外來入侵植物的生態控制*

廖慧璇，周婷，陳寶明，陳恩健，張海杰，彭少麟

有害生物控制與資源利用國家重點實驗室/中山大學生命科學學院，廣東廣州 510275

外來入侵植物的生態控制方法是指通過對生態系統中植物、微生物和生態環境要素的生態調控，從而防控外來入侵植物的方法。

外來生物入侵被認為是僅次于生境破壞的導致全球生物多樣性下降的重要因素［1］，嚴重威脅著生態系統健康［2-3］。據估計，外來生物入侵每年對美國造成的經濟損失超過100萬美元，對全球造成的損失更是超過了1萬億美元［4］。我國僅農林生態系統每年的損失約400億人民幣，其中外來植物入侵導致植被危害占了重大比重［5］。對入侵植物的控制方法主要有物理清除、化學清除及生物防治等［6-7］。物理清除主要采用機械、人工等方法清除入侵植物［8］?；瘜W清除則通過施用除草劑等農藥清除或控制入侵植物［9-10］。而生物防治通常是通過引進伴生天敵的途徑來控制入侵植物［7-11］?，F行的物理、化學和生物防治技術經常取得一時的良好效果，但卻面臨入侵植物反復爆發的問題。物理清除費時費力，更是無法控制復發，如人工清除斑點矢車菊Centaurea maculosa和薇甘菊Mi?kania micrantha等入侵植物后，入侵植物仍周期性復發是困擾生態管理的難題［12-13］?；瘜W清除難以殺滅植物根部，不僅無法遏制反復爆發，反而會引發環境污染和生境退化問題［14］。生物防治在防除入侵植物的同時，存在一定的生態風險，外來天敵的引進可能帶來新的物種入侵，產生更為嚴重的入侵后果［15-16］。

隨著經濟全球化和人口全球流動加劇，全球外來植物入侵現象也日趨嚴重。面對我國華南地區的薇甘菊Mikania micrantha、西南地區的紫荊澤蘭Ageratina adenophora和北美的小葉海金沙Lygodi?um microphyllum等外來入侵植物不斷肆虐，如何有效防控外來植物入侵成為影響全球經濟和社會發展的重大問題。其中，外來植物入侵進行物理、化學和生物控制后反復爆發成了的公認的世界難題。近期中外學者提出生態控制方法，以期解決外來入侵植物反復爆發的這一難題。本文在總結學科該領域的前沿研究結果的基礎上，結合我們團隊的研究實踐，對生態控制的基本理論和方法做一綜述。

1 外來植物入侵生態防控的土著植物控制機制

1.1 外來入侵植物生態防控的植物組成與機制

入侵種的生態控制以及本地群落的恢復引起不少學者的關注［17-19］。由于不同植物物種具有不同的養分獲取和競爭策略，土著植物群落存在功能群分化［20］。外來入侵植物通常具有高的資源競爭能力［21］和高生長速率［22］。因此，不少研究認為，土著植物群落要產生高入侵抵抗力，必須具有與外來入侵植物相似的，即具有高資源競爭力和高生長速率的功能群［23-25］。我們前期研究也發現，一些具有強養分和光資源競爭能力的土著植物可能扮演著類似“士兵”的角色在抵抗入侵植物中具有關鍵作用，能夠有效遏制薇甘菊Mikania micrantha、五爪金龍Ipomoea cairica等惡性雜草入侵華南地區的森林和果園［26-27］。

可見，土著“士兵”篩選和本地群落構建，是對外來入侵植物進行生態防控的有效模式。其中，“士兵”篩選尤為重要，這往往是通過比較外來入侵植物與士兵土著植物的性狀來進行的。極限相似理論（Limiting Similarity Theory）認為，如果一個本地群落存在一個土著種具有與某入侵種相似的性狀，或者潛在入侵種可利用的生態位已被占領，那么這個入侵種將不能在該群落建群［28-29］。競 爭 排 斥 原 理（Competitive Exclusion Principle）是極限相似理論的一個重要方面，從資源生態位的角度解釋了入侵植物和土著植物間的競爭關系［30］。在北美潮汐沼澤生態系統中，土著種顯著降低了入侵種蘆葦Phragmites australis的生長，其原因在于對相同資源的競爭［31］。在美國加州海濱草地生態系統中，由于土著草本植物與入侵雜草具有相同的資源利用方式但其競爭力較強，從而顯著降低了入侵雜草的生長繁殖［32］。除了同時期的生態位競爭外，不同時期的生態位競爭也能用于控制外來入侵植物。生長期早的物種可能比生長期晚的物種具有較大的競爭優勢，因為生長期早的物種能優先占領一些重要的生態位，包括資源和空間等［33］。

