白鷴海南亞種的行為時間分配及其活動節律

李佳靈 尹為治 饒曉東 馮 源 滕甜甜 劉 輝 黃良鴻

(1.海南大學生態與環境學院，?？?，570228；2.海南熱帶雨林國家公園管理局五指山分局，五指山，572299；3.海南大學林學院，?？?，570228)

活動節律(activity rhythms)是動物在不同時空尺度下出現周期性、規律性的變化，是動物長期適應復雜環境的結果，反映其新陳代謝與生存狀態間的關系，也是動物行為學研究的一項重要內容[1-2]。掌握動物的活動節律，有助于了解它們的種間關系、生態習性、環境壓力、種群現狀、時空利用等生物學和生態學信息，也是研究其適應策略，生態位分化、種群組成的重要理論基礎，對于了解和保護野生動物具有重要意義[3-4]。

中國是世界上雉類(Phasianidae)最為豐富的國家之一，現存28屬64種[5]，與其他鳥類相比，雉類更易于瀕危，應該得到優先保護[6]。海南島作為中國最南端的熱帶地區，其島嶼環境、熱帶氣候和環境異質性使得它成為具有極高的物種豐富度和地方獨特的生物多樣性重點區域[7]。全島有2種海南特有雉類亞種，即紅原雞海南亞種(Gallusgallusjabouillei)和白鷴海南亞種(Lophuranycthemerawhiteheadi)，均屬于國家二級重點保護野生動物[8]。白鷴(Lophuranycthemera)在世界共有15個亞種[9]，我國有9種，分布于南方各省[5]。該物種適應能力強，海拔20—2 000 m均有分布，以亞熱帶常綠闊葉林、溝谷雨林、常綠落葉闊葉混交林及竹木混交林等為主要生境，其中森林郁閉度高、下木稀少的林區最為常見[10-11]。在海南，由于大量非法狩獵和棲息地破壞，導致其生存狀況受到嚴重威脅[12]。

我國對白鷴的研究主要集中在種群分布與數量[13]、生境選擇[14]、時間節律[15-16]、時間生態位分化[17-18]和人工飼養管理與疾病防治[19]等方面，以福建亞種(L.n.fokiensis)和指名亞種(L.n.nycthemera)為主，受遺傳、社群、晝夜時長、環境因子、地形、同域共生種、食物和人為干擾等的影響，不同亞種間活動節律不盡相同[1，3]。對海南亞種的報道僅見高育仁等[11，20]采用傳統的誘餌定位觀察法開展相關研究，不可避免地受觀察地點、觀察時間和人為干擾等多種因素影響[16]。有研究表明，同一物種的不同亞種之間在生活史和行為生態等方面存在著地理變異[21-22]。因此，對白鷴海南亞種的研究可以幫助我們更好地理解該物種生活史對策的變化趨勢。而紅外相機技術(camera trapping)作為一種新的調查技術和手段，具有隱蔽性強，對動物干擾性小，不受地形、環境影響等特點，被廣泛應用于野生動物監測、調查和節律等研究領域[23-26]。本研究于2018年1月—2021年1月在海南五指山腹地以公里網格架設紅外相機，對白鷴海南亞種的活動節律進行研究，旨在掌握該亞種的生態習性，為科學管理和進一步深入研究提供基礎依據。

1 研究區概況

海南熱帶雨林國家公園五指山片區(以下簡稱“五指山片區”)位于海南島中部，橫跨五指山市、瓊中縣，總面積529.3 km2(18°42′35″—18°59′0.3″N，109°23′47″—109°47′8″E)。五指山片區屬熱帶雨林氣候，年平均氣溫22.4℃，整年日照時間1 600—2 000 h，年降雨量約2 444 mm。四季無明顯分別，根據降雨量分為旱季和雨季，旱季為11月至次年4月，雨季為5—10月[27]。區內動植物資源十分豐富，據統計，野生維管束植物2 146種，鳥類283種，魚類67種，昆蟲1 700多種[28]。

