玉米莖腐、鞘腐、穗腐病中不同鐮孢菌間關系研究

袁 丁，何鵬飛，吳毅歆，郭力維，袁 遠，何月秋*

(1.云南農業大學農業生物多樣性應用技術國家工程研究中心，云南 昆明 650201；2.濱州職業學院，山東 濱州 256603；3.微生物菌種篩選與應用國家地方聯合工程研究中心，云南 昆明 650217；4.云南農業大學農學與生物技術學院，云南 昆明 650201)

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玉米莖腐、鞘腐、穗腐病中不同鐮孢菌間關系研究

袁 丁1,2，何鵬飛1,3，吳毅歆3,4，郭力維1，袁 遠1，何月秋3,4*

(1.云南農業大學農業生物多樣性應用技術國家工程研究中心，云南 昆明 650201；2.濱州職業學院，山東 濱州 256603；3.微生物菌種篩選與應用國家地方聯合工程研究中心，云南 昆明 650217；4.云南農業大學農學與生物技術學院，云南 昆明 650201)

【目的】為了明確不同鐮孢菌對玉米莖腐病、鞘腐病和穗腐病的致病性?！痉椒ā坎捎猛寥澜泳?、穿刺接菌和孢子懸浮液接菌的方法?！窘Y果】證明層出鐮孢菌(Fusariumproliferatum)、輪枝鐮孢菌(F.verticillioides)可引起玉米莖腐病，禾谷鐮孢菌(F.graminearum)可引起穗腐病、鞘腐病，而尖孢鐮孢菌(F.oxysporum)則通過復合侵染引起病害?！窘Y論】將各類鐮孢菌分別接種不同生育期的玉米植株，觀察株高、病斑大小、玉米發育程度和籽粒的形成情況，研究各鐮孢菌菌株對玉米植株的影響程度，分析各菌株的致病力，最佳侵染時期及莖腐、鞘腐、穗腐之間的侵染關系，證明玉米莖腐、鞘腐、穗腐之間病原菌侵染部位沒有特異性，不同時期侵染引起的莖腐、鞘腐及穗腐發病程度不同。

玉米；鐮孢菌；致病性；關系

【研究意義】玉米莖腐、穗腐、鞘腐病一直是玉米的重要病害，其致病菌主要為鐮孢菌[1-2]。云南省地質地貌豐富、氣候復雜呈立體式結構[3]，玉米病害種類多，病情嚴重，特別是玉米生長后期，低溫陰雨天氣給病菌的傳播提供了良好的條件，蛀食性害蟲的危害也加速了病菌的傳播和影響，玉米莖腐、穗腐及鞘腐病普遍較為嚴重。通過了解鐮孢菌型玉米莖腐、鞘腐、穗腐的種類和相互之間的關系，可以很好地了解鐮孢菌侵染和影響的整個過程?！厩叭搜芯窟M展】玉米莖腐病是指在玉米莖部具有腐爛癥狀的一類典型的土傳病害，鐮孢菌可潛伏在病殘組織內外及土壤中存活越冬[4]，成為翌年主要侵染源。病菌可借風雨、灌溉水、機械和昆蟲傳播[5-6]，部分鐮孢菌病原還可以通過植物吸收水分，從植物細胞間隙向上傳播侵染[7]。穗腐病為玉米生長中后期常見的病害之一[8]，腐爛部位多集中在玉米穗部、苞葉、葉鞘及籽粒上。病菌可在玉米種子和病殘體上越冬，成為初侵染來源，通過葉鞘、穗部及傷口侵染[9]及昆蟲傳播[10]。一般年份發病率為10 %～20 %，嚴重年份發生率為30 %～40 %，感病品種發生率可高達50 %，玉米籽粒上被污染的毒素影響食品安全。鞘腐病主要危害玉米葉鞘，在玉米生長中后期危害較重。在多雨潮濕季節，發病嚴重，也可通過昆蟲的叮咬蛀食侵染葉鞘，在適宜的環境條件下，向周圍擴展，造成葉鞘和苞葉的腐爛，但多不引起葉片及莖稈部的腐爛[11]?！颈狙芯壳腥朦c】針對莖腐、鞘腐及穗腐的發病特點，在實驗中模擬病原菌的侵染過程，并在大田試驗中予以證明，觀察不同鐮孢菌的發病癥狀?！緮M解決的關鍵問題】詳細了解各病部的發病特點及傳播途徑。本研究對云南省乃至全國玉米病害，特別是玉米莖腐、鞘腐、穗腐病的研究及防控具有重要意義[12]。

