被植物吸收，所以植物會與微生物爭奪這些營養，阻礙高分子量PAHs的降解[36]。添加肥料能使礦物營養同時滿足植物、微生物的需要，可以提高鹽沼植物對PAHs的降解速率。相同條件下，植物不存在時，Cu表現出更高毒性，實際上植物能夠在短時間內釋放出有機物質(Cu絡合配體)與Cu發生絡合反應，從而降低Cu對微生物的毒性；而在植物不存在、 PAHs存在時，Cu的毒性比PAHs不存在時更低，原因是PAHs及其降解產物提供了微生物抵抗Cu毒性的碳源和能量。親脂的PAHs能與微生物細胞質膜相互作用，影響其滲透性和結構，使得金屬能夠更容易地進入微生物細胞影響其功能[37]。

具有PAHs降解能力的根際微生物(如Pseudomonasalcaligenes、P.stutzeri和P.putida等)對萘、菲及根系分泌物具有趨化作用，對蒽和芘卻是排斥的[38]，而且暴露在根系提取物和分泌液之后，P.putida的菲降解活性才得以表達[39]。生物降解過程中高分子量PAHs不能作為生物群落的唯一碳源和能源[22]，尤其是PAHs的苯環結構能夠被單加氧酶或者雙加氧酶打斷，PAHs被羥基化后，溶解性增強，才能夠與微生物群落產生酶反應，連續的酶反應產生能夠作為微生物能量的中間代謝產物。因為PAHs低溶解度限制其降解效率，所以PAHs的羥基化過程是控制其降解速率的主要因素[22]。提供適當的碳源能夠促進微生物生長，加快高分子量PAHs的生物降解，但是有的碳源可能產生酶的抑制和二次生長等負面影響。Ciccillo等[40]發現，許多微生物適應低營養條件，植物根部提供的過量碳源能夠抑制降解過程。Chen等[41]發現，水楊酸可以作為PAHs降解酶系統的誘導物，增加水楊酸用量可以刺激高分子量PAHs的降解。Jouanneau等[5]用蘆葦與芘降解菌Mycobacteriumsp. 6PY1聯合降解沉積物中的芘，發現接種菌株6PY1的環境中的植物體內富集的芘比沒有接種菌株時少，表明微生物的降解作用明顯降低了植物對PAHs的生物可利用性。

2.3 水生植物與根內微生物相互作用的影響

與植物相關的微生物不僅僅局限于它們的根際，部分微生物甚至可以延伸到植物內部。根內微生物(即內生菌)能夠生活在不同植物組織中(根、莖、葉)，近幾年，已成功應用于部分有機污染物的降解[7，42]。但對挺水/沉水植物內生菌的研究報道非常有限。

在環境中普遍存在植物與內生菌的共生關系，植物和內生菌依賴于它們之間緊密的利益關系。植物能夠為內生菌提供營養和住處，以使它們遠離來自土著微生物的競爭[43]，植物細胞間的空隙包含高濃度的營養物、糖類和氨基酸等物質，它們能夠支持內生菌存活和生長。同樣，有機污染物對植物有毒，植物在污染環境中的生長依賴于各種能夠降解污染物的微生物[43-44]，內生菌能夠促進植物對營養的吸收，提高植物對污染物的忍耐性，影響植物酶的活性，內生菌還能夠分泌激素、含鐵細胞及其它有機物，促進植物在污染環境中生長[45-46]。在污染物植物修復過程中，內生菌能夠產生不同的酶，可以礦化有機物，同時降低揮發性有機污染物的植物毒性和揮發量[47]。在好氧條件下，雙加氧酶是PAHs降解的關鍵酶。微生物通過細胞內的雙加氧酶使污染物可溶，允許污染物被排泄[48]。目前，內生菌定殖方法包括給消毒的植物種子注射內生菌懸浮液、將內生菌懸浮液轉移至宿主植物的根際、將懸浮液注射到植物葉子或者沉積物中[49]。這些被注射進入植物的內生菌，增加了具有編碼污染物降解酶基因的表達，減少了植物組織中污染物的植物毒性和污染物含量，促進植物對污染物的降解，減少污染物蒸散進入空氣[50]。部分能夠降解碳氫化合物的內生菌也具有固氮作用，它們能夠讓宿主植物利用大氣中的氮。污染土壤中氮的生物可利用性是植物修復的主要限制因素之一，同時具有污染物降解能力和固氮能力的內生菌能夠應用于污染環境植物修復，且可以減少肥料的投加[51]。

