熱應激對家禽健康的影響

徐運杰 季豐泉 陳學華 劉以林 毛元廷 蘇雙良

摘? 要：應激是一種恢復體內平衡的生物適應性反應。熱應激是全球家禽面臨的最常見的環境挑戰之一，對肉雞和蛋雞的健康、福利和生產效率有著負面的影響。家禽對熱應激的適應性反應在本質上是復雜和精細的，包括對腸道的影響。本文綜述了熱應激對家禽的行為、生理和健康的影響，通過深入了解熱應激條件下家禽健康是如何受到影響的，就可以有針對性地采用物理方法和營養措施進行干預，降低損失，提高效益。

關鍵詞：熱應激;行為效應;生理效應;家禽

中圖分類號：S858.3? ? 文獻標識碼：A? ? 文章編號：1673-1085（2021）2-0034-08

應激是動物機體對干擾其正常生理狀態的刺激因素的一種反應，或者換句話說，是一種恢復體內平衡的生物適應性反應。應激非常復雜，有急性應激和慢性應激，可以持續性地發生，也可以間歇性地發生。應激源也復雜多樣，如高溫、低溫、換料、水質、光照、藥物、密度和聲音等，在實際生產當中，往往是幾種應激源同時存在，嚴重影響畜禽的健康和生產性能。但是，應激并不總是消極或有害的，在某些情況下，它實際上對機體是積極的或有益的影響。了解和控制環境條件對家禽的生產、健康和福利的影響至關重要。熱應激是全世界家禽生產中最重要的環境問題，可能由多種條件引起，如氣候條件、通風和溫度控制故障、育雛條件不足和生長末期的飼養密度過大等。當從動物流向環境的凈熱能與動物產生的熱能之間出現負平衡時，就會發生熱應激[1]。這種不平衡是由多種環境因素（如陽光、熱輻射、空氣溫度和濕度）和動物特征（如物種、代謝速率和體溫調節機制）的組合變化引起的。腸道對任何類型的應激都特別敏感，包括熱應激[2]。腸道的有效功能對家禽生產至關重要，因為它對家禽的整體健康和生產性能有著廣泛的影響。然而，作為一個非常難懂和錯綜復雜的系統，腸道仍然被大多數人視為一個“黑匣子”，有許多基礎和重要的知識缺口，仍然需要被揭開。此外，腸道與動物體內的許多其他復雜系統，如神經內分泌系統和免疫系統，產生積極地雙向相互作用，因此很難完全闡明這種多方面的相互關系。本文主要闡述了熱應激對家禽行為、生理和健康的影響，通過深入了解熱應激條件下家禽健康是如何受到影響的，就可以綜合采用物理方法和營養措施進行干預，降低損失，提高效益。

1? 應激和腸道功能之間的聯系

大腦和消化系統通過包括腸神經系統（ENS）、自主神經系統（ANS）、下丘腦-垂體軸（HPA）和中樞神經系統（CNS）的多個復雜路徑進行雙向連續通信。這種雙向網絡被稱為腦-腸軸。來自大腦的信號可以改變腸道的運動、感覺、分泌和免疫功能，反之，來自腸道的內臟信息可以自上而下和自下而上的關系影響大腦功能[3，4]。

腸神經系統是位于整個腸道壁內的一個綜合性網絡，包含數百萬個神經元，以控制腸道的微循環、運動以及所有外分泌和內分泌[5]。雖然與應激相關的腸道改變所涉及的腦-腸相互作用的復雜功能才剛剛開始了解，但有明確證據表明，應激會導致腸道功能紊亂，以及腸道炎癥和感染。應激會激活HPA和ANS，使血清皮質酮水平和促炎細胞因子增加。這些下游信號通過腦-腸軸的神經連接與活性氧代謝物、局部炎癥因子和循環細胞因子共同作用，影響腸道的穩態功能[6]。功能性腸道紊亂是指不同腸道癥狀的可變組合，并且這些癥狀并沒有明確的潛在病理生理學特征。然而，除了腸-腦軸功能障礙外，還有其他一些因素在功能性腸道紊亂中發揮作用，包括輕度的粘膜炎癥和慢性感染，這些疾病可由許多外部因素引起，如日糧和應激，包括熱應激[7]。