1 材料與方法

1.1 供試材料

1.1.1 菌株 禾谷鐮孢菌(Fusariumgraminearum)，層出鐮孢菌(F.proliferatum)，輪枝鐮孢菌(F.verticillioides)，尖孢鐮孢菌(F.oxysporum)分離自云南省采集的玉米莖腐、穗腐及鞘腐病樣本，經單胞純化培養，并經柯赫氏法則證實有致病性。層出鐮孢菌、輪枝鐮孢菌、尖孢鐮孢菌以PDA培養基培養，禾谷鐮孢菌與尖孢鐮孢菌在PDA培養基中不產孢，采用康乃馨葉片煎汁培養基(Carnation Leaf-Piece Agar，CLA)[13]或SNA培養基(Spezieller N?hrstoffarmer Agar)[13]培養。各菌株于25 ℃恒溫下，12 h光照和黑暗循環培養5～15 d(不同菌株產孢時間不同)。以無菌水制成光學顯微鏡10×25倍下每視野不少于30個分生孢子的懸液，備用。

1.1.2 玉米品種 大田玉米品種選用感病品種大研2051、M413(M277及紅單6號，溫室還種植高感品種春喜11號。

1.2 玉米莖腐病接種

玉米莖腐病接種采用菌土法和直接接種法。菌土接種從上到下次序為：滅菌土、1 cm×1 cm大小生長旺盛的病原菌菌絲塊、0.1 %升汞表面處理過的玉米種子、滅菌土。種植后全部使用滅菌水澆灌，無菌PDA培養基為對照。直接接種法用于層出鐮孢菌、輪枝鐮孢菌的接菌，直接配置孢子懸浮液(濃度如前所述)澆灌接菌，每天固定時間觀察玉米生長情況，連續觀察7～14 d。大田接種則采用菌土接菌法，在玉米整個生長階段，觀察玉米生長及發病情況。

1.3 鞘腐病接種

鞘腐病以牙簽接種[14]和孢子懸浮灌注法接種。牙簽接種以滅菌牙簽挑取適量菌絲，將病原菌刺入玉米葉鞘部位后，滅菌牙簽為對照。孢子懸浮液灌注法以2 mL孢子懸液，在傍晚時間注入玉米葉鞘部位，以無菌水接種為對照。7 d后觀察發病情況。

1.4 玉米穗腐病接種

玉米穗腐病接種采用離體接種和活體接種。離體接種時，挑取健康籽粒充實期玉米果穗，剝去表層苞葉，留內苞葉2～3層。用70 %酒精對內苞葉表面消毒后，用滅菌水沖洗3次，在超凈工作臺上風干后，采用直接涂抹和傷口接種。直接涂抹是將孢子懸浮液涂抹于玉米籽粒表面。傷口法是用滅菌牙簽刺破籽粒表面，再將菌株孢子懸浮液涂抹于玉米籽粒表面。2種接種法均設滅菌水為對照。接種后，復原內苞葉，外裹1層滅菌紗布。最后，置果穗于墊有3層滅菌濕紗布的托盤上，并用保鮮膜密封托盤保濕。于室溫下，10～15 d后觀察發病癥狀?；铙w接種是在玉米吐絲期后14 d的灌漿期進行的，于傍晚將鐮孢菌孢子懸浮液涂抹于玉米雌穗表面，每隔3 d觀察玉米穗腐病發病情況。

1.5 葉鞘和莖部病菌分離

在田間采集接種過并發生玉米莖腐病和鞘腐病的玉米植株，選取發病葉鞘部位下1～3節髓部重新分離菌株，觀察致病菌株在玉米莖內的擴展情況。

2 結果與分析

2.1 玉米莖腐病接種結果

土壤接菌時，層出鐮孢菌、輪枝鐮孢菌及尖孢鐮孢菌引起玉米腐爛癥狀相似，但以層出鐮孢菌和輪枝鐮孢菌最為嚴重。接菌植株全部在4 d開始發病，6 d后，心葉出現明顯癥狀，苗莖基部周圍土壤表面長出大量白色菌絲，種子殘余部分亦有大量菌絲，10 d后莖基部腐爛，植株全部倒伏(圖1)。在大田試驗中，玉米籽粒出苗率嚴重降低，甚至導致玉米苗期全部死亡。中期發病，引起玉米矮小，葉片由下至上青枯或黃枯，后期玉米籽粒發育不良。發病植株莖髓部呈淡紅色腐爛狀(圖2: A～B)。

以菌土法和直接接種法接種禾谷鐮孢菌時，對玉米生長幾乎沒有影響。其在玉米生長后期，才可通過葉鞘侵染致使玉米莖腐病的發生，大田未見致死的植株，主要發病部位集中在葉鞘上，莖稈和莖髓部維管束內并不多見，只在發病嚴重時，在莖稈表面有玫紅色病斑，無法深入莖稈內側髓部(圖2: C)。