2 研究方法

2.1 紅外相機布設

白鷴海南亞種主要棲息在海拔600—1 200 m的山地雨林，也見于200—600 m的人工林與熱帶低地雨林中[11]。本研究通過查閱資料，結合實地考察，利用地理信息系統(ArcGIS 10.2)將研究區域劃分為132個1 km×1 km的公里網格，選取溝谷雨林、熱帶低地雨林、熱帶山地雨林中郁閉度高、下木稀少等適宜白鷴棲息的50個點布設紅外相機(易安衛士L710-940)。研究區域海拔278—1 867 m，分為3個梯度，即低海拔地區(300—700 m)、中海拔地區(700—1 200 m)和高海拔地區(1 200—1 600 m)，分別布設紅外相機15、17、18臺次(圖1)。相機參數設置為拍照+視頻，間隔時間0 s，圖像尺寸12 MP×5 MP，視頻尺寸1 080 P×720 P，靈敏度為中[28]。

2.2 行為分類

依據文獻，可將白鷴行為分為6種：覓食(頭部低垂，有明顯用喙啄取地面食物的動作)、移動(頭部不低垂，雙腳交替，包括行走、疾走、飛行)、梳理(用喙啄理羽毛、用爪搔頭部及頸前部分、用喙啄跗蹠及足、挺胸拍翅等)、警戒(站立張望，左右觀測，行走中急停觀測后又疾走)、休息(基本不動，多數時間閉眼，包括站立靜棲、蹲伏靜棲、躺臥靜棲)和對抗(同種之間或與其他種之間的攻擊防御，包括爭斗、嬉戲、逃跑等)[29-30]。

2.3 數據統計與分析

使用易安衛士紅外相機自帶的管理系統對回收的數據進行初步整理，自動提取拍攝地點、經緯度、相機編號、照片編號、視頻編號、海拔、拍攝日期和時間、拍攝時溫度和月相等信息。隨后用ACDSee 2.5圖片瀏覽器逐張瀏覽，篩選出白鷴照片，判斷照片內白鷴幼體數、雄體數、雌體數、行為等。為保證數據的獨立有效性，比對30 min內拍攝到的照片，無明顯差異的作為1張獨立有效照片，拍攝到的白鷴個體視為同一個體；如發現集群行為，則取其中數量最多的相片進行統計[15，31]。

2.3.1 相對活動強度指數

相對活動強度指數(relative activity intensity index，RAI，量符號為IRA)可以反映出白鷴24 h內各時段，不同月份、干濕季和不同海拔梯度的活動節律變化[32]，計算公式如下：

IRA=Ni/H×100

式中：i代表不同的時間段(如07：00—07：59，記為7)、月份、海拔、旱季或雨季；Ni代表該物種在i時間段所拍攝到的有效照片；H代表該物種所拍攝到的有效照片總數；IRA越大，說明該物種在i尺度下活動強度越大[17]。

2.3.2 行為頻次

行為頻次是不同時空尺度下各種行為出現的頻率，計算公式如下：

Pi=Ti/Bk×100%

式中：i代表時間段、月份、海拔、旱季或雨季；k代表該物種的活動行為(如：覓食、警戒、梳理、移動等)；Ti為i時間段出現的相應行為的頻次；Bk為k行為活動的總次數；Pi代表相應行為在i時間段的頻率；Pi越大，表明該行為出現的頻率越大[30]。

2.3.3 顯著性分析

數據統計分析使用SPSS 20.0，紅外相機監測點位置圖采用ArcGIS 10.2繪制。首先對不同海拔梯度中布設相機數和該區域獲得的獨立有效照片數使用卡方擬合優度檢驗，判斷在不同海拔拍攝到的白鷴頻次與相應海拔布設的紅外相機臺數比率是否一致，如果一致便不做進一步分析；如不一致，對獨立有效照片中白鷴個體數使用Mann-WhitneyU檢驗或Kruskal Wallis 檢驗分析白鷴在不同時間、不同月份、旱季雨季和不同海拔的活動頻次、行為和性別間的差異性[16]。當統計結果為P<0.01時，表示差異極顯著；P<0.05時，表示差異顯著。

3 結果與分析

本研究期內，紅外相機有效工作日累計18 365 d，獲得紅外相機視頻與照片11 347份；共有35臺相機拍攝到白鷴個體，拍攝到白鷴照片2 048張，視頻683個，其中獨立有效照片1 472張，視頻491個；獨立個體數為2 419只，其中雄性709只，雌性1 666只，幼體44只，雌雄比例約為2.35∶1。結果顯示，該亞種主要在低海拔地區活動，其次為高海拔地區，在中海拔地區活動頻率最低(圖2)，且差異顯著(df=2，P=0.002)。

