基于多維度指數的雅魯藏布江魚類多樣性評價及群落構建過程分析*

鞏 政,劉艷超,馮慧喆,朱天順**

(1:棗莊學院生命科學學院,棗莊 277160) (2:水利部中國科學院水工程生態研究所,水利部水工程生態效應與生態修復重點實驗室,武漢 430076) (3:西藏自治區高原生物研究所,拉薩 850000)

揭示生物多樣性的形成/維持機制即群落構建機制是生物多樣性保護的重要途徑,也是生物地理學、群落生態學和保護生物學的關鍵目標[1-2]。對于群落構建機制的研究首先要綜合評估生物多樣性現狀,即對生物多樣性進行測度。傳統的群落生態學研究往往將生物多樣性等同于物種多樣性。然而,群落中物種在生態過程中的作用和貢獻往往與其功能性狀密切相關,功能多樣性不僅可以刻畫群落中物種功能性狀的數值、范圍、分布及相對豐度等[3],還能夠量化物種在群落中的作用與功能(如生物對環境和資源的利用程度),將群落中的物種與生態學過程有效聯系起來,因而成為刻畫群落生物多樣性的重要指標[4]。此外,群落內現有物種的聚合模式是進化過程與生態過程共同作用的結果,作為連接物種親緣關系與群落生態學的橋梁,系統發育多樣性的引入將群落的生態學過程置于進化生物學和生物地理學背景之下,為群落生物多樣性研究提供了新的視角[5-6]。功能多樣性與系統發育多樣性各具側重點,相較于單獨使用物種多樣性指標,二者的引入能夠更好地揭示群落聚合、生物多樣性維持及生態系統功能的內在機理[7-8]。

雅魯藏布江是世界上海拔最高的大河,發源于喜馬拉雅山脈中段北麓的杰馬央宗冰川,自西向東橫貫西藏南部,在喜馬拉雅山東麓的南迦巴瓦峰急轉南流,在墨脫縣巴昔卡出境流入印度并改名為布拉馬普特拉河。雅魯藏布江全長2057 km,流域面積24.6萬km2,約占西藏總面積的五分之一;里孜以上為上游段,里孜至派鎮為中游段,中上游江段有眾多寬谷與峽谷串聯相接,形成復雜獨特的河流形態;派鎮以下至巴昔卡為下游段,該江段海拔落差巨大,河床狹窄,灘礁遍布,浪高水急,是世界上最長和最深的峽谷——雅魯藏布大峽谷[9]。已有地質學研究表明,雅魯藏布大峽谷是在青藏高原隆升地質背景下河流襲奪改道的產物:雅魯藏布江在歷史上曾經與伊洛瓦底江及察隅河相連通,經歷兩次溯源襲奪形成了現有的水系格局[10-11]。頻繁的地質運動不僅造成了水系變遷,也對該區域地表河流環境產生了深刻影響,眾多珍稀特有魚類應運而生。根據已有調查記錄,雅魯藏布江流域共分布有土著魚類30余種,除細尾高原鰍(Triplophysastenura)等少數種類外均為該流域特有物種,其中包括巨須裂腹魚(Schizothoraxmacropogon)、平鰭裸吻魚(Psilorhynchushomaloptera)等國家二級保護動物[12-13]。

目前,雅魯藏布江中游干流和部分支流已經建成或在建多座水電站或水利樞紐,下游江段的水電開發也被納入“十四五”規劃和2035年遠景目標;同時,公路和鐵路建設等人類活動對河流生態系統的影響也在與日俱增,在此背景下開展雅魯藏布江流域魚類多樣性評估工作顯得尤為迫切。目前,已有學者探討了雅魯藏布江中下游江段魚類群落時空動態及其與環境因子的關系[13-14],這些研究大都是基于物種多樣性,而整合功能和系統發育等維度的魚類多樣性研究報道卻十分匱乏。本研究基于在雅魯藏布江全流域尺度內的魚類資源調查,整合物種多樣性、功能多樣性和系統發育多樣性指數,利用群落構建模型檢驗等手段,綜合評價雅魯藏布江魚類多樣性現狀,初步揭示驅動魚類群落構建的生態學過程,以期為該區域魚類多樣性保護與管理提供科學依據,也為應用多維度指數評價魚類多樣性的研究提供參考借鑒。

