關帝山3個典型森林群落優勢種的氮素利用策略差異

張蕓香 呂世琪 劉泰瑞 李晉芳 郭晉平

（1. 山西農業大學林學院 太谷 030801； 2. 山西文峪河國家級濕地公園管理局 交城 030599）

土壤氮素供應水平是森林生產力的主要限制因子（Aberet al.，1998; N?sholmet al.，1998），準確認識森林群落優勢種生長發育對氮素的需求和不同土壤氮素供應條件下的氮素利用效率，對把握樹種在群落演替過程中的替代關系，預測森林群落組成結構動態，理解森林生產力形成和影響機制具有重要意義（Yin，1994；陳伏生等，2004）。北溫帶森林生長通常受到土壤有效氮的限制，一定程度的外源氮輸入可以促進森林生物量的生長和碳固定，形成氮促碳匯效應（馮繼廣等，2020；王銀柳等，2021），進而導致森林生態系統碳循環過程的反饋性響應（Chenet al.，2015），還能夠通過調節細根生長，顯著提高森林地上和地下生產力（Nadelhofferet al.，1999；Ciaiset al.，2008；宋平等，2017）。但對上述認識在不同區域和研究對象之間一直存在爭議。Magill等（2004）指出，長期施氮顯著抑制了美國赤松（Pinus resinosa）針葉林的生長，而明顯促進硬闊葉林優勢種黑櫟（Quercus velutina）和北美紅櫟（Quercus rubra）的木質生物量生長，即長期施氮對溫帶針葉林和闊葉林有相反的作用。H?gberg等（2006）研究發現，長期中低劑量的氮添加能夠促進歐洲赤松（Pinus sylvestris）林的生長，但高劑量的施氮卻表現為抑制作用。方運霆（2005）等研究表明，較高劑量施氮（100 kg·hm-2a-1）能促進鼎湖山林區馬尾松（Pinus massoniana）林喬木優勢種的胸徑生長，但降低季風常綠闊葉林優勢種木荷（Schima superba）和錐栗（Castanea henryi）的胸徑生長。Tu等（2011）研究發現，施氮能顯著促進華西雨屏區苦竹（Pleioblastus amarus）人工林的凈初級生產力。Wei等（2012）對杉木（Cunninghamia lanceolata）林的研究發現，20～30 kg·hm-2a-1是林地最佳施氮劑量?？梢?，不同區域和森林類型，特別是不同群落優勢種，可能具有不同的氮素利用功能特性，對土壤不同氮素供應水平也可能具有不同的響應模式，且植物對不同形態氮素具有不同的利用潛力和偏好（曹翠玲等，2004）。然而，對處于氮限制影響下的森林類型，短期氮輸入是否顯著提高森林和林木生物生產力，不同森林群落優勢種的氮素利用策略是否存在顯著差異，這些問題的研究還很不充分。因此，開展不同森林群落的多梯度施氮試驗，探究群落優勢種生物生產力對土壤氮素供應水平的響應，可加深理解不同群落優勢種的氮素利用功能特性及氮素利用策略差異。

華北落葉松（Larix principis-rupprechtii）林、白樺（Betula platyphylla）林和沙棘（Hippophae rhamnoides）林是華北山地廣泛分布的3種森林類型，在山西省關帝山林區山地森林植被中具有典型代表性。本研究選擇這3種典型森林群落為研究對象，通過野外多梯度施氮控制試驗，分析群落優勢種新生枝葉氮含量、枝葉新增生物量和氮素利用效率隨土壤施氮量的變化，分析比較其響應方式的類型間差異，闡明不同森林群落優勢種氮素利用特性的分異以及形成的氮素利用差異化類型，為氮沉降背景下的森林質量提升和精準經營提供依據。

1 研究區概況

研究地區在山西省關帝山林區，屬于暖溫帶落葉闊葉林區域。年平均氣溫4.3 ℃，年均降水量822.6 mm，年日照1 900～2 200 h，年蒸發量1 100～1 500 mm，全年無霜期100～130 天。主要森林類型有：華北落葉松林、油松（Pinus tabuliformis）林、青杄（Picea wilsonii）林和白杄（Picea meyeri）林等針葉林，白樺林、山楊（Populus davidiana）林、青楊（Populus cathayana）林和遼東櫟（Quercus wutaishanica）林等落葉闊葉林、針闊混交林，以沙棘、土莊繡線菊（Spiraea pubescens）、刺果茶藨子（Ribes burejense）、黃刺玫（Rosa xanthina）和胡枝子（Lespedeza bicolor）等為主的灌木林。華北落葉松林、白樺林和沙棘林是當地中高海拔山地和河谷地段的典型森林群落類型。

