植物F-box基因家族的研究進展

許克恒 張云彤 張瑩 王彬 王法微 李海燕

（吉林農業大學生命科學學院 生物反應器與藥物開發教育部工程研究中心，長春 130118）

植物對人類的生存至關重要，它不僅為人類的食物、飼料以及生物能源生產奠定了基礎，還能通過光合作用為人類提供氧氣。自然條件下，植物的生長會受到內部或外部的刺激，面對這些脅迫，生物體已經進化出多種調節機制來協調其生命活動［1］。其中F-box蛋白參與的泛素-蛋白酶體途徑是最重要的生物調節體系之一［2］。

首個F-box蛋白是由Kumar和Paietta［3］兩個科學家在1995年研究WD（Trp-Asp）結構域時發現，但當時并未命名，隨后由Bai等［4］科學家研究細胞周期蛋白Cyclin F時發現這一類蛋白都含有F-box結構域，將其命名為F-box蛋白。隨后的幾十年，越來越多的真核F-box基因被發現。令人感興趣的是，不同物種中的F-box基因的數量差距較大。動物體內的F-box基因數量相對較少，秀麗線蟲是目前發現含有F-box基因最多的動物，具有326個F-box基因，而人體內目前已知含有38個，果蠅只含有22個F-box基因［5］；植物中F-box基因家族成員個數遠高于動物，目前已經鑒定出模式植物苜蓿和擬南芥分別含有972和694個F-box基因［6-7］，重要農作物水稻、大豆、玉米和鷹嘴豆分別含有678、509、359和285個F-box基因［8-11］，經濟作物蘋果和梨分別含有517和226個F-box基因［12-13］。數以百計的F-box基因存在于各種植物中，這使其成為植物最大的基因家族之一。

目前的研究表明，F-box基因能夠參與調節植物的生長發育以及響應逆境脅迫［14-16］。但是，近年來，對F-box基因家族在植物生長發育以及逆境脅迫中作用的全面綜述較少。本文主要就其蛋白結構及其參與植物的生長發育、生物和非生物脅迫進行概述，探討了F-box基因參與的生命活動，旨為以后F-box的深入研究奠定基礎。

1 F-box蛋白結構

F-box蛋白的N端F-box結構域大約含有40-50個氨基酸，它通常介導蛋白質-蛋白質相互作用，其保守序列較少，僅有幾個位置的氨基酸殘基比較保守［17］。C端通常是介導底物識別特異性的二級結構，它也是F-box蛋白分類的主要依據。在動物中，根據C末端二級結構的不同，F-box蛋白被分為 3類，即 FBXL、FBXW、FBXO［18］。C 端含有亮氨酸重復序列（Leucine rich repeats，LRRs）的蛋白質稱為FBXL；C 端含有WD 重復序列的蛋白質稱為FBXW；FBXO是指C 端含有其他二級結構的蛋白質，如含有亮氨酸拉鏈（Leucine zipper）、34肽重復序 列（Tetratricopeptide repeats，TPRs）、Kelch、 環指結構、鋅指結構等的蛋白質［19］。除了這些序列外，F-box蛋白基本上沒有保守序列［20］。然而在植物中，由于其家族過于龐大，且不同物種之間數量差距很大，所以亞家族分類數量有所不同（表1）。但一般都包含以下9個亞家族，即 FBU：C末端具有未知結構域的F-box蛋白；FBL：C末端富含亮氨酸的重復序列域（LRRs）；FBK：C末端具有Kelch結構域；FBA：C末端具有F-box相關域；FBD：C末端具有F-box域；FBT：C末端具有TUB結構域；FBP：C末端具有韌皮部蛋白2（phloem protein 2，PP2）的結構域；FBW：C末端具有WD40域；FBO：具有其他已知結構域或多個C端結構域的F-box蛋白［10-13］。

表1 植物中F-box基因數及亞家族數量

2 植物F-box基因家族作用途徑

龐大的F-box基因家族的蛋白成員遍布于植物的各個組織，其中某些蛋白具有組織特異性［12］。這使它具有多種多樣的生物學功能，其行使功能的兩種主要方式是形成SCF復合體和非SCF復合體。