2? 熱應激的行為效應

家禽是一種吸熱恒溫動物，通過平衡產熱和散熱，在廣泛的環境條件下保持體溫穩定在相對較窄的范圍內。當家禽受到熱應激時，行為和生理發生變化，尋求體溫調節以恢復體內平衡。然而，必須牢記的是，盡管不同類型家禽的熱應激反應相似，但在同一種群或群體中，強度和持續時間存在個體間差異。實際上，熱應激并不是孤立存在的，通常伴隨著其他應激源，如空間狹小和通風不足。此外，有證據表明，畜禽對熱應激反應的許多變化也與遺傳有關[8，9]。家禽的腿、肉垂和雞冠雖然沒有羽毛覆蓋，但由于表面積有限，這些部位的潛熱損失并不起重要作用。因此，喘氣引起的潛熱損失（即呼吸頻率增加，包括短促和快速的呼吸）是家禽散熱的主要機制。這種降低體溫的機制被稱為呼吸蒸發冷卻，其基礎是通過氣囊與環境進行熱交換[10]。氣囊在喘氣時非常有用，因為它們促進表面的空氣循環，有助于增加與空氣的氣體交換，最終，通過呼吸導致熱量蒸發損失。

除了喘氣之外，受到熱應激影響的家禽會花更少的時間啄食和行走，會花更多的時間喝水和靜立，而且有更多的時間抬起翅膀。因此，商業化家禽生產條件下，在高溫脅迫風險較高的時期，密切監測水和飼料消耗是非常重要的。水消耗的迅速增加和飼料攝入量的減少可以很好地指示家禽已受到熱應激的影響。

3? 熱應激的生理效應

除呼吸頻率發生改變外，動物在熱應激條件下的主要心血管適應性反應包括身體外表面（即皮膚）的血流量增加和內臟血流量的代償性減少（即流入內臟器官的血流減少或灌注不足），以促進熱量損失并減少從周圍環境獲得的熱量，這是維持整體血壓穩定的一種機制。由此產生的缺血環境導致腸粘膜的氧氣流量減少（即缺氧），促進氧化和硝化應激，導致腸上皮緊密連接變得松散和“滲漏”;進一步的損害是由于維持細胞活力和功能的營養物質和能量的減少，從而影響腸上皮細胞在腸道內的周轉[11]。此外，如前所述，熱應激導致主動采食量減少。Bernabucci等[12]和Morera等[13]研究表明，熱應激可上調兩種脂肪因子，即瘦素和脂聯素的分泌及其受體的表達。這些脂肪因子負面調節攝食行為，導致飼料攝入量顯著減少。這種形式的熱量限制允許體溫過高的動物減少代謝熱的產生，否則會加劇熱應激的影響。然而，飼料攝入量的突然減少會導致腸粘膜受到損害。另外，暴露在高溫環境中會導致HPA和腦-腸軸的激活，以及血漿皮質酮濃度的升高，再加上主動采食量的減少，這將影響整個消化系統的功能，導致運動和通量模式、分泌活動、食糜粘度和pH值的變化。

必須強調的是，營養因素，如日糧的數量和組成，對家禽能量流動的調節有著顯著的影響。如前所述，升高環境溫度導致采食量降低，進而導致維持能量需求減少，以及腸道酶分泌活性降低（例如胰蛋白酶、糜蛋白酶、淀粉酶）。此外，熱應激對腸粘膜的影響損害了消化功能，降低了飼料/營養物質的消化利用率，增加了飼料的腸道通過量，從而導致料便。此外，與脂肪消化相比，由于消化蛋白質所需的能量增加，在熱應激條件下，家禽的新陳代謝發生變化，通過增加脂肪從頭合成、減少脂肪分解和增強氨基酸分解代謝以增加脂肪積累，減少蛋白質合成，這是體溫調節機制的一部分。因此，飼料效率顯著降低[11，14]。

4? 熱應激對家禽健康的影響

4.1? 熱應激對腸道完整性的影響? 腸道屏障基本上是由單層腸細胞、細胞膜和它們之間的緊密連接形成，被粘液層覆蓋，受到局部免疫系統體液和細胞成分的保護。腸道屏障的完整性在家禽生產中至關重要。腸屏障完整性的喪失（或腸屏障功能障礙）會導致腸壁通透性增加，分子量大于150道爾頓的正常受限分子就會以非介導擴散的方式從腸腔進入循環系統，通常會導致有害的局部炎癥反應，甚至可能導致全身炎癥反應。這種情況通常被稱為“漏腸”[15]。