在莖腐病發病不引起玉米整株枯死的情況下，在鞘腐病斑下1～3節髓部均未分離到任何鐮孢菌。但在莖腐病嚴重植株的靠近莖基髓部，可分離出層出鐮孢菌及輪枝鐮孢菌。

A～B：接菌4～6 d癥狀；C～E：接菌10 d后病狀。C：莖基部腐爛；D：根部及周邊土壤出現白色菌絲；E：種子內部受到侵染A-B: Symptoms after inoculation 4-6 days; C-E: Symptoms after inoculation 10 days; C: Symptoms of stem rot; D: White mycelia appearing on roots and surrounding soil; E: Symptoms inside the grain圖1 菌土法接種層出鐮孢菌引起玉米莖腐病病狀Fig.1 The symptoms of stalk rot by soil inoculation with F. proliferatum

2.2 玉米鞘腐病接種結果

牙簽穿刺接種，禾谷鐮孢菌、層出鐮孢菌、輪枝鐮孢菌、尖孢鐮孢菌均能不同程度引起玉米鞘腐病的發生(圖2: E～G)，形成以穿刺點為中心，向外擴散的腐爛病斑，以玉米中后期發病更為嚴重，層出鐮孢菌及輪枝鐮孢菌引起的鞘腐病狀基本一致。在天氣干燥情況下及玉米生長前期，僅用孢子懸浮液灌注玉米葉鞘接種，4種鐮孢菌都不能引起玉米鞘腐病，反復接種中后期玉米，禾谷鐮孢菌和層出鐮孢菌才引起鞘腐病(圖2: H～I)。自然條件下，玉米鞘腐病可伴隨害蟲的蛀食或人為、自然損傷而發生。

2.3 玉米穗腐病接種結果

2.3.1 離體接種玉米穗腐病 將孢子懸浮液直接涂于籽粒表面時，對照組無菌水涂抹的新鮮玉米無任何病癥(圖3：A)。禾谷鐮孢菌涂抹的玉米發病較重(圖3：B)，發病籽粒變為玫紅色腐爛，籽粒上長出白色菌絲。而層出鐮孢菌、輪枝鐮孢菌在新鮮的籽粒表面無明顯癥狀(圖3：C)，只有極少數籽粒發病。尖孢鐮孢菌能使玉米籽粒發病(圖3：D～F)，病情較輕，籽粒腐爛不明顯，在籽粒表面和苞葉上形成菌絲，發病籽粒局部變為淺紅色。

A～B: 層出鐮孢菌發病植株莖稈及髓部出現粉紅色癥狀；C: 禾谷鐮孢菌引起的莖腐；D: 層出鐮孢菌通過莖部侵染引起穗腐；E: 牙簽接種鞘腐空白對照；F: 牙簽接種禾谷鐮孢菌；G: 牙簽接種層出鐮孢菌；H: 灌注法接種禾谷鐮孢菌；I: 灌注法接種層出鐮孢菌A-B: Pink symptoms of F. proliferatum on plant stalk and pith; C: Stalk rot caused by F. graminearum; D: Ear rot caused by F. proliferatum; E: CK; F: Sheath rot caused by F. graminearum; G: Sheath rot caused by F. proliferatum; H: Inoculation of F. graminearum; I: Inoculation of F. proliferatum圖2 玉米大田接菌癥狀Fig.2 Symptoms of inoculation in the field

A：對照；B：禾谷鐮孢菌；C：層出鐮孢菌；D～F：尖孢鐮孢菌；G：對照；H：禾谷鐮孢菌；I：輪枝鐮孢菌；J～K：層出鐮孢菌；L：尖孢鐮孢菌；M～N：禾谷鐮孢菌引起的穗腐，從穗部開始逐步向下擴散引起腐爛；O：層出鐮孢菌引起的穗腐；P～Q：蚜蟲、玉米螟等害蟲蛀食引起的穗腐病A: CK; B: F. graminearum; C: F. proliferatum; D-F: F. oxysporum.; G: CK; H: F. graminearum; I: F. verticillioides; J-K: F. proliferatum; L: F. oxysporum; M: Early symptoms of ear rot caused by F. graminearum; N: Symptoms of corn rot at late stages; O: ear rot caused by F. proliferatum; P-Q: Ear rots caused by aphids and Ostrinia furnacalis圖3 接種后的玉米穗腐病癥狀Fig.3 Symptoms of ear rot inoculated with spore suspension and toothpick stuck with spores

