原發性甲狀腺淋巴瘤的診斷及臨床分析

謝 勇，劉雯靜，劉躍武，王文澤，王夢一，劉洪沨，李小毅，高維生

中國醫學科學院 北京協和醫學院 北京協和醫院 1基本外科 2病理科，北京 100730

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·論 著·

原發性甲狀腺淋巴瘤的診斷及臨床分析

謝 勇1，劉雯靜1，劉躍武1，王文澤2，王夢一1，劉洪沨1，李小毅1，高維生1

中國醫學科學院 北京協和醫學院 北京協和醫院1基本外科2病理科，北京 100730

目的 總結原發性甲狀腺淋巴瘤不同亞型的診斷特征及臨床預后，提高診斷和治療的水平。方法 回顧性分析了北京協和醫院1998年1月至2014年12月收治的27例原發性甲狀腺淋巴瘤患者的臨床資料，其中病理類型不能分類的B細胞淋巴瘤5例，黏膜相關性淋巴瘤(MALT) 9例，彌漫大B細胞淋巴瘤(DLBCL) 12例，T細胞淋巴瘤1例。結果 27例患者中，21例(77.8%)為無痛性頸部腫大。7例行術前穿刺病理檢查的患者中，2例(28.6%)回報可疑淋巴瘤；其中，3例DLBCL的淋巴瘤陽性回報率為66.7%，3例MALT為0，1例不能分類的B細胞淋巴瘤為0。25例行術中冰凍檢查的患者中，16例(64.0%)回報為淋巴瘤或不除外淋巴瘤，其中不能分類的B細胞淋巴瘤陽性率66.7%，MALT陽性率77.8%，DLBCL陽性率58.3%，T細胞淋巴瘤陽性率為0。所有患者總體生存期估值為(89.3±12.4)個月，總體5年生存率為61.6%。合并淋巴瘤相關癥狀患者的生存期估值為31.6個月，明顯短于無相關癥狀的97.9個月(P=0.032)，年齡、性別、腫瘤直徑、腫瘤分期、國際預后指數、氣管狹窄、乳酸脫氫酶水平、手術腫瘤殘留、病理分型等因素對生存期估值的影響無統計學意義(P均>0.05)。結論 DLBCL穿刺病理陽性率最高，MALT冰凍病理陽性率最高，術中冰凍病理的惡性診斷率高于術前穿刺病理。合并淋巴瘤相關癥狀可能為預后的不良因素。

甲狀腺淋巴瘤；病理；術前診斷；預后

ActaAcadMedSin，2017,39(3)：377-382

原發性甲狀腺淋巴瘤是較為罕見的甲狀腺惡性腫瘤，約占所有甲狀腺惡性腫瘤的5%，在結外非霍奇金淋巴瘤比例小于3%[1]。根據病理可分為不能分類的B細胞淋巴瘤、黏膜相關性淋巴瘤(mucosa associated lymphoid tissue lymphoma，MALT)、彌漫大B細胞淋巴瘤(diffuse large B cell lymphoma，DLBCL)及T細胞淋巴瘤。以往研究對其各亞型的診斷特征及臨床預后報道較少，本研究總結了原發性甲狀腺淋巴瘤不同亞型的診斷特征及臨床預后，以期為今后的臨床診斷和治療提供幫助。

資料和方法

資料來源 1998年1月至2014年12月在北京協和醫院收治的甲狀腺淋巴瘤患者，入選標準：(1)年齡大于14歲；(2)病理診斷為甲狀腺非霍奇金淋巴瘤；(3)病變以甲狀腺為主要或唯一累及部位。共入選有完整隨訪資料的甲狀腺淋巴瘤患者27例，其中，男12例，女15例，男女比例為1∶1.25；中位發病年齡57歲(16～81歲)，大于60歲患者15例(55.6%)。23例(85.2%)患者合并橋本氏甲狀腺炎。7例患者術前接受了超聲引導下活檢穿刺病理檢查。6例患者行甲狀腺活檢術，2例行甲狀腺峽部切除術，11例行單側甲狀腺切除術，7例行雙側甲狀腺切除術，1例行雙側甲狀腺切除及氣管造瘺術。24例患者術后根據病理結果常規采取化療；3例未接受化療，其中2例因為高齡且全身情況不耐受，1例因為患者不接受化療。3例病理為DLBCL的患者接受了化療及放射治療。術后隨訪生存分析的觀察起點為接受手術的日期，觀察終點為最后一次隨訪記錄或患者死亡。平均隨診時間(36.4±26.9)個月(1～126個月)，其中除死亡病例外，有4例患者隨訪時間少于2年。