許多不同的心理和生理應激都會對腸道屏障的完整性產生負面影響。在熱應激的情況下，由于內臟血液供應和采食量減少，氧氣和營養物質的可利用性降低，導致氧化應激和炎癥反應，從而引起腸道的形態學變化和粘膜損傷。此外，熱應激引起的血清皮質酮和兒茶酚胺（腎上腺素和去甲腎上腺素）水平的升高也會影響緊密連接和免疫系統。事實上，一些研究已經證明熱應激如何影響腸屏障的完整性，導致家禽腸道通透性增加和局部炎癥，其特征是沿著小腸（十二指腸、空腸和回腸）淋巴漿細胞浸潤增加[16]。在所觀察到的炎性浸潤中存在嗜異性細菌，反映了細菌從腸上皮向固有層的侵襲。Alhenaky等研究表明，熱應激肉雞的血清皮質酮、內毒素脂多糖、全身炎性細胞因子、腫瘤壞死因子-α和白細胞介素-2濃度升高;與對照組相比，熱應激肉雞的脾臟和肝臟中沙門菌的患病率更高[17]。結論是熱應激破壞了腸道屏障，導致腸道對內毒素的通透性增加，腸道病原體易位。Wu等研究表明，熱應激下家禽腸道通透性的增加是由細胞間和細胞旁緊密連接的破壞引起的[18]。Varasteh等研究，通過評估不同的生物標志物，包括熱休克蛋白（HSP）、熱休克因子（HSF）、粘著連接、緊密連接、細胞因子和氧化應激標記物，為不同腸段對熱應激敏感性的差異提供了證據[19]。與空腸相比，回腸中這些生物標記物表達水平的改變更為明顯。上調和激活HSF的靶點主要是熱誘導蛋白，如HSP70和HSP90，它們在調節蛋白質穩態中起著重要作用，被認為是組織損傷的一般標記物，在細胞和組織的保護和修復中起著重要作用[20]。此外，熱應激引起的變化還伴有炎癥反應和組織/細胞損傷，可能是由腸道屏障破壞和病原體滲透引起的。

在熱應激條件下，家禽腸道還發生形態學和組織病理學變化。主要表現為絨毛高度降低和隱窩深度增加，絨毛高度和降窩深度之比降低。此外，熱應激條件下肉雞十二指腸、空腸和回腸粘膜絨毛基底寬度增加和上皮細胞面積減少。

4.2? 熱應激對免疫系統的影響? 免疫系統的一個主要組成部分是腸道相關淋巴組織，它在家禽中由位于上皮層（上皮內淋巴細胞）和固有層的淋巴細胞以及特殊的淋巴結構，如派爾集合淋巴結、梅克爾憩室、盲腸扁桃體和法氏囊組成。如前所述，腸道免疫系統、中樞神經系統和內分泌系統通過雙向途徑相互作用。此外，有大量證據表明，腸道神經元和腸道免疫細胞具有共同的調節機制，能夠協調應對挑戰，各種應激源通過影響這些系統的相互作用使免疫反應失調，因此，增加對病原體的敏感性，影響感染和病理的嚴重性，甚至對疫苗的反應產生負面影響[21，22]。已有研究表明，淋巴細胞、單核細胞或巨噬細胞和粒細胞對HPA和交感腎上腺髓質軸的許多神經內分泌產物（如皮質酮和兒茶酚胺）具有受體，這些受體可影響細胞的運輸、增殖、細胞因子分泌、抗體產生和細胞溶解活性[23]。

在家禽中，有學者專門研究了熱應激對免疫反應的影響?？偟膩碚f，所有的結果都表明熱應激對肉雞和蛋雞具有免疫抑制作用，表現為腸道上皮內淋巴細胞和免疫球蛋白A分泌細胞數量減少，抗體反應減弱和巨噬細胞吞噬活性降低[16];在受到熱應激的肉雞和蛋雞中，胸腺、法氏囊、脾臟和肝臟的相對重量較低[24]。此外，幾項研究表明，熱應激可以改變循環細胞的水平，使循環淋巴細胞數量減少和嗜異性白細胞數量增多，嗜異性白細胞與淋巴細胞比率增加，原因是由于熱應激導致循環糖皮質激素濃度增加，尤其是通過HPA軸激活釋放的皮質酮[25]。