試驗地于2017年5月初設在文峪河上游孝文山林場（111°22′—111°33′E，37°45′—37°55′N）的大草坪溝兩側緩坡帶，海拔1 820～1 830 m，立地條件基本一致，土壤為山地淋溶褐土，厚度60～80 cm，質地中壤至沙壤。3種森林群落為華北落葉松林、白樺林和沙棘林，林下植物主要有金花忍冬（Lonicera chrysantha）、黃瑞香（Daphne giraldii）、美薔薇（Rosa bella）、毛榛（Corylus mandshurica）、胡枝子、土莊繡線菊、山荊子（Malusbaccata）、刺果茶藨子、草問荊（Equisetum pratense）、披針葉苔草（Carex lanceolata）和糙蘇（Phlomis umbrosa）等。在每個森林群落的林地內部，距離林緣≥10 m，分別設面積50 m×30 m的試驗樣地，并分為3個面積50 m×10 m的重復試驗區組，3個林型共設了9個區組，樣地概況見表1。

表1 3種森林群落類型的試驗樣地和區組的立地條件概況①Tab. 1 Site condition of experimental plots and blocks in 3 forest community types

2 研究方法

2.1 試驗設計和施氮方法

根據樣地土壤基礎氮含量，按施氮后30 cm土層平均氮含量不超過最高值的1.5倍并形成明顯梯度的原則，參考國內外有關施氮試驗文獻（Vestgardenet al.，2001；Luet al.，2013；Tuet al.，2014；朱榮瑋等，2019），設5個施氮量：對照N0（0 g·m-2a-1）、低劑量N1（9 g·m-2a-1）、中劑量N2（18 g·m-2a-1）、高劑量N3（27 g·m-2a-1）和超高劑量N4（36 g·m-2a-1）。將前述每個林型的3個區組分別劃分成5個10 m×10 m的樣方，隨機布設5個施氮量處理，每個處理在3個區組中形成3次重復。以含氮46.4%的尿素CO(NH2)2為施氮材料，按5個施氮量計算出不同處理的尿素用量，分為兩等份，先后于5月初和6月初，溶于5 L蒸餾水中，均勻噴灑到樣地內，對照N0噴灑等量蒸餾水。

2.2 樣品采集與測定

2018年7月（生長旺盛期），在華北落葉松林和白樺林樣地中，按喬木層、灌木層和草本層分別取樣，在沙棘林中按灌木層和草本層分別取樣。在喬木層和灌木層中選擇代表性樣株，根據枝條形態特征，結合枝條顏色和芽痕等特征，識別新生枝和葉，按樹冠高度分層剪取適量新生枝，摘取針葉或葉片，枝和葉分別混勻后取適量（0.3～0.5 kg）樣品；草本層取樣時，將（1 m×1 m）樣方地上部分全部收獲，混勻后取適量樣品。所取樣品分別裝入塑料自封袋，貼好標簽，帶回基地，用恒溫鼓風干燥箱105 ℃殺青30 min，85 ℃持續烘干至恒質量，采用凱氏定氮儀（FoodALYT D5000，德國）測定枝和葉烘干樣品氮含量。

9月（生長末期）的取樣，以所設樣地為單位，剪取全部新生枝，摘取針葉或葉片，草本層仍按樣方進行地上部分全部收獲后帶回基地，用電子天平分別稱量并記錄喬木層、灌木層和草本層的新生枝、葉、草鮮質量，按前述方法烘干至恒質量，稱量記錄樣品干質量即生物量，分別推算單位面積新生枝、葉、草本的生物量。分別從烘干的枝、葉和草本樣品中取氮含量分析樣品，仍用前述方法測定樣品氮含量。

2.3 數據處理與統計分析

群落新生枝葉生物量（TBM）為各層次新生枝葉生物量之和，計算公式為：

式中：BMc、BMb和BMh分別為喬木層、灌木層和草本層新生枝葉生物量，BMc= BMcs+ BMcl，BMb=BMbs+BMbl，BMcs和BMcl分別為喬木層新生枝和新生葉的生物量；BMbs和BMbl分別為灌木層新生枝和新生葉的生物量。