1 材料與方法

1.1 研究區域與魚類樣本采集

調查采樣范圍選定在雅魯藏布江上游仲巴縣至下游墨脫縣背崩鄉江段,在其間干支流共布設24個樣點(附表I),分別于2020年4-5月、2021年7-8月和2022年1月開展流動性魚類資源調查。漁具根據河段生境特點選擇定置刺網、地籠或小型電魚機;其中定置刺網和地籠過夜放置12～24 h,小型電魚機每次工作0.5 h,采樣強度和頻次以樣點內不再新增物種記錄為依據;每次采樣記錄好時間、漁具等信息。捕獲的魚類樣本鑒定到種,并逐尾測定體長、體重等生物學參數;每種魚類盡量隨機選擇10～15尾標本,在魚體右側剪取背部肌肉或胸鰭組織保存于無水乙醇中,殘體則用10%濃度福爾馬林固定;樣品帶回實驗室后分別供分子生物學實驗和功能性狀測定實驗所用。

1.2 多樣性指數測度

選取物種豐度(物種數)S、Shannon-Wiener多樣性指數、Simpson多樣性指數和Pielou均勻度指數用以表征各樣點魚類群落的物種多樣性;4種指數的計算過程在R語言“vegan”包中實現[15]。

選取12種不同類別的功能性狀用于魚類群落功能多樣性指數的計算,根據現場調查、形態測量、解剖觀察并結合已發表文獻及FishBase數據庫檢索等方法進行分類或賦值,包括3項與營養相關的功能性狀、3項與運動相關的功能性狀、3項與棲息地利用相關的功能性狀以及3項與生活史策略相關的功能性狀(表1)。選取5項功能多樣性指數用以刻畫魚類群落的功能多樣性,分別是功能豐富度(FRic)指數、功能均勻度(FEve)指數、功能離散度(FDiv)指數、功能分異度(FDis)指數和Rao的二次熵(Rao’s Q)指數;5項指數的計算過程在R語言“FD”包中實現[16]。

表1 雅魯藏布江流域魚類的12種功能性狀Tab.1 Twelve functional traits of fishes in the Yarlung Tsangpo River drainage

選取線粒體細胞色素b(Cytb)基因作為分子標記進行系統發育多樣性分析。采用略加改進的高鹽法[19]提取基因組DNA,PCR反應體系和擴增流程參照文獻[20],擴增引物選用L14724和L15915[21],PCR產物送至武漢天一華煜基因科技有限公司進行純化、雙向測序及拼接,測序使用的引物與擴增引物保持一致。利用ClustalX軟件[22]和MEGA 7.0軟件[23]對序列數據進行比對和校正,并分析序列中堿基組成、變異位點、轉換顛換比值及物種間遺傳距離等參數。系統發育多樣性分析引入群落物種最短進化枝長之和的Faith系統發育多樣性(PD)指數,以及平均配對種間系統發育距離(MPD)指數和平均最近種間系統發育距離(MNTD)指數。PD指數是指連接群落中所有物種的最短進化枝長之和[24],MPD指數是指群落中兩兩物種間的平均系統發育距離[5],MNTD指數是指群落中物種與其親緣關系最近的物種間的平均系統發育距離[5];3項指數的計算過程在R語言“picante”包中實現[25]。

1.3 數據分析

為檢驗魚類群落組成的空間差異,基于物種豐度數據并根據Bray-Curtis相異度對24個樣點的魚類群落進行分層聚類[26];分析過程在R語言“vegan”包中進行[15]。采用Kruskal-Wallis檢驗方法比較層次聚類的各聚類組間多樣性指數的水平差異,Kruskal-Wallis檢驗是一種基于秩和比較的非參數檢驗,適用于樣本量較小且不符合正態分布的數據;檢驗過程在SPSS 20.0軟件中完成。使用Shapiro-wilk檢驗判別12項多樣性指數的正態性:如果所有指數均服從正態分布,則使用Pearson相關性檢驗判斷各指數間的相關關系,否則采用Spearman秩相關檢驗;相關性分析及作圖在R語言“psych”包中實現[27]。