4.3? 熱應激對腸道菌群的影響? 腸道微生物群是一個生態系統，家禽的腸道含有非常復雜和高度多樣化的微生物群，它們廣泛地與宿主雙向相互作用，并利用食物作為底物，構成腸-微生物-腦軸?；谶@種密切而復雜的關系，腸道微生物群極易受宿主和環境因素（包括熱應激）的影響，可以使腸道微生物從一種狀態轉變為另一種狀態。這些變化可能是暫時的，然后便迅速切回到健康的默認狀態，或者這些變化也可以是長期的，最終導致慢性疾病的發生。盡管應激對腸道微生物群落的結構和活動具有調節作用，但這些影響或反應的確切機制仍在探索之中。在家禽中，一些研究表明熱應激對肉雞和蛋雞腸道微生物群的組成和結構有顯著影響，具體變化包括乳酸桿菌（Lactobacillus）和雙歧桿菌（Bifidobacterium）水平降低，梭狀芽孢桿菌（Clostridium）和大腸桿菌總數水平升高，并且不同腸段的影響效應不同，小腸比盲腸更敏感[26，27]。

健康的腸道微生物群的公認標準就是腸道微生物應具有高度多樣性（即豐富的微生物種類）、穩定性和恢復力。熱應激可通過多種生物學途徑直接或間接影響腸道微生物群。①飼料攝入量減少和耗水量增加將影響腸道中用作微生物群底物的營養素的可用性，并引發腸道環境的各種額外變化，如分泌活動、運動模式和食糜粘度;②HPA軸的激活會導致免疫系統的改變，進而改變宿主與微生物群之間的相互作用;③流向腸道的血流減少和由此產生的缺氧會對粘膜造成明顯的損害，導致氧化應激和炎癥的發生，從而破壞腸道的完整性。隨著腸粘膜屏障的受損，腸腔中的細菌進入宿主，有可能引起全身性的感染。未來，需要更標準化的模型和方法來揭示家禽腸道微生物群對應激源的反應，特別是熱應激。

5? 熱應激對食品安全的影響

眾所周知，應激是一個可以導致動物增加病原體定殖的環境因素，病原體隨糞便排出并水平傳播。如前所述，應激導致的腸道屏障完整性喪失、免疫反應中斷和腸道微生物群的變異損害了宿主固有的保護機制，增加了沙門菌（Salmonella）、彎曲桿菌（Campylobacter）和大腸桿菌（Escherichia coli）等病原體在腸道內定殖并侵入宿主的可能性。家禽中的這種定殖將增加加工過程中屠體污染的風險，并增加沙門菌轉移到生殖道的可能性，在生殖道形成過程中，沙門菌可能污染雞蛋和雛雞。例如，Burkholder等使用體外方法研究表明，當組織來源于熱應激家禽時，腸炎沙門菌的粘膜附著增加[28]。此外，Quinteiro-Filho等研究表明，肉雞在熱應激條件下，由腸炎沙門菌（Salmonella Enteritidis）誘發的腸道炎癥增加，并引發病原體轉位，增加沙門菌在嗉囊和盲腸中的定殖，以及對脾臟、肝臟和骨髓的侵襲，導致脾臟樣本中病原體水平升高[16]。事實上，幾項流行病學研究報告了沙門菌和彎曲桿菌在肉雞群和蛋雞群以及零售家禽產品中的發生率的季節性影響[29，30]。因此，有理由推測，熱應激效應會導致動物產品污染風險增加，從而增加食品安全風險。

6? 熱應激干預措施

6.1? 物理方法? 高溫季節，禽舍可采用風扇、冷風機或濕簾負壓風機進行物理降溫，但是降溫效果與外界的溫度和濕度密切相關。郝中禹等[31]報道，濕簾負壓風機和冷風機降溫措施均可緩解持續炎熱氣溫對研究動物免疫功能的影響，但以濕簾負壓風機降溫效果最優。另外，屋頂噴淋和禽舍環境綠化也是高溫季節舍內降溫的有效途徑。