2.3.2 傷口接種穗腐病情 籽粒表面穿刺處理，對照籽粒有不明顯腐爛癥狀(圖3：G)。禾谷鐮孢菌致使籽粒幾乎全部變為玫紅色腐爛(圖3：H)，籽粒表面長出大量菌絲。輪枝鐮孢菌在籽粒表面產生大量菌絲(圖3：I)，部分籽粒顏色變粉紅色至黑褐色腐爛；層出鐮孢菌在籽粒表面產生大量白色菌絲(圖3：J～K)，但籽粒顏色變化不明顯，呈水漬狀腐爛；尖孢鐮孢菌致使玉米籽粒變黑并形成大量菌絲(圖3：L)。

2.3.3 田間活體接種穗腐病情況 灌漿期接菌玉米穗部致使玉米穗腐病發病最為嚴重，致病菌以禾谷鐮孢菌為主(圖3：M～N)，引起玉米從穗部花絲開始發病，首先在穗部頂端形成大量白色菌絲，苞葉及受侵染籽粒變為玫紅色，造成花絲的斷裂，并很快導致整個玉米發病，造成籽粒干癟，整個穗軸腐爛變為玫紅色。層出鐮孢菌、輪枝鐮孢菌及尖孢鐮孢菌致病力較弱甚至不致病(圖3: O)，但蚜蟲和玉米螟等害蟲的危害，造成傷口可引起鐮孢菌的侵染危害(圖3: P～Q)，這與傷口接種玉米籽粒的結果一致。

3 討 論

接種鐮孢菌引起的玉米莖腐、穗腐、鞘腐病害的癥狀與田間采集的病株樣本及以往報道基本相同[15-17]。云南玉米莖腐、穗腐、鞘腐病害主要由鐮孢菌引起，禾谷鐮孢菌本身菌絲呈玫紅色，其發病腐爛部位多呈現玫紅色，較容易區分。層出鐮孢菌和輪枝鐮孢菌的菌絲外觀較為相似，多產生大量小型分生孢子，在試驗中其致病特點也較為相似。尖孢鐮孢菌多被認為不屬于玉米腐爛病的主要致病菌[18]，本試驗發現，尖孢鐮孢菌單獨侵染時，雖然對穗腐和鞘腐影響非常小，但會引起玉米苗期根腐爛，甚至無法生長，另外在伴隨傷口或其他病菌侵染時，其發病程度不容小覷。

采用土壤接菌的層出鐮孢菌、輪枝鐮孢菌和尖孢鐮孢菌多產生小型分生孢子，容易伴隨植株吸水進入玉米根部危害，對玉米苗期生長影響較大，禾谷鐮孢菌多產生大型分生孢子，侵染能力較差，對玉米生長基本無影響。

在玉米鞘腐病的試驗中，最初采用孢子懸浮液灌注玉米葉鞘接種，鐮孢菌均不能致使鞘腐病的發生，而在多次接種后，玉米葉鞘經過反復的掰動，已經形成了機械的損傷，部分鐮孢菌才可導致玉米鞘腐病的發生。采用牙簽穿刺接種中，鐮孢菌均可引起玉米鞘腐病，在大田中，玉米鞘腐病又多見于雨后。由此推斷，玉米鞘腐病在濕潤條件下，伴隨葉鞘的機械損傷或昆蟲叮咬，其發病程度更高。

在玉米籽粒表面接菌試驗中，禾谷鐮孢菌發病較重，與穗腐病田間采集樣本分離結果一致，說明主要致病菌為禾谷鐮孢菌。尖孢鐮孢菌單獨接菌在玉米籽粒表面觀察到明顯的菌絲，發病籽粒局部變為淺紅色，由此推斷其可單獨侵染致使穗腐病的發生，這與以往報道的尖孢鐮孢菌多作為內生菌不能侵染玉米造成發病的結果不同[19-20]。層出鐮孢菌和輪枝鐮孢菌對籽粒不做刺破處理，只有極少數籽粒發病，基本不會引起穗腐病的發生，說明這兩類菌株不能直接侵染玉米引起穗腐病，這可能與該種病菌缺少必要的細胞壁降解酶類有關[21-22]。對籽粒表面穿刺處理的禾谷鐮孢菌、尖孢鐮孢菌、層出鐮孢菌和輪枝鐮孢菌均可使玉米籽粒發病，因此推斷，禾谷鐮孢菌可單獨侵染引起玉米穗腐病，但尖孢鐮孢菌、層出鐮孢菌和輪枝鐮孢菌，必須借助其他病菌的初侵染或昆蟲媒介的傳播才可以致病。灌漿期玉米穗部接菌，致病菌以禾谷鐮孢菌為主，這與直接接菌玉米籽粒的試驗結果相符。