對物種功能性狀的系統發育信號即功能性狀與物種進化歷史的關聯程度進行檢測,選用Blomberg’sK值檢驗法。K值是比較性狀的觀察值與布朗運動模型預測值的統計量,其原理是系統發育樹末端物種性狀數據的均方差與基于系統發育樹方差-協方差矩陣計算的均方誤差的比值;K值接近1表明性狀進化過程接近布朗運動而具有一定的系統發育信號,K值接近0表明性狀進化傾向于隨機,K值大于1則說明性狀的系統發育信號強[28];系統發育信號檢測在R語言“phytools”包中實現[29]。

群落功能性狀結構和系統發育結構的模型檢驗分別選用平均配對性狀距離(S.E.S.PW)指數和凈親緣關系(NRI)指數;二者的計算公式如下:

(1)

(2)

式中,PWobs和MPDobs分別表示群落物種個體間配對功能性狀距離和系統發育距離的平均觀測值,mean(PWnull)和mean(MPDnull)分別表示功能性狀聚類樹上和系統發育樹上物種隨機分配并進行1000次迭代產生的999個隨機化結果的平均值,SD(PWnull)和SD(MPDnull)分別表示這些隨機值的標準差。

S.E.S.PW或NRI值大于0表示群落功能性狀結構或系統發育結構趨于聚集,組成群落的物種多為功能相似種或近緣種,主導群落構建的過程為生境過濾;二者小于0表示群落功能性狀結構或系統發育結構趨于發散,組成群落的物種多為功能相異種或遠緣種,主導群落構建的過程為種間競爭排斥和生態位分化;二者接近0則說明群落構建傾向于隨機過程[5,30];模型檢驗過程分別在R語言“FD”包[16]和“picante”包[25]中實現。

2 結果與分析

2.1 魚類物種組成與種間遺傳距離

在雅魯藏布江流域24個調查樣點共采集到37種魚類,隸屬于3目7科24屬。其中土著魚類27種,分屬于2目4科15屬;外來魚類10種,分屬于3目5科10屬。從物種組成上看,流域內魚類物種以鯉形目鯉科魚類占比最高,包含13種土著魚類和5種外來魚類。魚類物種名錄及其分布情況見附表I?；谌郝溟g物種豐度的Bray-Curtis相異度水平對24個樣點的魚類群落進行層次聚類,結果如圖1所示。以0.6相異度作為劃分界限,可將24個樣點分成4個差異明顯的組:組I為帕隆藏布匯口以上流量較小的支流及大型支流中上游河段的樣點(夏布曲、尼木瑪曲、拉薩河墨竹工卡、腳布朗曲、里龍普曲及扎繞河樣點);組II包含的樣點較多,為帕隆藏布匯口以上除組I外的干流及大型支流的樣點;組III為帕隆藏布匯口以下的干流樣點(卡布村和背崩鄉樣點);組IV為帕隆藏布匯口以下的支流樣點(金珠藏布、西貢河及白馬西路河樣點)。

圖1 雅魯藏布江流域24個樣點魚類群落的層次聚類樹狀圖Fig.1 Dendrogram of hierarchical clustering on fish communities of 24 sampling sites in the Yarlung Tsangpo River drainage

對37種魚類線粒體Cytb基因序列進行測定,經比對校正后獲得長度為1140 bp的序列集,并上傳至GenBank數據庫中(登錄號:OQ437204～OQ437240)。序列集中堿基A占比27.8%,堿基T占比29.1%,堿基C占比27.8%,堿基G占比15.3%,表現出強烈的反G偏倚。序列集中包含553個變異位點,其中單變異位點56個,簡約信息位點497個,轉換與顛換之比為3.36?；贙imura雙參數模型的物種間平均遺傳距離為25.5%;異齒裂腹魚和弧唇裂腹魚之間遺傳距離最小,為2.4%;扁頭異鮡和小黃黝魚之間遺傳距離最大,為40.4%(附表Ⅱ)。37種魚類基于Cytb基因序列的種間遺傳距離將用于下一步群落系統發育多樣性分析中。