方法 收集以下資料：(1)病史及體格檢查；(2)血生化指標、腦脊液穿刺、骨髓穿刺、超聲檢查、消化道造影、全身CT檢查、骨核素顯像和PET-CT等輔助檢查?；仡櫺苑治鏊谢颊叩囊话阈畔?、臨床表現、診斷方法、臨床分期、病理特點、治療方式、復發和預后等資料，淋巴瘤的預后及疾病分期分別采用國際預后指數(international prognostic index，IPI)及Ann Arbor病理分期。

統計學處理 采用SPSS 19.0統計軟件，單因素分析采用χ2檢驗、Fisher確切概率法或t檢驗，生存分析采用Kaplan-Meier法，P<0.05為差異有統計學意義。

結 果

臨床癥狀 27例患者中，21例(77.8%)表現為無痛性頸部腫大，其中14例(51.9%)有半年內頸部腫物迅速增大的特征；8例(29.6%)表現為由于腫大繼發壓迫造成的憋氣；4例(14.8%)存在聲音嘶??；3例(11.1%)有吞咽困難。少數患者合并淋巴瘤相關癥狀，包括：局部疼痛2例(7.4%)，體重下降2例(7.4%)，發熱1例(3.7%)，乏力1例(3.7%)，11例(40.7%)患者的血乳酸脫氫酶高于正常。

手術中腫瘤切除情況 27例患者中，術中完全切除腫瘤12例，手術中腫瘤有殘留15例。在殘留的部位上，除8例活檢及峽部切除減壓手術外，2例為對側病變未切除，3例為氣管有腫瘤殘留，2例為胸骨及鎖骨下方殘留腫瘤。

病理結果及分期 7例患者術前行穿刺病理檢查，2例(28.6%)回報可疑淋巴瘤；其中，3例DLBCL患者的穿刺病理結果分別為可疑淋巴瘤2例，淋巴組織增生、輕度異型性1例；3例MALT患者的穿刺病理結果分別為淋巴細胞1例，壞死淋巴組織1例，少數壞死的瘤組織及淋巴組織1例；1例不能分類的B細胞淋巴瘤患者的穿刺病理結果為惡性腫瘤。DLBCL患者穿刺病理回報為可疑惡性腫瘤的占66.7%，其中可疑淋巴瘤占66.7%。MALT患者的穿刺病理回報為可疑惡性腫瘤的占33.3%，其中可疑淋巴瘤占0。不能分類的B細胞淋巴瘤患者的穿刺病理回報為可疑惡性腫瘤的占100%，其中可疑淋巴瘤占0。

25例患者行術中冰凍檢查，其中，12例DLBCL患者的冰凍病理結果分別為淋巴瘤5例，不除外淋巴瘤2例，惡性腫瘤2例，淋巴組織增生1例，未分化癌1例，甲狀腺癌、可能為低分化癌1例；9例MALT患者的冰凍病理結果分別為淋巴瘤5例，不除外MALT 2例，壞死組織1例，淋巴聚集1例；3例不能分類的B細胞淋巴瘤患者的的冰凍病理結果分別為淋巴瘤2例，分化極差的癌1例；T細胞淋巴瘤患者的的冰凍病理結果為淋巴樣細胞、未見甲狀腺。DLBCL患者冰凍病理回報為可疑惡性腫瘤患者共11例(91.7%)，其中可疑淋巴瘤7例(58.3%)。MALT患者冰凍病理回報為可疑惡性腫瘤患者7例(77.8%)，均為可疑淋巴瘤。3例(100%)不能分類B細胞淋巴瘤患者冰凍病理回報均為可疑惡性腫瘤，其中2例(66.7%)為可疑淋巴瘤。

術后石蠟病理結果顯示，27例患者中，5例為不能分類的B細胞淋巴瘤，9例為MALT，12例為DLBCL，1例為T細胞淋巴瘤；臨床分期Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ期的患者分別有7、10、0、10例，Ⅰ、Ⅱ期共占63.0%；IPI為0、1、2、3、4、5的患者分別為3、12、4、1、6、1例。