3.1 不同時間尺度下的活動節律

3.1.1 日活動節律

白鷴的活動時間為06：00—20：00，雌雄均有3個峰值，其中，早高峰雌性(07：00—08：00)早于雄性(08：00—09：00)，中午和下午峰值時間接近，均為13：00和16：00前后(圖3)；幼鳥活動高峰在08：00—10：00。結果顯示，雄性在不同時間活動頻率有極顯著差異(df=14，P=0.005)，雌性差異不顯著(df=14，P=0.141)。日相對活動強度在不同性別間無顯著差異(t=2.020，df=22，P=0.056)。

共拍攝到5種白鷴行為，其中雄性警戒行為顯著高于雌性(Z=-2.231，P=0.026)，其余4種行為均無性別差異。覓食在所有行為中占比最高，達到62.71%，其次為移動和警戒，分別占20.92%和14.10%。雌性在不同行為之間差異顯著(df=4，P=0.000)，而雄性不顯著(df=4，P=0.127)。警戒行為多發生在11：00—15：00，移動行為多發生在07：00—09：00，移動行為普遍高于警戒行為，僅在10：00—12：00略低，17：00后2種行為占比均升高。覓食在各時段占比穩定，以17：00占比最高，隨后逐漸降低(圖4)。

3.1.2 月活動節律

白鷴活動強度與月份具有顯著相關性(P=0.000)，其中9月和10月是活動高峰，相對活動強度分別為15.54%和14.26%。2月、4—5月活動強度最低，相對活動強度均為2.40%左右。幼鳥活動主要出現在5—10月，2—4月未拍到幼鳥(圖5)。雄性全年活動強度無顯著差異(P=0.260)，雌性7—10月活動強度顯著高于其他月份(P=0.000)。

覓食在全年行為中占有較高比例，僅4月略低于移動；移動大多高于警戒，僅7月略低。移動在7月出現最低值，9—12月趨于穩定。警戒行為4月最高，6月最低，其余月份較穩定。對抗行為2月和11月較高(表1)。各種行為全年差異極顯著(χ2=35.929，df=11，P=0.000)。

表1 白鷴月行為頻次Tab.1 Monthly behavioral frequency of the silver pheasant

3.1.3 旱季和雨季活動節律

白鷴雨季活動頻率顯著高于旱季(Z=-4.097，P=0.000；雨季IRA=63.25；旱季IRA=36.75)。5種行為在不同季節亦具有顯著差異(Z=-3.347，P=0.001)，其中雨季覓食顯著高于旱季(Z=-2.579，P=0.010)，旱季移動顯著高于雨季(Z=-2.198，P=0.028)；其余3種行為均無顯著性差異(警戒Z=-1.229，P=0.219；對抗Z=-1.528，P=0.127；梳理Z=-0.267，P=0.790)。

3.2 不同海拔梯度活動節律

各海拔拍攝到的白鷴頻次比例與相應海拔中布設的紅外相機臺數比例不一致(df=2，P=0.000)，表明白鷴活動頻次與各海拔梯度內布設紅外相機數量無相關性。白鷴總數、雄性和雌性的相對活動強度均與海拔具有極顯著相關性(白鷴總數，χ2=12.823，df=2，P=0.002；雄性，χ2=73.329，df=2，P=0.000；雌性，χ2=51.573，df=2，P=0.000)。其中，雄性常出現在高海拔地區，而雌性多在低海拔地區活動(圖6)。

不同海拔梯度下，白鷴在各時段的活動強度差異顯著(df=2，P=0.005)。該物種在高海拔地區的活動高峰出現在09：00—11：00、13：00—14：00和16：00—17：00，中海拔地區出現在08：00—09：00、12：00—13：00和17：00—18：00，低海拔地區則只有2個高峰，出現在07：00—10：00、18：00—19：00。由圖6可知，其在高海拔活動峰值更為集中，在低海拔，最早的活動高峰07：00出現，早于中海拔(08：00)和高海拔(10：00)，高海拔地區一天中最后的活動高峰出現在16：00，早于中海拔(17：00)和低海拔(18：00)。