2.1 F-box蛋白以SCF復合體形式參與泛素-蛋白酶體途徑（Ubiquitin-proteasome pathway，UPP）

目前國內外研究F-box蛋白的功能主要致力于泛素-蛋白酶體途徑。在植物各個組織中，大多數細胞內蛋白質都是經泛素-蛋白酶體途徑降解［21-22］，所以說泛素-蛋白酶體途徑是機體重要的調節機制之一。它主要包括泛素（Ubiquitin，Ub）、E1泛素激活酶（Ubiquitin-activating enzymes）、E2泛素結合酶（Ubiquitin-conjugating enzyme）、E3泛素連接酶（Ubiquitin ligase）及26S蛋白酶體。泛素（Ub）是一種廣泛存在于各種細胞相對分子量為8 500 Da的多肽［23］，所以又稱遍在蛋白。它一般以兩種形式存在于細胞中，一種以單體的形式存在；另一種是和其他蛋白結合存在［21］。

泛素-蛋白酶體途徑降解蛋白質分為4步（圖1）［24-25］：（1）在 ATP 存在的情況下，泛素通過泛素激活酶E1活化，在泛素的C末端Gly（甘氨酸）殘基和E1內部半胱氨酸殘基之間現成高能硫羥酸酯鍵；（2）E1將活化的泛素轉移到E2泛素結合酶，形成新的硫酯鍵；（3）泛素連接酶E3催化在泛素的C末端的羧基和底物的ε-胺基之間形成異肽鍵（極少數情況下，泛素轉移到底物的氨基末端形成肽鍵）；（4）最終，26S蛋白酶體將其降解成多肽和單體泛素。

圖1 泛素—蛋白酶途徑

在泛素-蛋白酶體系統（Ubiquitin-proteasome system，UPS）中，E3決定著底物的特異性，它能夠靶向具有不同底物識別結構域的底物蛋白用于泛素化［26］。在植物中，根據其作用機制不同，E3可以分為3種主要類型［27-28］：HECT結構域蛋白（與E6-AP同源羧基末端）、RING結構域蛋白（Really interesting new gene）及U-box結構域蛋白。這3種類型中RING結構域的E3在SCF中又稱Rbx，它能幫助E2募集到SCF復合體［29］。SCF另外的3個亞基分別為：Skp1（結合蛋白、在植物中稱為ASK）、骨 架 蛋 白（Cullin 1、CUL1） 和 F-box蛋 白［30］。Zheng等［31］通過懸滴漫射等方法分析出SCF復合物的晶體結構圖（圖2）。其中Skp1、CUL1、Rbx1構成SCF的基本骨架且和F-box蛋白中的F-box結構域特異性結合，F-box蛋白通過C端的底物識別域和不同的底物蛋白結合（圖3）。

2.2 F-box蛋白以非SCF復合體形式發揮作用

大部分的F-box蛋白以SCF復合物行使其功能，也有少部分的F-box蛋白以非SCF復合體發揮作用。然而，與廣泛研究的SCF型F-box蛋白相比，非SCF型F-box蛋白的功能仍然很大程度上是未知的［32］。非SCF型F-box蛋白與SCF型F-box蛋白不同之處一般在于，非SCF型F-box蛋白N末端區域具有保守的F-box結構域，其可與Skp1相互作用，但不能與Cul1和Rbx1形成復合物。例如，Rcy1蛋白與Skp1結合不依賴SCF復合體，且它們的底物不被泛素化降解［33］。另外，Kim 等［34］研究發現 F-box蛋白DIA2也是通過非SCF復合體發揮作用。