隨診情況 隨診過程中有7例患者死亡，其中，男4例，女3例；6例為術后24個月內原發疾病相關死亡，1例為術后60個月原發疾病復發死亡，中位生存時間11個月(0.5～60個月)。20例未死亡患者中有2例復發，均為女性，復發時間分別為5和17個月，復發部位分別為縱膈和膈頂。所有患者的總體生存期估值為(89.3±12.4)個月，總體5年生存率為61.6%(圖1)。

單因素總體生存分析 對年齡、性別、腫瘤直徑、腫瘤分期、IPI、氣管狹窄、LDH、手術腫瘤殘留、病理分型和淋巴瘤相關癥狀等因素的總體生存分析結果顯示，存在淋巴瘤相關癥狀患者的生存期估值為31.6個月，明顯短于無淋巴瘤相關癥狀的97.9個月(P=0.032)；其他因素對生存期估值的影響無統計學意義(表1)。

各亞型特點 不能分類的B細胞淋巴瘤、MALT和DLBCL患者的平均發病年齡分別為(59.6±7.51)、(63.2±4.68)和(61.1±3.64)歲，差異無統計學意義(P=0.887)；T細胞淋巴瘤患者發病年齡為16歲，遠遠低于前3個亞型，由于僅有1例，暫時無法進行統計學比較。DLBCL患者較MALT患者有更多的相關淋巴瘤癥狀(33.3%比11.1%，P=0.338)，更短的生存時間(36.3個月比48.9月，P=0.327)和更高的病死率(33.3% 比 0，P=0.104)，MALT患者無腫瘤相關死亡，然而由于病例數較少，尚無統計學意義。

討 論

研究顯示，原發性甲狀腺淋巴瘤以女性為多發[2]，本研究也有類似結果，男女比例為1∶1.25。發病年齡多為50～70歲[3]，本研究中發病年齡為16～81歲，中位發病年齡為57歲，其中55.6%患者大于60歲，與之相似。

本組資料顯示，有84.6%的患者合并橋本氏甲狀腺炎，提示兩種疾病之間存在較高的相關性，與Chai等[4]的研究結果一致。對于兩者的關系，Ahmed等[5]認為橋本氏甲狀腺炎患者有更高的風險患甲狀腺淋巴瘤，橋本氏甲狀腺炎患者比正常人群的甲狀腺淋巴瘤風險增加60～80倍。也有臨床橋本甲狀腺炎患者在隨診過程中發現甲狀腺淋巴瘤的報道[6]。病理學也有證據支持從橋本氏甲狀腺腺炎到MALT到DLBCL的一系列漸進的變化過程[7]。

圖 1 總體生存曲線

Fig 1 Overall survival curve

表 1 單因素總體生存分析

IPI：國際預后指數；MALT：黏膜相關性淋巴瘤；DLBCL：彌漫大B細胞淋巴瘤；LDH：血清乳酸脫氫酶

IPI：international prognostic index；MALT：mucosa-associated lymphoid tissue lymphoma；DLBCL：diffuse large B cell lymphoma；LDH：serum lactate dehydrogenase

臨床表現最常見為進行性增大的頸部腫物，部分伴有短時間內迅速變大的特點[3]。本組27例患者中，21例存在無痛性頸部腫大，占77.8%。少數伴有如呼吸困難、吞咽困難、聲音嘶啞等壓迫癥狀，也有表現為疼痛、發熱及體重下降等淋巴瘤相關癥狀。

甲狀腺淋巴瘤常需要和甲狀腺炎、甲狀腺良性腫瘤和未分化癌相鑒別。由于甲狀腺淋巴瘤在臨床癥狀、查體及超聲等輔助檢查方面尚無特異性指標，所以術前確診困難。筆者的經驗是對年齡偏大患者，既往合并慢性淋巴細胞性甲狀腺炎，短期內甲狀腺結節迅速增大，出現喉返神經麻痹、氣管受壓、發熱及體重下降等癥狀，應高度警惕甲狀腺淋巴瘤，需要考慮行進一步病理學檢查明確診斷。