當不清楚入侵物種的功能特性的時候，還可以通過將功能特性存在明顯分化的多種土著植物進行組合，形成抵抗入侵物種的“軍隊”。這種通過提高本地群落的物種多樣性的方法常常被證明能夠有效遏制入侵［20，34-35］，也被認為是一種“萬金油”式的方法。這是因為不同功能群植物能夠在資源、空間競爭中互補（即“互補效應”，Comple?mentary Effect），從而限制入侵植物所能獲取的資源和空間［36］。此外，高多樣性群落中更大概率包含能夠有效與入侵植物競爭的土著功能群（即“選擇效應”，Selection Effect），從而對入侵植物產生強有力的競爭抑制［36］。這種高多樣性產生的高入侵抵抗力被總結為“多樣性阻抗假說”（Diversi?ty-Invasibility Hypothesis）［20，37］。

1.2 外來植物入侵的生態防控模式

外來入侵植物的生態控制有多種機制，其中利用土著植物進行生態替代是常用的方法。替代控制與生物控制不同之處在于，生物控制通過使用捕食者或寄生生物直接、專一地殺滅害蟲，而替代控制利用次生演替中的自然過程，在短時間內通過植物競爭或在更長的時間范圍上通過次生演替、涉及一系列植物群落的更復雜的過程實現對有害植物的替代［38］。替代控制長期有效，同時能產生保持水土、涵養水源等許多生態效益。

替代控制是根據種間競爭或植物群落演替規律，用更有價值的種類自然取代有害植物種的一種控制方式［38］，并以此實現更高層次的恢復目標。一般替代控制采用當地的物種或者經過長期種植證明不會對當地物種構成威脅的植物，作為競爭植物與外來入侵植物進行競爭以抑制其生長，一般不會對當地其他有益植物造成危險，而且還有利于生物的多樣性。已有一些研究檢測了用土著植物替代控制外來入侵植物的可能性。亞速爾群落用土著種火樹對入侵種維多利亞海桐入侵地替代面積可達到24%［39-40］。Li 等［41］利用兩種土著種野葛Pueraria lobata和雞屎藤Paederia scandens來替代控制入侵種五爪金龍Ipomoea cairica，研究表明，利用對本地生態系統有價值的土著種對入侵種進行替代控制，是控制入侵種的一種可行和可持續的手段。在本團隊前期的工作中，我們在清除了入侵植物的地域，種植幌傘楓、橄欖、鴨腳木等土著植物，成功遏制了三裂葉野葛、山豬菜、扭肚藤、假蒟或粗葉懸鉤子等入侵植物的反復爆發的問題［42］。同時，將類似的方法用于森林邊緣的本地群落構建，也能夠起到防止陽生性草本、藤本和灌木類外來植物入侵的效果［43］。

植被重植在抑制入侵植物中的作用通常也與極限相似性理論有關，其中多個土著植物物種占據了潛在入侵者的生態位空間［44］。Funk等［28］總結出更高的功能多樣性植物群落對增加生物面臨入侵的抵抗力是有效的。然而，恢復生態學家在引入物種時還必須考慮物種的特性［33，45］，因為物種的特性在他們的生命周期中是在變化的［46］。僅僅考慮成熟個體的特質是不夠的，因為他們必須首先具備能夠與入侵植物競爭的特征，使他們在幼苗階段可以得以競爭成功生長到成熟階段。然而，這些因素很少被土地管理者深入考慮，他們通常以增加本土多樣性、減少侵蝕或提供飼料為目標進行植被重植［47］。植被重植不太側重于防止未來的再入侵［48］。