2.2 魚類多樣性格局

從物種多樣性維度來看,24個樣點的魚類物種豐度S在3～14之間,最高值出現在下游干流背崩鄉樣點,最低值出現在中游支流腳布朗曲及扎繞河兩個樣點;Shannon-Wiener多樣性指數在0.589～1.924之間,最高值出現在下游支流西貢河樣點,最低值出現在下游支流金珠藏布樣點;Simpson多樣性指數在0.259～0.817 之間,最高值出現在中游支流多雄藏布樣點,最低值出現在下游支流金珠藏布樣點;Pielou均勻度指數在0.366～0.887之間,最高值出現在中游支流多雄藏布樣點,最低值出現在下游支流金珠藏布樣點。

從功能多樣性維度來看,各樣點的FRic指數在0.0005～0.0956之間,最高值出現在中游支流尼洋河八一鎮樣點,最低值出現在中游支流腳布朗曲及扎繞河兩個樣點;FEve指數在0.4062～0.9014之間,最高值出現在中游支流里龍普曲樣點,最低值出現在下游支流金珠藏布樣點;FDiv指數在0.5047～0.9861之間,最高值出現在下游支流金珠藏布樣點,最低值出現在中游支流多雄藏布樣點;FDis指數在0.0440～0.1201之間,最高值出現在下游支流西貢河樣點,最低值出現在中游支流尼洋河巴河鎮樣點;Rao’s Q指數在0.0035～0.0193 之間,最高值出現在下游干流背崩鄉樣點,最低值出現在中游支流尼洋河巴河鎮樣點。

從系統發育多樣性維度來看,各樣點的PD指數在0.351～1.309之間,最高值出現在下游干流背崩鄉樣點,最低值出現在中游支流腳布朗曲及扎繞河兩個樣點;MPD指數在0.070～0.206之間,最高值出現在下游支流西貢河樣點,最低值出現在下游支流金珠藏布樣點;MNTD指數在0.063～0.251之間,最高值出現在中游支流扎繞河樣點,最低值出現在中游干流加查縣樣點。各樣點多樣性指數的具體情況見附表III。

基于層次聚類劃分的4個組的多樣性指數范圍以及不同維度多樣性指數在組間的水平差異見圖2。具體而言,共有2項物種多樣性指數(Simpson指數和Pielou指數)和2項系統發育多樣性指數(MPD指數和MNTD指數)在組間均未檢測出顯著性差異;其他8項指數均檢測出至少一對的組間顯著性差異(P<0.05);其中,物種豐度、FRic指數和FDis指數共同表現為組I水平低于另外三組,Rao’s Q指數和PD指數也檢測到相同的結果(僅組II與組IV、組III與IV之間無顯著性差異,其他配對組間均具有顯著性差異)。

圖2 雅魯藏布江流域魚類群落4個聚類組間的多樣性指數比較(不同字母指示組間存在顯著性差異)Fig.2 Comparisons between four clustering groups of fish communities in the Yarlung Tsangpo River drainage (different letters indicate the significant differences among groups)

由于12項多樣性指數中有5項不符合正態分布(附表Ⅲ),故采用Spearman秩相關檢驗分析12項多樣性指數間的相關性,具體結果見圖3。其中,物種豐度、Shannon-Wiener指數、Simpson指數、Pielou指數、FRic指數、FDis指數、Rao’s Q指數、PD指數及MPD指數兩兩之間存在不同顯著性水平的正相關關系,相關系數在0.42～0.97之間(P<0.05/0.01/0.001)。FDiv指數和MNTD指數與其他指數之間多存在顯著或極顯著的負相關關系,相關系數范圍分別為-0.59～-0.41和-0.53～-0.44(P<0.05/0.01)。此外,FEve指數僅與Pielou指數存在極顯著的正相關關系(P<0.001),與其他指數之間未檢測到顯著的相關關系。