4 結 論

根據接種試驗結果，層出鐮孢菌、輪枝鐮孢菌、尖孢鐮孢菌主要引起玉米莖腐病，禾谷鐮孢菌主要引起玉米穗腐病、鞘腐病。從不同部位分離到的鐮孢菌回接玉米植株不同部位的結果表明，玉米莖腐、鞘腐、穗腐之間病原菌可以相互致病，侵染部位沒有特異性，但致病能力不同：層出鐮孢菌、輪枝鐮孢菌及尖孢鐮孢菌可以通過穿刺侵染玉米籽粒引起穗腐病及鞘腐病，但沒有傷口時，基本不能侵染引起穗腐病及鞘腐病的發生，但可直接侵染引起莖腐病，其中尖孢鐮孢菌分離比例非常低，多伴隨其他鐮孢菌侵染或傷口侵染，一旦侵染發病，其破壞力較強；禾谷鐮孢菌可以通過傷口引起莖腐病及鞘腐病，但可直接侵染引起穗腐病的發生。層出鐮孢菌及輪枝鐮孢菌主要通過病殘體或土壤傳播侵染，引起莖腐病的發生，禾谷鐮孢菌不能通過莖部傳播，而是通過氣流或昆蟲媒介傳播引起鞘腐病及穗腐病的發生，尖孢鐮孢菌多伴隨其他病菌、機械和昆蟲等損傷而侵染。不同菌間侵染途徑沒有必然的聯系，但可復合侵染。

針對鐮孢菌型玉米腐爛病害的防治，可結合各菌株侵染特點，有針對性的采取相應措施?？刂坪οx的危害會減少病害的發生，推測種植轉基因抗蟲玉米有利于田間防控鐮孢菌型玉米腐爛病害[23]，但有待于進一步的研究。文章只針對單一鐮孢菌接種，在自然條件下，不同種鐮孢菌常因孢子或毒素的不同，侵染途徑有很大差異。鐮孢菌常復合侵染，其交互作用及侵染過程有待于進一步研究。蟲害嚴重時穗腐發生同樣較為嚴重[24-25]，穗腐病的發病部位一般局限在籽粒上，對莖部影響不大。鞘腐病的發生一般不會引起莖腐，對玉米產量的影響不大，不同病菌在不同部位的傳播途徑，有待借助熒光標記等技術進一步確認。

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(責任編輯 李山云)

Analysis of Relationship amongFusariumPathogens of Stalk, Ear and Sheath Rots of Maize

YUAN Ding1,2, HE Peng-fei1,3, WU Yi-xin3,4, GUO Li-wei1, YUAN Yuan1, HE Yue-qiu3,4*

(1.National Engineering Center for Applied Techniques of Agricultural Biodiversity, Yunnan Agricultural University, Yunnan Kunming 650201, China; 2.Binzhou Polytechnic, Shandong Binzhou 256603, China; 3.National and Local Joint Engineering Research Center for Microbial Screening and Application, Yunnan Kunming 650217, China; 4.Faculty of Agronomy and Biotechnology, Yunnan Agricultural University, Yunnan Kunming 650201, China)

【Objective】The objective of this study is to understand the pathogenicity of stalk, sheath and ear rots pathogens. 【Method】Three kinds of methods which are soil inoculation, puncture inoculation and spore suspension inoculation were used. 【Result】Stalk rots of maize was mainly caused byFusariumproliferatumandF.verticillioides, and direct inoculation confirmed thatF.graminearumcaused ear and sheath rots of maize andF.oxysporumcaused many types of rots by accompanied infection. 【Conclusion】By inoculation of the pathogens onto maize sheath, ear and stalk at various periods, plant height, lesion size, grain fullness of maize were observed for analyzing their pathogenicity, best infection period and the relationships among the pathogens of stalk, sheath and ear rots. It is concluded that all of the fourFusariumpathogens could infect stalk, sheath and ear without parts specialization through wound although their pathogenicity varied with different infection periods.

Maize;Fusariumproliferatum;F.verticillioides;F.graminearum;F.oxysporum

1001-4829(2017)6-1340-06

10.16213/j.cnki.scjas.2017.6.018

2016-01-06

云南省科技支撐計劃資助項目(2006NG19)；云南省農業產業技術體系資助項目(2015KJTX002)

袁 丁(1987-)，男，山東省濱州人，碩士研究生，主要從事植物病理學研究，E-mail:287185945@qq.com，*為通訊作者：何月秋，E-mail: ynfh2007@163.com。

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