雖然直接資源競爭往往被認為是生物抵抗力的最大貢獻者，但競爭會隨時間和其他因素（如干擾等）而變化，可能會在解釋某些群落的不可入侵性方面發揮更大的作用。例如，高生產力的土著植物群落也可以減少入侵。植被重植可以增加調落物的厚度，降低入侵物種的發芽率。溫帶樹葉調落物的存在使入侵的藥鼠李Rhamnus cathartica的發芽率降低了50%以上［49］。對易燃的植物，火干擾可能較控制替代能夠更有效地抑制木本植物的再入侵［50］。因此，了解正在恢復的系統的具體入侵機制至關重要［48，51］。

1.3 外來植物入侵的其他生態控制模式

通常認為一種外來植物的存在或許能夠降低其他入侵植物的入侵性，但是因為外來種（非入侵）的入侵風險不可預知［52］，利用外來種進行競爭替代控制需要極為謹慎。文獻［53-54］嘗試用兩種外來紅樹植物無瓣海桑Sonneratia apetala和海桑Sonneratia caseolaris來控制外來入侵種互花米草并促進紅樹林的恢復。兩種外來紅樹植物明顯的速生特性使海桑和無瓣海桑適宜條件下，在光灘上快速郁閉成林，提高土壤肥力，改善生境，為其他本土紅樹植物定居和生長創造有利的環境條件，二者混種能有效恢復紅樹林［55］。另外，前期研究表明無瓣海桑比互花米草具有更強的化感作用［56］，而且無瓣海桑由于其較低的更新速率導致入侵性較弱［57-58］?；谶@些特性，無瓣海?？赡苡糜诳刂仆鈦砣肭址N互花米草的入侵以及土著紅樹林群落的恢復。無瓣海桑和海桑成功控制了互花米草，并促進了土著紅樹植物的恢復。在入侵階段，由于人類活動的干擾，隨著外來種的入侵，土著植物的優勢下降；在替代控制階段，種植的過渡性外來種快速生長，使得外來入侵種優勢度下降；其后是本地群落恢復階段，過渡性的外來種由于無法更新逐漸衰退，而其構建的蔭蔽生境為土著植物的恢復提供了條件，改善了土壤性質，使本地群落得以恢復。無瓣海桑有效抑制互花米草后，是不是會造成無瓣海桑的大面積擴張，從而引起二次入侵呢？用外來種來進行生態控制及本地群落的恢復可能會導致新的入侵，這種方式似乎是一個悖論。因此，這類弱入侵外來種的更新特性對本地群落的恢復顯得尤為重要。事實上，在森林群落演替中，這類促進晚期種的類型是很普遍的。例如，林冠通過影響草本層間接促進了栓皮櫟Quercus suber幼苗的生長［59］。因此，護理種（Nurse Trees）通常用于恢復［53］。該研究針對互花米草入侵嚴重，紅樹林恢復難的世界難題，研究提供了新思路：師夷長技以制夷，充分發揮外來植物的生長競爭優勢，以此控制互花米草，并且成效顯著，不僅大大節約了防控恢復的成本，紅樹群落恢復所帶來的生態效益更是不容小覷。

“以草制草”的研究其實并不少，但都是關注怎樣改變環境中的資源，利用土著植物控制入侵植物［60］，如Guglielmone 等［56］利用土著牧草成功替代了入侵植物黃頂菊。幾乎沒人探索入侵植物的“價值”，雖然之前有學者研究過無瓣海?？刂苹セ撞莸目赡苄裕?1］，但并未進行長期的野外驗證。我們在珠海淇澳島的工作首次成功實現了用“外來入侵種經濟、有效、長期永久地控制互花米草”的目的。由此我們認為“廣義”的生物防治應該是利用一種有機體控制另一種有害入侵有機體的過程，既包括利用狹義生物防治中的天敵，也包括改良環境資源后競爭力增強的土著種，又包括“外來入侵植物”。