Zhang等[18]從藨草中分離的Pseudomonassp.J4AJ 不僅促進了植物的生長而且經過60 d的協同降解去除了約54%的柴油。Ho等[8]從蘆葦和蕹菜根中分離出的AchromobacterxylosoxidansF3B內生菌有助于植物修復酚類有機污染物。Oliveira等[21]研究了鹽沼不同污染程度和2種植物(Halimioneportulacoides和Sarcocorniaperennis)對內生菌系統發育和功能多樣性的影響，結果表明，沉積物的pH值、log(∑16PAHs)和有機物等綜合參數對微生物群落的組成影響較大，不同植物體內的微生物群落組成也有差異，不同物種和地點的內生菌體內編碼的使PAHs環羥基化的雙加氧酶基因的豐富度也不同，污染越嚴重的地方基因數量越多。也就是說植物的種類影響著內生菌的豐富度，環境中污染物的性質也影響著內生菌的數量和豐富度[52]。Flocco等[53]研究了南極海洋土壤微生物群落中萘雙加氧酶基因(nahAc)的豐富度，發現污染物比維管植物(Vascularplants)更加影響nahAc的選擇。然而，影響也是相互依賴的，沉積物類別、顆粒大小、有機物容量也影響植物生長，間接影響微生物植入和活動。除此之外，內生菌數量還依賴于植物基因型、植物的不同生長階段以及周圍環境條件。在植物生長的初始階段，內生菌的數量很少，這表明微生物必須先建立在植物環境的基礎上，然后才取決于環境中的污染物。大部分內生菌可以從植物的根與嫩芽中分離，與嫩芽和葉比起來，內生菌更多地在植物根部被發現[54]?？梢?，植物通過功能內生菌補充必要的污染物降解基因，以維持植物的正常生長和降解毒性有機污染物等。

2.4 其它影響因素

雖然通過植物與微生物相互作用降解PAHs是一種廉價、環境友好的可持續方法，但是環境因素以及每個系統的特征都影響著該方法的運用[55-56]。植物修復的高效率主要取決于根生長的深度，僅僅具有大量根系統的植物才能夠被應用，更重要的是沉積物物理化學性質、季節溫度的波動等環境因素同樣影響著植物修復效率[57]。微生物應用于植物修復主要考慮兩方面，一方面微生物必須在植物根際或者內部，另一方面污染物降解基因能夠被表達。而沉積物的物理化學性質、植物類型、污染物濃度等生物和非生物因素都影響內生菌定殖及其代謝活動[58]。沉積物中碳氫化合物不僅影響內生菌定殖，而且影響宿主植物內污染物降解基因的豐富度和表達。砂石、壤質砂土、肥沃等不同沉積物類型同樣影響微生物的定殖、代謝活動以及PAHs降解基因的表達。沉積物的含水率影響有氧呼吸時氧的利用率，養分有效性影響污染物降解效率。植物與微生物之間對營養的競爭同樣也限制著修復效率[59]。植物能夠吸收代謝污染物，但是它們的一些降解產物可能仍然有毒甚至毒性更高，這些有毒的中間產物同樣會富集在沉積物中，所以PAHs的生物降解不會總是伴隨著污染物毒性的下降。這些都決定了成功的植物修復是一個較長的過程。

3 結語

綜上所述，分離篩選具有PAHs降解能力的根際/根內微生物，并將其定殖于植物的根際或者植物體內，有助于改善PAHs污染的根際環境，從而提高植物對沉積物中PAHs的降解作用，有效降低修復型植物PAHs的污染風險。然而，目前關于如何調控水生植物根際微生物群落結構以有利于水生植物根際修復毒性有機污染物的研究比較缺乏。盡管早先研究報道微生物電化學作用下植物根際菌群形成了具有電化學活性、好氧和厭氧共存的根際微生物，這些根際微生物菌群加快了沉積物中毒性有機污染物的降解[2]，然而根際微生物相互協作的方式還有待于進一步研究。此外，功能內生菌如何定殖于水生植物體內調節植物體內酶系活性，增強水生植物對毒性有機污染物的分解代謝，進而降低水生植物污染風險的研究比較缺乏[8]。因此，深入研究根際/根內微生物在水生植物根際的群體響應及植物體內定殖特征，可以有效地調控根際/根內微生物群落結構和種群特性，進而探討水生植物與根際/根內微生物相互作用對毒性有機污染物降解的影響，為有效控制和修復PAHs污染的沉積物提供重要的理論依據。