3 植物中F-box基因家族的功能

3.1 F-box與植物的生長發育

植物中第一個鑒定出的F-box基因是擬南芥的AtUFO（Unusual floral orangs）基因，它能夠調節花分生組織和花器官發育［35-36］。Zhao等［37］研究表明：UFO與ASK1和LEAFY基因相互作用正調節B功能基因（APETALA3，AP3）的表達，當擬南芥中的AtUFO突變時能導致花發育存在很多缺陷。FOF2是一個受自主通路調節的光誘導F-box基因，它能夠促進FLC表達來調控開花。AtFOF2在光照條件下的表達量顯著高于黑暗條件，當黑暗處理2 h后其轉錄水平降低11倍。正常植株在花過度期間（7-19 d）AtFOF2表達水平較低，當其超表達時，能夠延遲植株開花，但是這種抑制作用能夠通過對植物進行春化來解決［38］。

圖2 Cul1-Rbx1-Skp1-F-boxSkp2復合物的總體結構［31］

圖3 F-box蛋白作用示意圖

葉片是植物的主要光合器官，在植物生長發育階段，葉片非常重要。F-box基因家族中有很多能作用于葉片的基因。例如，FBX92能夠影響植物葉片的大小，Baute等［14］研究發現：ZmFBX92在擬南芥中異位表達能導致擬南芥的葉片增大，然而擬南芥中同源基因AtFBX92超表達之后，擬南芥的葉片變小，降低AtFBX92表達水平之后，則觀察到相反的作用。這主要是F-box蛋白FBX92影響細胞分裂導致細胞數量不同最終影響葉片大小。番茄中的SIGID2在所有組織中都普遍表達，當其沉默后植株表現出矮化和深綠葉。實驗表明，在相同栽培條件下SIGID2i轉基因株系表現出明顯較短節間的嚴重矮化；在同一發育階段，SIGID2i轉基因株系的葉片細胞更小更緊湊。植物的矮化一般和GA代謝異常有關，通過噴灑GA能夠使其恢復正常。然而SIGID2i轉基因株對GA不敏感，其內源性GA含量顯著高于野生型（WT），噴灑GA3后植株矮化也未見改善。SIGID2i植株深綠也表形是由于其總葉綠素含量比WT增加了1.5-1.8倍［39］。

Chen等［40］研 究 發 現， 水 稻 中 的 F-box蛋白OsFBK12在泛素-蛋白體途徑（UPP）中能夠和S相激酶相關蛋白相互作用，并靶向降解底物OsSAMS1，導致水稻體內乙烯水平發生變化，進而調節葉片衰老和籽粒的大小。該實驗采用了超表達和干擾兩種方法進行研究，超表達OsFBK12植株體內乙烯含量降低，葉片衰老和種子萌發延遲，籽粒增大；OsFBK12i的乙烯水平含量升高，促進植物的衰老進程。Hong等［41］報道小麥的F-box基因TaCFBD在早起花序發育階段表達量非常高，并且受冷脅迫誘導。其蛋白TaCFBD通過泛素-蛋白酶體途徑調節小麥的生長發育并能調節麥穗的大小。

3.2 F-box與植物的非生物脅迫

非生物脅迫是影響植物生長發育的關鍵因素，主要有干旱脅迫、鹽堿（鹽、堿）脅迫、低溫脅迫和重金屬脅迫等［42］。當植物面對這些非生物脅迫，它能夠通過自身調節來適應環境［43］。研究表明，小麥TaFBA1基因能響應多種非生物脅迫［15，44-45］，它能在植物不同器官中調控多個靶位點來優化植物生長發育。在干旱、氧化及鹽脅迫條件下，超表達TaFBA1的轉基因煙草發芽率、根長、葉綠素含量、凈光合速率和體內抗氧化酶活性等指標都高于野生型；而且，超表達TaFBA1的轉基因煙草體內的ROS積累、MDA含量、膜損傷程度及植物的生長抑制均低于WT。另外，在干旱脅迫條件下，轉基因植株的蒸騰速率和氣孔導度都高于WT［44，46］；在氧化脅迫條件下，轉基因植株體內的蛋白質損傷小于WT，且抗氧化酶活性更高［45］；在長時間鹽脅迫條件下，轉基因植株具有更大的生物量積累，且葉片中Na+含量較低，K+含量高于WT［15］。