6.2? 營養措施? 高溫季節，企業配方師都會根據經驗調整配方的原料組成和營養水平，同時也會選擇性的在配方中添加或提高維生素、小蘇打、氯化鉀、多酚類植提取物等，能夠預防或緩解熱應激的功能性添加劑。

6.2.1? 維生素? 王宣懿等[32]研究了不同維生素E水平對熱應激雛雞的影響，結果表明，維生素E具有緩解急性熱應激造成雛雞抗氧化損傷的作用，隨著飼料中維生素E添加劑量的增加，血清NO含量逐漸下降，血清GSH-Px活性逐漸回升。魏霖等[33]研究報道，日糧中單獨添加200 mg/kg 維生素E或500 mg/kg 膽汁酸均可改善肉雞在熱應激條件下的日增重，改善肝腎功能，但兩者聯合使用未出現協同效應。另外，日糧單獨或聯合添加鋅和維生素C均可顯著改善熱應激條件下肉雞的生長性能和免疫狀態[34]。日糧中添加維生素C和黃芪多糖均具有提高熱應激條件下蛋雞腸道絨毛高度的作用，相比維生素C，飼糧中添加0.5 g/kg黃芪多糖對蛋雞腸道健康更具有促進作用，而添加0.2 g/kg維生素C可通過提高蛋殼腺組織中碳酸酐酶及骨橋蛋白 mRNA的相對表達量進而提高蛋殼強度[35]。此外，維生素C還可通過抗氧化能力而緩解熱應激導致蛋仔雞的肝和腎組織細胞損傷。

6.2.2? 小蘇打和氯化鉀? 熱應激環境下，禽的采食量降低10%～20%，甚至更多，對生長性能有較大的負面影響。有研究表明，離子平衡（Na+和K+）的飼糧對于緩解肉雞的熱應激有一定作用。高溫刺激可使肉雞的呼吸頻率由 25 次/min 增加到150 次/min，血液中 CO2分壓和 HCO3-濃度下降， 造成呼吸性堿中毒和脫水，抑制肉雞生長。飼糧添加 NaHCO3有助于恢復被消耗的血液 HCO3-和CO2分壓，降低血液 pH和體溫。另外，熱應激導致肉雞飲水量增加，K+經腎排出量增加，從而致使血清中K+濃度顯著下降，提高飼料中的K水平有助于維持血清K+濃度穩定。所以熱應激下有必要適當提高肉雞飼糧中Na和K的水平。劉松柏等[36]研究表明，適當提高飼料中鈉水平（0.22%）對于緩解黃羽肉雞的熱應激有益，飼料中添加0.3%小蘇打顯著改善熱應激環境下黃羽肉雞的料肉比。另外，提高飼料中的鉀水平也能緩解黃羽肉雞熱應激。

6.2.3? 多酚類植物提取物? 茶多酚是茶葉中多羥基酚類化合物的復合物，由30種以上的酚類物質組成，其主體成分是兒茶素及其衍生物，是茶葉中具有保健功能的主要化學成分。茶多酚除了具有抗氧化、抗癌、抑菌、抗炎等生物學功能外，連銳銳等[37]用海蘭褐蛋雞研究表明，茶多酚還可以有效緩解熱應激對心肌細胞的損傷，對熱應激條件下的心肌細胞有良好的保護作用，其可通過增強抗氧化能力，激活熱休克反應來緩解熱應激對心肌細胞的損傷，抵抗熱應激的侵害。李樺等[38]研究表明，在飲水中添加綠茶多酚能不同程度改善熱應激對肉雞血液相關生化指標與抗氧化的不良影響。此外，在飲水中添加綠茶多酚還能夠不同程度緩解熱應激對肉雞部分免疫功能的不良影響。在熱應激條件下，200 mg/kg茶多酚和200 mg/kg L-茶氨酸同時添加，抗氧化效果較理想[39]。