[1] YAN Z S,JIANG H L,LI X H,et al.Accelerated removal of pyrene and benzo[a]pyrene in freshwater sediments with amendment of cyanobacteria-derived organic matter[J].Journal of Hazardous Materials,2014,272:66-74.

[2] YAN Z S,JIANG H L,CAI H Y,et al.Complex interactions between the macrophyteAcoruscalamusand microbial fuel cells during pyrene and benzo[a]pyrene degradation in sediments[J].Scientific Reports,2015,5:10709.

[3] 王濤,藍慧,田云,等.多環芳烴的微生物降解機制研究進展[J].化學與生物工程,2016,33(2):1672-5425.

[4] KHAN S,AFZAL M,IQBAL S,et al.Plant-bacteria partnerships for the remediation of hydrocarbon contaminated soils[J].Chemosphere,2013,90(4):1317-1332.

[5] JOUANNEAU Y,WILLISON J C,MEYER C,et al.Stimulation of pyrene mineralization in freshwater sediments by bacterial and plant bioaugmentation[J].Environmental Science & Technology,2005,39(15):5729-5735.

[6] TOYAMA T,FURUKAWA T,MAEDA N,et al.Accelerated bi-odegradation of pyrene and benzo[a]pyrene in thePhragmitesaustralisrhizosphere by bacteria-root exudate interactions[J].Water Research,2011,45(4):1629-1638.

[7] SUN K,LIU J,GAO Y,et al.Isolation,plant colonization potential,and phenanthrene degradation performance of the endophytic bacteriumPseudomonassp.Ph6-gfp[J].Scientific Reports,2014,4:5462.

[8] HO Y N,MATHEW D C,HSIAO S C,et al.Selection and application of endophytic bacteriumAchromobacterxylosoxidansstrain F3B for improving phytoremediation of phenolic pollutants[J].Journal of Hazardous Materials,2012,219-220:43-49.

[9] ZHU X Z,NI X,LIU J,et al.Application of endophytic bacteria to reduce persistent organic pollutants contamination in plants[J].Clean-Soil Air Water,2014,42(3):306-310.

[10] HONG Y W,LIAO D,CHEN J S,et al.A comprehensive study of the impact of polycyclic aromatic hydrocarbons(PAHs) contamination on salt marsh plantsSpartinaalterniflora:implication for plant-microbe interactions in phytoremediation[J].Environmental Science and Pollution Research,2015,22(9):7071-7081.

[11] WHITE J C,MATTINA M I,LEE W Y,et al.Role of root exudates in the phytoremediation of persistent organic pollutants[J].Abstracts of Papers of The American Chemical Society,2002,224:U620.

[12] PENG A P,LIU J,LING W T,et al.Diversity and distribution of 16S rRNA and phenol monooxygenase genes in the rhizosphere and endophytic bacteria isolated from PAH-contaminated sites[J].Scientific Reports,2015,5：12173.

[13] TOYAMA T,MURASHITA M,KOBAYASHI K,et al.Acceleration of nonylphenol and 4-tert-octylphenol degradation in sediment byPhragmitesaustralisand associated rhizosphere bacteria[J].Environmental Science & Technology,2011,45(15):6524-6530.

[14] TOYAMA T,SEI K,YU N,et al.Enrichment of bacteria possessing catechol dioxygenase genes in the rhizosphere ofSpirodelapolyrrhiza:a mechanism of accelerated biodegradation of phenol[J].Water Research,2009,43(15):3765-3776.

[15] TOYAMA T,YU N,KUMADA H,et al.Accelerated aromatic compounds degradation in aquatic environment by use of interaction betweenSpirodelapolyrrhizaand bacteria in its rhizosphere[J].Journal of Bioscience and Bioengineering,2006,101(4):346-353.