警戒在高海拔占比最低(8.36%)，在中海拔占比最高(26.45%)；高海拔的移動行為略高于中低海拔。經過Mann-Whitney檢驗，在不同海拔上的5種行為差異均不顯著(覓食df=2，P=0.051；移動df=2，P=0.079；警戒df=2，P=0.448；對抗df=2，P=0.294；梳理df=2，P=0.526)。

4 討論

4.1 活動頻率分析

在本研究中，海南亞種多在白天活動，時間從06：00—20：00，長達14 h，屬于晝行性鳥類，早上活動時間晚于福建亞種，福建亞種多于05：00開始活動[15，33]，最早02：00—04：00活動[34]。海南亞種日活動節律呈現3個高峰，雄性第1個活動高峰晚于雌性(雄性08：00—09：00，雌性07：00—08：00)，而中午和下午活動高峰一致，均在13：00和16：00前后，日活動節律在不同性別間不存在顯著差異，與福建亞種相近[15，33]；與指明亞種不同，晏鳴霄等[35]研究認為其日節律中僅出現單一活動高峰(午后)，劉佳等[29]則認為有4個活動高峰(雌性，07：00、09：00、12：00和16：00；雄性，08：00、11：00、13：00和18：00)，其原因可能是白鷴日活動節律受外界環境氣溫和水分的變化影響，環境因子和空間異質性的不同，造成相同亞種的日活動節律不完全相同[34]。本研究發現，海南亞種在中高海拔的午后出現活動高峰?？赡艿慕忉屖?，五指山片區植被郁閉度高，即使正午，中高海拔林冠下的小環境同樣適宜其活動。然而，在低海拔的午后并未出現活動高峰，具體原因有待進一步探究。

通過對月活動頻次研究發現，海南亞種在7、9、10、12月活動頻率較高，11月偏低，2月和4—5月最低，且與海拔無顯著相關性，這與福建亞種[16，34]相似。筆者在全年不同海拔梯度均拍攝到白鷴活動，其原因可能是白鷴為雜食性，植物的嫩葉、果實、種子等均可作為其食物，除此之外還取食苔蘚、昆蟲、蝸牛等[36]，五指山地區全年都有較為豐富的食物資源，其棲息地相對固定，不會隨著季節發生垂直遷移。

4.2 行為節律

本研究僅觀測到白鷴的覓食、警戒、移動、梳理和對抗5種行為，未拍攝到休息，可能由于該物種多夜棲在6—10 m的樹上[11]，而筆者未在林冠層布設相機。在5種行為中，覓食占比最高，其次為移動，這與指明亞種相似[29]；而與福建亞種不同，其認為警戒和移動是主要行為[33]。原因可能是本研究區域屬于熱帶雨林，郁閉度較大，隱蔽等級較高，天敵和人為干擾較少。在活動時間分配中，除覓食與移動時間占比最大外，警戒行為占比最高，這很可能是因為白鷴生性敏感，稍許異常便會令其警覺，這與劉佳等[29]和趙玉澤等[37]的研究結果相似；警戒行為多出現在3—5月，推測與此時期為該物種的繁殖期有關。筆者還發現，白鷴的移動頻次在旱季高于雨季，可能是旱季的食物資源和質量相對少于雨季，白鷴為尋找食物需要適當增加移動。警戒在高海拔占比最低，在中海拔占比高；覓食則在中海拔最低；高海拔的移動略高于中低海拔。白鷴的警戒和覓食成反比，表明其在警戒上投入的時間越多，用于覓食的時間就會越少，這與王志淦等[33]和劉佳等[29]的研究結論一致。警戒在高海拔最低，說明高海拔相對中低海拔，受干擾程度較小，但高海拔地區的食物來源匱乏，所以白鷴需要更長距離、更大范圍地移動來尋找食物[38]。

A.覓食(雄)
One male foraging

B.3只覓食1只警戒(雌)
One female guarding and three female foraging

C.警戒(雄)
One male guarding

D.移動(雌)
One female moving

E.對抗(2雌)
Confronting of two females

F.梳理(雄)
One male combing
附圖1 白鷴海南亞種(紅外相機拍攝)
Appendix Fig.1 The photos of silver pheasant(Photoed by an infrared camera)