6.2.4? 其它? 甜菜堿是一種生物堿，學名為三甲基甘氨酸，化學結構與氨基酸相似，屬季銨堿類物質。田梅等[40]評估了甜菜堿對熱應激條件下肉鴨血液指標、電解質、氣體分壓和盲腸短鏈脂肪酸含量的影響，結果表明，飼喂1500 mg/kg甜菜堿日糧的肉鴨較對照組體重顯著提高，盲腸中總短鏈脂肪酸、乙酸、丙酸的濃度較高，而丁酸、異丁酸、戊酸和異戊酸含量較低。丁君輝等[41]研究表明，日糧中添加0.5～1 g/kg甜菜堿可以緩解熱應激對籠養山麻鴨的影響。飲水中添加0.2%甜菜堿可以顯著提高熱應激肉雞胸肌肌肉品質[42]、顯著提高熱應激狀態下肉雞血清的抗氧化功能[43]和有效地緩解熱應激對肉雞肝腎功能的損傷[44]。熱應激可使產蛋雞的新陳代謝和生理機能發生變化，導致生產性能下降，而飼糧中添加400 mg/kg甜菜堿可以改善熱應激對蛋雞的損傷，提高蛋雞的生產性能[45]。

γ-氨基丁酸（GABA）是一種四碳、非蛋白氨基酸。騫守法等[46]研究表明，飼糧中添加150 mg/kg GABA降低了夏季熱應激雞的直腸溫度及血清中促腎上腺皮質激素釋放激素、促腎上腺皮質激素、皮質酮和熱休克蛋白70含量，具有抑制夏季熱應激雞下丘腦-垂體-腎上腺軸（HPA軸）激素分泌的功能。

酸化劑是一種綠色飼料添加劑，可降低飼料系酸力和腸道pH值，提高消化酶活性，調節腸道微生態平衡，促進養分消化吸收，從而提升畜禽生產性能、增強免疫和緩解應激。劉圈煒等[47]研究表明，飼糧中添加2 g/kg復合酸化劑可以使熱應激文昌雞的蛋白質代謝和免疫功能趨于正常，減緩了熱應激對脂質代謝與吸收的不利影響，改善熱應激文昌雞的生長性能。N-乙酰半胱氨酸是一種有機物，白色結晶性粉末，有類似蒜的臭氣，味酸。楊淑霞等研究表明，日糧添加0.1% N-乙酰半胱氨酸可以提高熱應激條件下肉雞的生長性能，改善腸絨毛形態，提高消化酶含量，維持腸道能量和抗氧化狀態[48]。

7? 總結和展望

綜上所述，熱應激是世界范圍內家禽生產面臨的最重要的環境應激因子之一，導致生產性能下降，禽蛋質量下降。熱應激對家禽健康的影響也非常大，其中，腸道對熱應激非常敏感和脆弱，可以觀察到多種變化，包括生理和免疫反應、腸道完整性受損和炎癥以及微生物群的顯著變化。當然，不同品種、不同個體、不同階段、不同季節、不同營養狀態、不同管理條件下家禽對熱應激的反應存在差異。熱應激也要區分急性熱應激和慢性熱應激，應激源往往也復雜多樣。實際生產中，針對熱應激帶來的危害，應綜合采用物理方法和營養措施進行干預。營養措施主要側重于營養調控（即根據家禽的代謝狀況制定日糧配方），以及飼料中添加一些預防或緩解熱應激的功能性添加劑。然而，大多數干預措施的有效性是可變或不一致的。顯然，怎樣有效的應對熱應激對家禽生產的影響還有很大的改進空間。

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Effects of Heat Stress on Poultry Health

XU Yunjie1，2，JI fengquan3，CHEN Xuehua1，LIU Yilin1，MAO Yuanting1，SU Shuangliang1

（1.Shandong Highmade Group Co.， Ltd.，Shandong 251700，China;

2. Tangrenshen Group Shares Co.， Ltd.，Hunan 412000，China;

3.Huimin County Agricultural and Rural Service Center， Shandong 251700，China）

Abstract： Stress is a kind of biological adaptive response to restore body balance. Heat stress is one of the most common environmental challenges faced by poultry worldwide， which has a negative impact on the health， welfare and productivity of Broilers and layers. The adaptive responses of poultry to heat stress are complex and delicate in nature， including the effects on the gut. In this paper， the effects of heat stress on the behavior， physiology and health of poultry were reviewed. Through in-depth understanding of how the health of poultry was affected under the condition of heat stress， physical methods and nutritional measures could be targeted to reduce losses and improve benefits.

Keywords： heat stress; behavioral effect; physiological effect; poultry

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