2 外來植物入侵生態防控的植物-微生物反饋機制

植物與微生物既存在負反饋相互作用，又存在正反饋相互作用，這兩種相互作用機制均可應用于外來植物入侵的生態防控。

“天敵逃逸”假說認為，外來植物被引入到新的生境中，原產地的天敵并未被一同引入。因此，新生境中可能缺乏能夠有效抑制外來植物的天敵，而使外來植物的生長和擴張失去控制。其中的天敵就包括了原產地取食者［62］和病原菌［63-64］。逃逸病原菌的現象在很多外來植物中被觀測到，如在北美臭名昭著的入侵草本矢車菊Centaureaspp.［63，65］和入侵藤本扶芳藤Euonymus fortunei［66］。但病原菌逃逸也不是一個絕對的現象，在一個針對243種被引入美國的外來植物的研究中，研究者發現來在原產地多分布于資源豐富的環境的植物更可能在根際積累大量的病原菌，因此在新生境中也更可能逃離相關病原菌的侵擾，從而獲得優勢［67］。同時，也有個別外來植物并未真正逃離病原菌侵擾，它們在引入新生境不久就被觀測到病原菌積累現象，這可能是由于共同引入或者由于土著病原菌的宿主轉移造成的［68］。隨著定植時間的推移，外來植物也可能逐漸開始積累根際病原菌，從而慢慢失去“天敵逃逸”的優勢。這一現象在部分外來植物中得到了驗證［69-70］，而在另外一些外來植物中卻在很長一段時期內都未發生［71］。

利用外來植物-微生物負反饋作用，可利用植物病原菌和病毒來進行外來植物入侵的生態防控。我們團隊前期的野外調查發現，一些自然的薇甘菊Mikania micrantha種群會出現葉片枯萎的癥狀。經過完整RNA 基因組測序，我們鑒定出了一種新的侵染薇甘菊的病毒Mikania micranthawilt virus（MMWV）［72］。也有一些子囊菌被發現具有侵染并抑制歐洲白蠟樹Fraxinus excelsior的潛力［73］。盡管目前只有少量研究證據證明了病原菌和植物病毒控制入侵植物的作用，但我們認為病原菌或植物病毒可能是能夠專一性控制入侵植物而對避免對土著植物造成危害的較為理想的生物控制工具。

盡管原產地共生的微生物很少被共同引入，一些入侵植物被發現能夠破壞土著植物與互利微生物的共生關系，甚至是搶奪土著植物的互利微生物［74-76］。因此，入侵植物相對于土著植物的競爭優勢也可能來源于互利微生物。例如，有研究發現，菌根真菌結合型外來植物較非菌根真菌結合外來植物能夠在更廣的區域內分布［77］。松樹，作為在全球大范圍入侵的類群，其入侵往往得益于松樹菌（Suilloid Fungi）在入侵早期對幼苗的抗逆性和養分吸收方面的幫助［78］。隨著時間的推移和種群密度的增加，外來植物積累互利微生物的能力可能會不斷增強［79］。然而，我們團隊近期研究發現，外來植物與互利微生物的反饋作用會受到土壤P 養分的影響［80］。當土壤P 養分充裕的時候，互利菌根真菌與植物之間可能會從互利共生關系轉變為寄生關系，從而反過來削弱外來植物相對于土著植物的競爭優勢。我們將這種效應稱為菌根真菌對入侵植物的“雙刃劍”效應。

大量證據表明，高物種多樣性的植物群落具有更高的入侵抵抗力。然而，其中土壤微生物群落是否發揮了作用一直未被研究。2016 年，我們團隊首次提出并證明了高多樣性草地群落中土壤微生物具有增強群落的入侵抵抗力的潛力［81］。這是由于高多樣性植物群落能夠稀釋土壤病原菌多度，同時增加互利微生物的多度，這兩種作用共同促進了群落入侵抵抗力的增強。這一觀點在2020 年又被Mark van Kleunen 團隊利用微生物基因測序的方法進一步證實［82］。除了草地群落，我們團隊前期的工作也顯示，演替后期的成熟森林群落中土壤微生物也有增強入侵抵抗力的潛力［26］。成熟森林群落的高物種多樣性可能是形成高抵抗力微生物群落的重要原因。

3 外來植物入侵生態防控的化感作用機制

3.1 直接化感作用

外來植物化感作用相關的“新奇武器假說”作為其成功入侵的機制之一受到了廣泛關注［83-84］，而土著植物對外來植物的化感作用卻常常被忽視。外來植物到達新生境，它們與本地群落中各種不同的植物發生種間互作，也會面臨土著植物的“新穎”化感物質。近年來，陸續有一些研究探討了土著植物化感作用對外來入侵植物以及生境可入侵性的影響［85-89］。