細針穿刺活檢具有微創、快速、準確的特點，已經成為甲狀腺結節診斷的常規項目。然而對于甲狀腺淋巴瘤，這項診斷方法的作用卻有限。本組有7例患者行術前穿刺病理檢查，病理結果回報為可疑惡性腫瘤共4例，占57.1%，其中可疑淋巴瘤2例，占28.6%。分析原因為穿刺活檢細胞量小，對橋本氏甲狀腺炎、甲狀腺淋巴瘤的病理學區分困難。文獻報道其診斷甲狀腺淋巴瘤的準確率僅有60%[8]。也有報道采用檢測B細胞免疫球蛋白重鏈的診斷方法增加準確率[9]，目前尚未得到廣泛應用。所以細胞學檢查多用于初始檢查，繼而應用粗針活檢或手術活檢明確診斷[10]。然而粗針活檢的缺點在于難以對整個腫瘤進行取材，尤其對于合并MALT及彌漫大B細胞的腫瘤。所以手術取材活檢在短時間能仍然難以取代[11]。

本組共有25例患者行術中冰凍檢查，21例(84.0%)為惡性腫瘤，16例(64.0%)為淋巴瘤或不除外淋巴瘤，其診斷準確率遠遠高于細針穿刺活檢。少數患者冰凍活檢與石蠟病理仍存在不相符合，是由于在病理診斷上，部分不典型的甲狀腺淋巴瘤很難與未分化癌、橋本氏甲狀腺炎相鑒別。甲狀腺高級別淋巴瘤與未分化癌形態相似，常需要通過免疫組織化學檢查細胞角蛋白和白細胞共同抗原等加以區別。更加困難的是在合并橋本氏甲狀腺炎的標本中區分MALT和濾泡性淋巴瘤，需要進行免疫組織化學檢查及免疫球蛋白M重鏈染色區分MALT和漿細胞性腫瘤。在橋本氏甲狀腺炎及淋巴瘤中均能發現特征性的漿細胞分化、濾泡克隆化和淋巴上皮病變，而免疫組織化學檢查中存在中心細胞樣細胞及免疫球蛋白PCR克隆帶可以幫助MALT的診斷[12]。

本組有1例甲狀腺T淋巴瘤男性患者，病情進展快速，雖然進行了手術及化療，生存期僅0.5個月。大多數甲狀腺淋巴瘤是B細胞來源，多數為彌漫性大細胞型；其次是MALT淋巴瘤；T細胞淋巴瘤極為罕見，只有少數文獻報道，且大多數T細胞淋巴瘤的報道在亞洲。在已有的資料中，T細胞淋巴瘤比B細胞淋巴瘤的預后更差[13]。

本組患者的總體生存期估值為(89.3±12.4)個月，總體5年生存率為61.6%，與既往研究相似。根據一項32年1408例的病例研究，甲狀腺淋巴瘤的總體預后5年存活率為66%，中位生存期為9.3年。具體到各病理亞型，MALT的5年生存率為96%，DLBCL為75%，濾泡型為87%，小淋巴細胞淋巴瘤為86%[14]。

本組單因素總體生存分析結果顯示，發現存在淋巴瘤相關癥狀患者的生存期估值為31.6個月，明顯短于無淋巴瘤相關癥狀的97.9個月，淋巴瘤相關癥狀是影響預后的重要因素。甲狀腺淋巴瘤的預后因素各家報道不一，Chai等[4]研究發現性別、腫瘤直徑、IPI指數、氣管狹窄等因素與預后關系不大，和本研究結果相符。有研究則顯示MALT的病理亞型是有利于預后的因素[15]。本研究也發現類似現象，與MALT相比，DLBCL有更多的相關淋巴瘤癥狀，更短的生存時間和更高的病死率，然而由于病例數較少，尚無統計學意義。也有報道認為病理亞型對預后的影響沒有統計學差異，但臨床分期為Ⅲ期和Ⅳ期的患者預后更差[14]。

本研究未觀察到臨床為Ⅳ期對預后有不良影響。DiBiase等[16]研究發現，對于腫瘤分期Ⅰ、Ⅱ期的患者，年齡是預后的不良因素，大于60歲的患者預后更差。本組包括了臨床Ⅰ、Ⅱ、Ⅳ期的患者，大于60歲患者的預期生存時間為51.3個月，雖然比小于60歲的患者短，但差異并無統計學意義。