圖3 雅魯藏布江流域魚類群落12項多樣性指數之間的相關關系 (*/**/***分別表示顯著性水平P<0.05/P<0.01/P<0.001)Fig.3 Correlation relationships among 12 diversity indices of fish communities in the Yarlung Tsangpo River drainage (*/**/*** indicate significance of P<0.05/P<0.01/P<0.001)

2.3 魚類群落構建過程

雅魯藏布江魚類12種功能性狀的賦值及其系統發育信號的檢驗結果見附表Ⅳ。K在0.630～3.724之間,除相對腸長、繁殖力和產卵類型外,其他9項功能性狀均檢測出具有顯著性的K(P<0.05),表明多數功能性狀與物種進化歷史的聯系非常緊密。其中,營養級、相對吻長、相對體高、相對尾柄長、相對背鰭長、棲息水層和最大體長7項性狀的K接近于1(0.807～1.355),表明這些性狀進化過程接近布朗運動,具有一定程度的系統發育信號;而流速偏好和底質偏好的K明顯大于1(2.301～3.724),表明這兩項功能性狀更加保守。

基于群落功能性狀結構和系統發育結構的模型檢驗對24個樣點魚類群落構建過程進行分析,結果見圖4?；谌郝涔δ苄誀罱Y構的檢驗結果顯示各樣點魚類群落的S.E.S.PW值均小于0,范圍為-2.323～-0.142,其中8個樣點的檢驗結果具有顯著性(P<0.05),表明這些樣點的群落功能性狀在不同程度上均趨于發散?；谌郝湎到y發育結構的檢驗結果顯示各樣點魚類群落的NRI值在-2.263～0.597之間,僅尼木瑪曲樣點達到顯著性水平(P<0.05);其中7個樣點NRI值大于0,群落系統發育結構表現為微弱的聚集;17個樣點NRI值小于0,群落系統發育結構表現為不同程度的發散。

圖4 雅魯藏布江流域24個樣點魚類群落功能性狀結構S.E.S.PW指數和系統發育結構NRI指數 (*表示與0之間存在顯著性差異,P<0.05)Fig.4 The functional structure index S.E.S.PW and phylogenetic structure index NRI for fish communities of 24 sites in the Yarlung Tsangpo River drainage (* indicate the significance difference with 0 at the level of P<0.05)

3 討論

本研究在雅魯藏布江各樣點中調查到27種土著魚類和10種外來魚類,與前人的調查結果基本一致[12-13,31]。土著魚類以鯉科裂腹魚亞科、條鰍科高原鰍屬和鮡科魚類為主要類群,除少數分布范圍較廣的高原鰍外全部為該流域特有種;外來魚類組成多為東亞平原山區常見種類,推測為觀賞或養殖魚類及其伴隨種經人為放生等途徑進入[32]。雅魯藏布江自上游至下游的魚類群落大致可分為4個差異明顯的組群,這與劇烈的河流環境梯度以及峽谷對魚類交流的阻隔效應等因素密切相關。作為印度洋暖濕氣流進入青藏高原的通道,大峽谷所在的下游江段氣候溫暖濕潤,是西藏地區年均降水量最大的區域,墨脫縣江段河谷兩岸呈現出熱帶雨林景觀;而中上游江段由于受到暖濕氣流的影響較小,整體上屬于高原氣候類型[33]。從魚類區系組成上看,以帕隆藏布匯口為分界點,以上江段中分布的魚類屬于典型的高原區系類群:由裂腹魚類、高原鰍和鮡科魚類3大類群構成(組Ⅰ和組Ⅱ);而匯口以下江段魚類組成更加復雜多樣,出現了鲃亞科與野鯪亞科的種類以及條鰍科南鰍屬魚類,開始顯現出亞熱帶水域的魚類區系特征(組Ⅲ和組Ⅳ)。帕隆藏布作為曾經連通雅魯藏布江與察隅河的河道,其魚類群落組成與雅魯藏布江中上游干流江段保有較高的相似性。此外,帕隆藏布匯口以上的雅魯藏布江小型支流由于流量較小、生境容量有限,其魚類物種組成有異于干流樣點,主要分布有拉薩裸裂尻魚和短尾高原鰍等中小型魚類;在帕隆藏布匯口以下的墨脫縣江段情況類似,西藏墨頭魚等中小型魚類在支流豐度較高,弧唇裂腹魚等大型魚類在干流豐度較高;上述研究結果進一步證實魚類在不同生境類型中的豐度差異導致了兩大江段內部魚類群落結構的產生[34-35]。