[16] MARTINS M,FERREIRA A M,VALE C.The influence ofSarcocorniafruticosaon retention of PAHs in salt marsh sediments(Sado estuary,Portugal)[J].Chemosphere,2008,71(8):1599-1606.

[17] MUCHA A P,ALMEIDA C M R,MAGALHAES C M,et al.Salt marsh plant-microorganism interaction in the presence of mixed contamination[J].International Biodeterioration and Biodegradation,2011,65(2):326-333.

[18] ZHANG X Y,CHEN L S,LIU X Y,et al.Synergic degradation of diesel byScirpustriqueterand its endophytic bacteria[J].Environmental Science and Pollution Research,2014,21(13):8198-8205.

[19] CHEN W M,TANG Y Q,MORI K,et al.Distribution of culturable endophytic bacteria in aquatic plants and their potential for bioremediation in polluted waters[J].Aquatic Biology,2012,15(2):99-110.

[20] SHEHZADI M,AFZAL M,KHAN M U,et al.Enhanced degradation of textile effluent in constructed wetland system usingTyphadomingensisand textile effluent-degrading endophytic bacteria[J].Water Research,2014,58:152-159.

[21] OLIVEIRA V,GOMES N C,ALMEIDA A,et al.Hydrocarbon contamination and plant species determine the phylogenetic and functional diversity of endophytic degrading bacteria[J].Molecular Ecology,2014,23(6):1392-1404.

[22] JUHASZ A L,NAIDU R.Bioremediation of high molecular we-ight polycyclic aromatic hydrocarbons:a review of the microbial degradation of benzo[a]pyrene[J].International Biodeterioration and Biodegradation,2000,45(1/2):57-88.

[23] YAN Z S,GUO H Y,SONG T S,et al.Tolerance and remedial function of rooted submersed macrophyteVallisneriaspiralisto phenanthrene in freshwater sediments[J].Ecological Engineering,2011,37(2):123-127.

[24] HUESEMANN M H,HAUSMANN T S,FORTMAN T J,et al.In situ phytoremediation of PAH- and PCB-contaminated marine sediments with eelgrass(Zosteramarina)[J].Ecological Engineering,2009,35(10):1395-1404.

[25] 張亞朋,章婷曦,王國祥.苦草對沉積物微生物群落結構的影響[J].湖泊科學,2015,27(3):445-450.

[26] CEBRON A,LOUVEL B,FAURE P,et al.Root exudates modify bacterial diversity of phenanthrene degraders in PAH-polluted soil but not phenanthrene degradation rates[J].Environmental Microbiology,2011,13(3):722-736.

[27] SUN T R,CANG L,WANG Q Y,et al.Roles of abiotic losses,microbes,plant roots,and root exudates on phytoremediation of PAHs in a barren soil[J].Journal of Hazardous Materials,2010,176(1/2/3):919-925.

[28] HARTMANN A,SCHMID M,VAN T D,et al.Plant-driven selection of microbes[J].Plant Soil,2009,321(1/2):235-257.

[29] ZHAO D Y,LIU P,FANG C,et al.Submerged macrophytes mo-dify bacterial community composition in sediments in a large,shallow,freshwater lake[J].Canadian Journal of Microbiology,2013,59(4):237-244.

[30] KIDD P S,PRIETO F A,MONTERROSO C,et al.Rhizosphere microbial community and hexachlorocyclohexane degradative potential in contrasting plant species[J].Plant Soil,2008,302(1/2):233-247.

[31] BAIS H P,WEIR T L,PERRY L G,et al.The role of root exudates in rhizosphere interations with plants and other organisms[J].Annual Review of Plant Biology,2006,57:233-266.

[32] BERTIN C,YANG X H,WESTON L A.The role of root exudates and allelochemicals in the rhizosphere[J].Plant Soil,2003,256(1):67-83.

[33] MCGUINNESS M,DOWLING D.Plant-associated bacterial degradation of toxic organic compounds in soil[J].International Journal of Environmental Research and Public Health,2009,6(8):2226-2247.

[34] GILLER K E,WITTER E,MCGRATH S P.Toxicity of heavy metals to microorganisms and microbial processes in agricultural soils:a review[J].Soil Biology and Biochemistry,1998,30(10/11):1389-1414.