由于甲狀腺淋巴瘤發病率低，目前治療的資料多來源于小樣本回顧性研究，缺少大的前瞻性研究，其最佳治療方案仍存在爭議[2]。目前甲狀腺原發性淋巴瘤的分期多參照Ann Arbor 淋巴瘤分期，根據腫瘤的亞型、分期以及患者的全身情況，按照淋巴瘤的治療原則進行選擇。DLBCL臨床侵襲性強，一般采用單克隆抗體利妥昔單抗的結合如CHOP方案化療(環磷酰胺+阿霉素+長春新堿+強的松)，以及放射治療[17]。相反，MALT淋巴瘤多數為惰性淋巴瘤，如腫瘤病變比較局限，可根據情況采用單一模式治療，也可采用手術切除的方法。也有報道提出單一放療對MALT亦有較理想的療效[18]。

外科手術在甲狀腺淋巴瘤治療中的作用仍然存在爭議。目前尚未有大規模的臨床證據支持其能夠改善生存率。本研究也未發現手術中腫瘤殘留影響生存期的證據。一項在梅奧診所的對62例IE或IIE期病例研究發現，甲狀腺切除手術結合外照射放療在生存率上并不優于手術活檢和放射治療(88%比85%)[19]。也有觀點認為局限于甲狀腺內的MALT淋巴瘤僅需要手術切除的單一治療即可[20]。然而通常情況下，這類患者術前診斷并不明確。所以目前外科手術主要用于診斷需要及解除氣道梗阻[21]。

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Diagnosis and Clinical Analysis of Primary Thyroid Lymphoma

XIE Yong1，LIU Wenjing1，LIU Yuewu1，WANG Wenze2，WANG Mengyi1，LIU Hongfeng1，LI Xiaoyi1，GAO Weisheng1

1Department of General Surgery，2Department of Pathology，PUMC Hospital，CAMS and PUMC，Beijing 100730，ChinaCorresponding author：LIU Yuewu Tel：010- 69152611，E-mail：liuyuewu615@vip.sina.com

Objective To summarize our experiences in the diagnosis and prognosis of different subtypes of primary thyroid lymphoma (PTL). Methods The clinical data of 27 PTL patients who were treated in our hospital from January 1998 to December 2014 were retrospectively analyzed. The pathological types of these patients included B cell lymphoma unclassifiable (BCLU) (n=5)，mucosa-associated lymphiod tissue lymphoma (MALT) (n=9)，diffuse large B cell lymphoma (DLBCL) (n=12)，and T cell lymphoma (n=1). Results Of all these 27 cases，the most common clinical symptom was painless swelling of the neck (n=21，77.8%). Of 7 patients who had received preoperative fine needle biopsy，lymphoma was suspected in 2 cases (28.6%). Among these 7 cases，the positive rate of suspicious lymphoma was 66.7% in 3 DLBCL patients，0 in 3 MALT patients，and 0 in 1 BCLU paitent. Also，25 patients underwent intraoperative frozen pathological examination，which revealed lymphoma or suspicious lymphoma in 16 cases (64.0%); in these patients，the positive rate was 66.7% for BCLU，77.8% for MALT，58.3% for DLBCL，and 0 for T-cell lymphomas. The overall survival was (89.3±12.4) months，and the overall 5-year survival rate was 61.6%. The estimated survival in symptomatic group was 31.6 months，which was significantly shorter than that in asymptomatic group (97.9 months) (P=0.032). Other factors including age，sex，tumor size，tumor stage，international prognostic index，tracheal compression，lactate dehydrogenase，residual tumor，and pathological type showed no significant effect on survival(allP>0.05). Conclusions DLBCL has the highest fine needle biopsy positive rate，MALT has the highest frozen pathological positive rate，and intraoperative frozen pathology has more malignant results than the preoperative fine needle biopsy in the diagnosis. The accompanying lymphoma symptoms may be an adverse prognostic factor.

thyroid lymphoma；pathology；preoperative diagnosis；prognosis

劉躍武 電話：010- 69152611，電子郵件：liuyuewu615@vip.sina.com

R736.1

A

1000- 503X(2017)03- 0377- 06

10.3881/j.issn.1000- 503X.2017.03.013

2016- 06- 03)