植物凋落物在陸地生態系統的物質循環和能量流動中發揮了重要作用，同時凋落物攜帶的化學物質成為土壤化感物質的來源之一［90］，改變著生態系統的化學環境［91-92］。研究發現本地群落優勢植物歐洲越橘Vaccinium myrtillus的凋落物對北美入侵植物黑云杉Picea mariana有較強的化感抑制作用，而對土著伴生植物挪威云杉Picea abies的化感作用較弱［93］。另外，不同入侵植物對本地群落的化感作用響應也存在差異。研究發現西黃松Pinus ponderosa的凋落物對多年生外來入侵植物斑點矢車菊Centaurea maculosa的化感抑制明顯強于一年生入侵雜草旱雀麥Bromus tectorum的化感抑制，造成西黃松林下旱雀麥的多度顯著高于斑點矢車菊［94］。此外，有研究發現土著豆科樹種的凋落葉對入侵雜草甜根子草Saccharum spontaneum的化感抑制作用高于非豆科樹種，可用于構建具有入侵抵抗力的森林群落［95］。另外，我們的研究發現土著植物的葉片釋放的化感物質對入侵植物有一定的抑制作用［86］。

3.2 間接化感作用

有人將化感作用分為植物間直接的化感作用和土壤介導的間接化感作用，并指出土壤介導的間接化感作用在生態系統中更為普遍和重要［96］。研究證實土壤介導的化感作用對土壤營養水平、化學環境、微生物以及植物的多樣性、優勢度、演替等有著重要的影響［95］。我們的研究發現不同演替階段森林群落的土壤對入侵植物存在不同的化感抑制作用，發現演替后期的成熟森林土壤的化感作用對入侵雜草薇甘菊Mikania micrantha存在明顯的抑制作用［26］。Yu 等［97］比較了土著植物麻櫟Quercus acutissima和引入植物刺槐Robinia pseudoacacia對山東半島外來入侵植物火炬樹Rhus typhina的化感作用，結果表明麻櫟生長的土壤中酚酸含量明顯高于刺槐生長的土壤，說明土著植物麻櫟可以提高群落對入侵植物火炬樹的抵抗作用。我們研究發現不同森林土壤中累積的脫落酸及酚酸對外來入侵植物具有明顯的抑制作用［98-99］，單種酚酸對入侵植物的生長抑制作用均比較微弱，酚酸混合液對入侵植物的抑制作用相對強烈，說明土壤中多種酚酸的共同作用才能對入侵植物形成有效的抵抗［98］。

3.3 綜合化感作用

有研究表明土著植物的化感作用對一些入侵植物的抑制作用并不明顯，可能要結合其他因素才能有效抑制入侵植物的生長。Zheng 等［100］研究了亞熱帶森林3種喬木對入侵植物薇甘菊的化感作用，結果表明3種喬木對薇甘菊的種子萌發和幼苗生長的抑制作用比較弱，研究發現僅化感作用可能不足以抑制外來植物的入侵，而化感作用和遮光相結合可以有效抑制入侵植物的生長。土著植物對外來植物具有化感作用，其對外來植物入侵的抗性通常隨著土著植物群落的多樣性和密度的增加而增強，研究證實化感作用可能是多樣性改變群落可入侵性（Invasibility）的重要機制［101］。雖然土著植物群落的化感作用可能會增加它們對引入植物的抗性，但沒有證據表明土著植物群落對化感作用的耐受性會影響引入植物的入侵程度［88］。

由此可見，土著種或群落的化感作用影響群落的可入侵性，不同森林群落土壤的化感作用對入侵植物生長的抑制作用存在差異，這為外來植物入侵的生態控制和土著植物群落的構建提供了科學依據和新思路。

4 外來植物入侵生態防控的生態環境調控機制

外來植物入侵生態防控中的生態環境調控是指利用生態學和恢復生態學原理，通過改變群落中各種非生物因子間的關系來防控外來入侵植物的方法。它的實施需要從生態系統的總體功能出發，了解生態系統的結構、功能、演替規律及生態系統與環境的基礎上，對生態系統進行改造，以期控制甚至清除外來入侵植物［51］。