[35] AFZAL M,YOUSAF S,REICHENAUER T G,et al.The inoculation method affects colonization and performance of bacterial inoculant strains in the phytoremediation of soil contaminated with diesel oil[J].International Journal of Phytoremediation,2012,14(1):35-47.

[36] WANG J G,BAKKEN L R.Competition for nitrogen during mi-neralization of plant residues in soil:microbial response to C and N availability[J].Soil Biology & Biochemistry,1997,29(2):163-170.

[37] MALISZEWAKA-KORDYBACH B,SMRECZAK B.Habitat fu-nction of agricultural soils as affected by heavy metals and polycyclic aromatic hydrocarbons contamination[J].Environment International,2003,28(8):719-728.

[38] ORTEGA-CALVO J J,MARCHENKO A I,VOROBYOV A V,et al.Chemotaxis in polycyclic aromatic hydrocarbon-degrading bacteria isolated from coal-tar- and oil-polluted rhizospheres[J].FEMS Microbiology Ecology,2003,44(3):373-381.

[39] RENTZ J A,ALVAREZ P J,SCHNOOR J L.Repression ofPs-eudomonasputidaphenanthrene-degrading activity by plant root extracts and exudates[J].Environmental Microbiology,2004,6(6):574-583.

[40] CICCILLO F,FIORE A,BEVIVINO A,et al.Effects of two different application methods ofBurkholderiaambifariaMCI 7 on plant growth and rhizospheric bacterial diversity[J].Environmental Microbiology,2002,4(4):238-245.

[41] CHEN S H,AITKEN M D.Salicylate stimulates the degradation of high molecular weight polycyclic aromatic hydrocarbons byPseudomonassaccharophilaP15[J].Environmental Science & Technology,1999,33(3):435-439.

[42] LODEWYCKX C,VANGRONSVELD J,PORTEOUS F,et al.Endophytic bacteria and their potential applications[J].Critical Reviews in Plant Sciences,2002,21(6):583-606.

[43] LI J H,WANG E T,CHEN W F,et al.Genetic diversity and potential for promotion of plant growth detected in nodule endophytic bacteria of soybean grown in Heilongjiang province of China[J].Soil Biology & Biochemistry,2008,40(1):238-246.

[44] SOLEIMANI M,AFYUNI M,HAJABBASI M A,et al.Phytoremediation of an aged petroleum contaminated soil using endophyte infected and non-infected grasses[J].Chemosphere,2010,81(9):1084-1090.

[45] PENG A P,LIU J,GAO Y Z,et al.Distribution of endophytic bacteria inAlopecurusaequalissobol andOxaliscorniculataL.from soils contaminated by polycyclic aromatic hydrocarbons[J].PLoS One,2013,8(12):e83054.

[46] SUTO M,TAKEBAYASHI M,SAITO K,et al.Endophytes as producers of xylanase[J].Journal of Bioscience and Bioengineering,2002,93(1):88-90.

[47] GUO C L,DANG Z,WONG Y S,et al.Biodegradation ability and dioxgenase genes of PAH-degradingSphingomonasandMycobacteriumstrains isolated from mangrove sediments[J].International Biodeterioration and Biodegradation,2010,64(6):419-426.

[48] ADEBUSOYE S A,PICARDAL F W,ILORI M O,et al.Aerobic degradation of di- and trichlorobenzenes by two bacteria isolated from polluted tropical soils[J].Chemosphere,2007,66(10):1939-1946.

[49] PUENTE M E,LI C Y,BASHAN Y.Endophytic bacteria in cacti seeds can improve the development of cactus seedlings[J].Environmental and Experimental Botany,2009,66(3):402-408.

[50] YOUSAF S,AFZAL M,REICHENAUER T G,et al.Hydrocarbon degradation,plant colonization and gene expression of alkane degradation genes by endophyticEnterobacterludwigiistrains[J].Environmental Pollution,2011,159(10):2675-2683.

[51] ALI N,SORKHOH N,SALAMAH S,et al.The potential of epiphytic hydrocarbon-utilizing bacteria on legume leaves for attenuation of atmospheric hydrocarbon pollutants[J].Journal of Environmental Management,2012,93(1):113-120.

[52] PHILLIPS L A,GERMIDA J J,FARRELL R E,et al.Hydrocarbon degradation potential and activity of endophytic bacteria associated with prairie plants[J].Soil Biology & Biochemistry,2008,40(12):3054-3064.