擬南芥F-box基因AtPP2-B11不僅作為負調節因子在干旱脅迫中起到重要作用，作為鹽脅迫的正調節因子［47-48］。在干旱脅迫條件下，F-box基因AtPP2-B11的表達被誘導，超表達AtPP2-B11 植株體內的AtLEA14表達量降低，導致植株對干旱的耐受性降低［47］。在鹽脅迫條件下，AtPP2-B11在轉錄和翻譯水平的表達量均顯著增加，超表達AtPP2-B11通過上調膜蛋白的表達水平，抑制了ROS積累和影響體內Na+平衡來提高植株的耐鹽性［48］。

MAX2是一種多功能的F-box蛋白，它不僅在多種信號傳導中起調節作用，還能調控光形態發生和響應生物及非生物脅迫［49-51］。2014年，Bu和Ha等［51-52］發現擬南芥max2突變體對干旱和鹽非常敏感。MdMAX2是MAX2的同源蛋白，An等［53］研究發現MdMAX2超表達能夠提高植株的耐鹽和耐旱性。在鹽（150 mmol/L NaCl）、干旱（300 mmol/L甘露醇）條件下，轉基因種子的萌發率和幼苗存活率都顯著高于WT。在鹽脅迫條件下，MdMAX2超表達株系中SOS相關基因的表達水平顯著高于WT；在干旱脅迫條件下，MdMAX2超表達株系通過降低失水來增強耐旱性。

3.3 F-box與植物的生物脅迫

生物脅迫也是影響植物生長發育的重要因素。在生長發育過程中，植物經常受到潛在的病原菌侵襲，它們也產生許多防御途徑保護自己。氣孔閉合功能是植物抵抗細菌先天免疫反應的一個重要的組成部分，當病原體細菌接觸植物葉片時，植物能夠通過關閉氣孔來防御傷害［54］，而MAX2是病原體觸發的氣孔關閉所必需的一種蛋白。研究顯示，擬南芥F-box蛋白MAX2能夠提高其對細菌的抗性，而max2突變體植株的氣孔導度增強，氣孔閉合受損，有利于病原菌侵染［55］。擬南芥中At2g02360（F-box-Nicta）基因編碼一個糖凝結F-box蛋白，當植物受到丁香假單胞菌感染時，F-box-Nicta基因的表達增強；超表達F-box-Nicta轉基因擬南芥能夠抑制PstDC3000定植，減少葉片損傷［16］。水稻的F-box基因OsDRF1能夠上調防御相關基因（PR-1a、Sar8.2b）的表達來增強植株的抗病性。超表達OsDRF1轉基因煙草對番茄花葉病毒和丁香假單胞菌的抗性增強，在接種番茄花葉病毒（Tobacco mosaic virus，To MV）4 d后，接種丁香假單胞菌（Pseudo monas syringae，Psp）7 d后，轉基因植株的病害程度明顯小于 WT［56］。Paquis等［57］研究發現 BIG-24.1是一種調控葡萄防御灰霉菌的F-box基因，當葡萄受到灰霉菌感染時，BIG-24.1表達量顯著上升。

4 展望

F-box基因作為植物最大的基因家族之一，在植物的生長發育和逆境脅迫中起到重要的作用。隨著基因組測序的不斷完善，越來越多物種的F-box基因被鑒定出。目前的文庫和表達譜數據分析方法，雖然有助于我們預測F-box基因的功能，但對于其具體功能和作用機制需要我們通過實驗來證明。到目前為止，人們已經鑒定出部分F-box基因的功能，但有些F-box基因的作用機制尚不清晰。例如，能夠增強轉基因煙草抗旱、耐鹽及抗氧化的小麥TaFBA1基因［44-46］，擬南芥中干旱脅迫的負調節因子AtPP2-B11基因［47］等。然而，現在我們了解的這些F-box基因對于整個植物F-box基因家族來說只是冰山一角。因此，在F-box基因家族方面的研究有待進一步深入。隨著人們對其家族更加全面的認識，把在擬南芥和煙草中已經驗證過對植物生長發育和抗逆境脅迫的基因運用到水稻、小麥、大豆等重要農作物中，這將對培育作物新品種以及提高糧食產量具有重大意義。

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