整合物種、功能和系統發育多維度指數評價群落或生態系統的生物多樣性是近年來的研究熱點,學者們致力于尋找各類不同評價指標盡可能全面地刻畫生物多樣性[36-37]。已有應用不同維度多樣性指數的研究表明物種多樣性、功能多樣性和系統發育多樣性三者間存在著緊密關聯[38-39],本研究也得到了類似結論:物種、功能和系統發育3個維度12項多樣性指數之間普遍存在正相關或負相關關系。例如,與物種豐度相關性較高的幾個指數,包括Shannon-Wiener指數、Simpson指數、FRic指數、FDis指數、Rao’s Q指數和PD指數等,在這些指數的涵義中與物種豐度相關的假設是隱含其中的,在今后的生物多樣性評價中可適當篩選精簡。FEve指數通常衡量群落物種在所占據性狀空間的分布是否均勻以及資源利用是否充分,進而作為群落生產力和抵抗力穩定性的評價指標[40],在12項指數中僅與Pielou指數存在中等程度的正相關,暗示二者在指示群落物種均勻性和資源利用能力方面具有獨特價值。FDiv指數和MNTD指數分別用以衡量群落內物種功能性狀的離散程度和系統發育關系的離散程度,功能性狀相似或親緣關系近的物種越多,群落內部競爭越激烈,生態系統功能越不穩定[41];這兩項指數與其他指示豐度的指數之間存在顯著的負相關,表明二者能夠提供有關群落內部種間生態位相似程度的信息。

在基于功能性狀結構和系統發育結構的群落構建過程研究中首先需要檢驗一個假設:親緣關系更近的物種在生態功能特征上總是更加相似,即物種的系統發育位置與其功能性狀之間有很強的對應關系[5,42]。本研究選取的多數功能性狀檢測出具有顯著性的系統發育信號,說明雅魯藏布江魚類的功能性狀與進化歷史存在著緊密的耦合關聯。群落功能性狀結構和系統發育結構的檢驗結果有所差異,暗示著不同維度模型在模擬魚類群落構建過程中具有不同的指示內涵?；谌郝涔δ苄誀罱Y構的檢驗結果表明所有樣點中驅動魚類群落構建的生態過程均為不同程度的種間競爭排斥;群落系統發育檢驗結果顯示多數樣點為未達顯著性水平的種間競爭排斥,少數樣點檢測結果為近中性過程或微弱的生境過濾。因此,整體而言,種間競爭排斥應該在雅魯藏布江魚類群落構建過程中發揮了相對重要的作用,推測其原因可能是由于雅魯藏布江水溫偏低、水體營養貧瘠且外源營養物質補充較少,物種間營養競爭關系較為緊張。已有研究證實,包括異齒裂腹魚、拉薩裸裂尻魚、弧唇裂腹魚和西藏墨頭魚在內的雅魯藏布江主要魚類物種均為主要以著生藻類和底棲動物為食的雜食性魚類[35-36,43],同域分布的魚類由于食物來源重疊度高而產生激烈的營養競爭。因此,在制定雅魯藏布江魚類資源保護方案時,應格外重視為魚類提供食物來源的卵石/礫石底質淺水河灘生境。此外,需要指出的是,本研究基于群落功能性狀結構和系統發育結構的模型檢驗結果進行了探討,對于魚類群落構建機制的深入解析后續還需結合具體生態學過程(如種間互作關系和棲息地環境因子限制)及其他隨機過程(如物種擴散)開展進一步研究。

4 附錄

附表Ⅰ～Ⅳ見電子版(DOI: 10.18307/2024.0133)。