[53] FLOCCO C G,GOMES N C,MAC C W,et al.Occurrence and diversity of naphthalene dioxygenase genes in soil microbial communities from the Maritime Antarctic[J].Environmental Microbiology,2009,11(3):700-714.

[54] BARAC T,WEYENS N,OEYEN L,et al.Field note:hydraulic containment of a BTEX plume using poplar trees[J].International Journal of Phytoremediation,2009,11(5):416-424.

[55] BAUTISTA L F,MORALES G,SANZ R.Biodegradation of polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs) by laccase fromTrametesversicolorcovalently immobilized on amino-functionalized SBA-15[J].Chemosphere,2015,136:273-280.

[56] LU M,ZENG D C,LIAO Y,et al.Distribution and characterization of organochlorine pesticides and polycyclic aromatic hydrocarbons in surface sediment from Poyang Lake,China[J].Science of The Total Environment,2012,433:491-497.

[57] SEGURA A,RODRIGUEZ-CONDE S,RAMOS C,et al.Bacterial responses and interactions with plants during rhizoremediation[J].Microbial Biotechnology,2009,2(4):452-464.

[58] KHAN S,AFZAL M,IQBAL S,et al.Inoculum pretreatment affects bacterial survival,activity and catabolic gene expression during phytoremediation of diesel contaminated soil[J].Chemosphere,2013,91(5):663-668.

[59] AFZAL M,YOUSAF S,REICHENZUER T G,et al.Soil type affects plant colonization,activity and catabolic gene expression of inoculated bacterial strains during phytoremediation of diesel[J].Journal of Hazardous Materials,2011,186(2/3):1568-1575.

Effects of Interactions between Aquatic Plants and Rhizosphere/Endophytic Microorganism on Degradation of Polycyclic Aromatic Hydrocarbons in Sediments

YANG Ming-zhong1,2,YAN Zai-sheng2,WU Hui-fang1,JIANG He-long2,ZHANG Yu1,2,ZHANG Hai-chen1,2

(1.JiangsuKeyLaboratoryofIndustrialWater-Conservation&EmissionReduction,CollegeofEnvironment,NanjingUniversityofTechnology,Nanjing211816,China;2.StateKeyLaboratoryofLakeScienceandEnvironment,NanjingInstituteofGeographyandLimnology,ChineseAcademyofSciences,Nanjing210008,China)

Polycyclic aromatic hydrocarbons(PAHs) are ubiquitous organic pollutants in the water environment which have genotoxicity,aromatic receptor and endocrine disrupting effects.Recently,the concentration of PAHs in sediments of shallow lakes has shown an increasing trend,which poses ecological and healthy risk to the water environment.Control and remediation of PAHs depend mainly on the presence of rhizosphere effect of aquatic plants and colonization of functional endophytes.The types and distribution characteristics of rhizosphere/endophytic microorganism in aquatic plants with being capable of degradation of PAHs are introduced.The effects of interactions between aquatic plants and rhizosphere/endophytic microorganism on degradation of PAHs in sediments are discussed in details.These findings provide an important theoretical basis for the effective control and remediation of sediments contaminated by PAHs.

aquatic plants;rhizosphere microorganism;endophytic microorganism;sediment;polycyclic aromatic hydrocarbons(PAHs);degradation

國家自然科學基金資助項目(41371456，51379199)，江蘇省高校自然科學研究重大項目(12KJA610001)，國家科技重大專項資助項目(2012ZX07101-010)，住建部科學技術計劃項目(2014-K7-010)，污染控制與資源化研究國家重點實驗室開放課題(PCRRF13018)

2016-07-07

楊明忠(1992-)，男，江蘇淮安人，碩士研究生，研究方向：湖泊有機污染控制與修復，E-mail:18305197326@163.com；通訊作者：晏再生，副研究員，E-mail:zshyan@niglas.ac.cn；吳慧芳，教授，E-mail:whfkhl@sina.com。

10.3969/j.issn.1672-5425.2016.12.002

楊明忠，晏再生，吳慧芳，等.水生植物與根際/根內微生物相互作用對沉積物中多環芳烴降解的影響[J].化學與生物工程，2016，33(12)：6-13.

X 172

A

1672-5425(2016)12-0006-08