外來植物能否成功入侵，以及入侵后的生長繁殖狀況，在很大程度上依賴于生境中可利用非生物資源，如：光照、水分、養分［102-103］。因此，根據入侵植物對土壤養分、光的喜好及利用情況，對生境中這樣非生物因進行改造使其不利于入侵植物的生長需求就能削弱入侵植物的競爭能力。土壤氮含量的增加可進一步提高很多外來植物的入侵性［104-105］。那么，通過降低土壤氮含量將不利于外來入侵植物。一些研究證明通過添加木屑或其他有機質［106-107］等增加土壤的碳含量，間接降低土壤氮含量的方法能夠抑制入侵植物的生長。另外，一些土著植物由于長期適應低氮環境，它們的凋落物C∶N 比高，因此凋落物分解后能夠降低土壤中氮的可利用性，這將進一步促進土著植物生長而抑制入侵植物蔓延，由此形成了土著植物對入侵植物的控制［108］。一個經典的通過生態環境調控進行入侵地生態恢復的案例是美國埃弗格萊茲沼澤的外來植物香蒲草的控制。其通過對匯入水源的保障實現了對入侵地的土壤磷養分控制，從而控制了香蒲草種群的增長［109］。此外，大多數入侵植物喜光而不耐陰［110］，郁閉或光照弱的環境能夠抑制入侵植物的生長和繁殖［111-113］。我們前期研究結果表明，減少林下光資源可以增強紅樹林群落對外來紅樹植物無瓣海桑Sonneratia apetala的抵抗力［114］。林冠下光的質量也影響著入侵植物的表現，例如提高林下紅光/遠紅光比例，能夠抑制外來植物南蛇藤Celastrus orbiculatus的入侵［115］。

然而，有時候降低林下光資源也無法抵抗大量耐陰的入侵植物［110］。因為一些入侵植物有可能在入侵地進化出耐陰性［116］，所以對單一環境因子進行的植物群落改造，無法全面有效地控制入侵植物，改變群落中的多個環境因子可能能夠達到更好的控制效果。在珠海淇澳島自然保護區，我們通過改變群落的光照和土壤環境，實現了對互花米草Spartina alterniflora的有效控制［117］。在增城增城林場內，我們對存在入侵植物（如薇甘菊，五爪金龍、白花鬼針草等）的野外樣地進行磷肥添加實驗發現，每季度向樣方添加一定量磷肥，可有效降低樣方中入侵植物的密度（彭少麟等，未發表數據）。因此，在清除入侵植物后的次生裸地，利用關鍵土著功能群配置和生境優化來構建高入侵抵抗力的本地群落，有望成為入侵地的生態恢復的有效模式。

5 結語與展望

利用現行的物理控制、化學控制和生物控制外來入侵植物后總是出現再次反復爆發，成為外來植物入侵的防控難點。外來植物入侵的生態控制被認為是解決這一世界難題的途徑。外來入侵植物的生態控制是指通過對生態系統中植物、微生物和生態環境要素的生態調控，從而防控外來入侵植物的方法（圖1）。外來入侵植物的生態控制技術體系包括植物、微生物、生態環境系統的綜合調控，土著植物的功能群分化是控制外來入侵植物反復爆發的基礎；植物-微生物反饋機制是外來入侵植物生態防控的途徑；利用土著植物與外來入侵植物的性狀差異，尤其利用土著植物的化感作用性狀控制可有效地控制外來入侵植物；調控生態環境要素，尤其光照、水分、養分等要素可有效地幫助外來植物入侵的生態防控。

圖1 外來入侵植物的主要防控措施及其理論依據與優缺點總結Fig.1 Summary of the major approaches for control of exotic invasive plants and the corresponding theoretical mechanisms.The advantages and disadvantages of these approaches are also illustrated

盡管目前外來入侵植物的生態防控還未形成成熟的模式，但其能遏制反復爆發并驅動本地群落通過自組織的方式逐步形成高入侵抵抗力的群落。這種模式在長遠上看，明顯較傳統模式更具優勢。因此，在未來的外來入侵植物防控工作中應更加注重生態防控機制與模式的研究，從而實現長久有效的外來入侵植物防控效果，有效緩解外來入侵對經濟社會發展的負面影響。