群落新生枝葉氮儲量（TNS）是群落單位面積各層次新生枝葉氮儲量之和，計算公式為：

式中：NSc、NSb和NSh分別為喬木層、灌木層和草本層的新生枝葉氮儲量，NSc =NCcs×BMcs+NCcl×BMcl，NSb=NCbs×BMbs+NCbl×BMbl，NSh=NCh×BMh，NCcs為喬木層新生枝氮含量，NCcl為喬木層新生葉氮含量，NCbs為灌木層新生枝氮含量，NCbl為灌木層新生葉氮含量，NCh為草本層氮含量。

群落氮利用效率（NUE）為群落新生枝葉生物量與新生枝葉氮儲量之比（Finziet al.，2007），公式為：

對數據進行方差齊性和一致性檢驗后，利用SPSS 17.0（SPSS Inc., USA）軟件中的one-way ANOVA進行方差分析，并在α=0.05水平下利用LSD法進行多重比較。通過R4.0.5軟件的Lavan包和semplot包完成結構方程建模，利用R 4.0.5和SigmaPlot 12.0軟件進行圖形化和變化趨勢分析。

3 結果與分析

3.1 不同森林群落優勢種新生枝葉氮含量隨施氮量的變化

分析3種群落優勢種新生枝葉氮含量在生長盛期（7月）和生長末期（9月）隨施氮量的變化趨勢和差異（圖1）。華北落葉松在2個生長期的葉氮含量都顯著（P≤0.01）高于枝氮含量，生長盛期顯著（P≤0.01）高于末期；枝和葉氮含量在施氮量之間的差異總體顯著（P≤0.05），且隨施氮量的增加而出現明顯飽和點，其中枝的盛期最高氮含量為11.01 mg·g-1，末期為9.50 mg·g-1；葉的盛期最高氮含量為25.56 mg·g-1，末期為20.79 mg·g-1。

圖1 3個森林群落優勢種新生枝和葉氮含量在2個季節隨施氮量的變化Fig. 1 Seasonal changes of nitrogen content of new branches and leaves of 3 dominant species in 3 forest community types with different nitrogen application amount

白樺（圖1）在2個生長期的新生葉氮含量顯著（P≤0.01）高于新生枝氮含量，生長盛期新生枝、葉氮含量都顯著（P≤0.01）高于生長末期；生長末期葉氮含量隨施氮量增加而持續升高，沒有出現明顯的飽和點；生長盛期葉氮含量在施氮量N3（27 g·m-2a-1）時達到最高，相應的土壤氮含量為32.88 mg·g-1。

沙棘（圖1）在2個生長期的新生葉氮含量顯著（P≤0.01）高于新生枝氮含量，且生長盛期新生枝、葉氮含量都顯著（P≤0.01）高于生長末期，但2個生長期枝和葉氮含量都高于華北落葉松和白樺，而枝與葉氮含量的差別和2個生長期之間的差別都小于華北落葉松和白樺；生長盛期的枝和葉都在最大施氮量N4（36 g·m-2a-1）才出現最大氮含量，而生長末期的葉飽和施氮量明顯在N3（27 g·m-2a-1），相應的土壤飽和氮含量為35.38 mg·g-1。

3.2 不同森林群落地上新增枝葉生物量隨施氮量和枝葉氮含量的變化

從3個群落單位面積新生枝葉生物量（TBM）隨施氮量的增大而提高的趨勢來看（圖2），華北落葉松林和白樺林在施氮量27 g·m-2a-1時出現明顯拐點（達到最大），華北落葉松林表現最為明顯，而沙棘林在所設施氮量范圍內沒有表現出達到最大值，但在施氮量36 g·m-2a-1時表現出增長趨于平緩。其中，華北落葉松林的增幅最大，白樺林的增幅最小。3個群落的TBM與群落新生枝葉氮含量之間的線性正相關關系有顯著差異（圖3），隨新生枝葉氮含量提高，TBM的增長率表現為華北落葉松林＞沙棘林＞白樺林。

圖2 3 個群落新生枝和葉生物量隨施氮量的變化Fig. 2 Biomass changes of new branches and leaves with nitrogen application amount in 3 forest communities

圖3 3 個群落新生枝葉生物量隨新生枝和葉氮含量的變化Fig. 3 Biomass changes of new branches and leaves with nitrogen content of new branches and leaves in 3 forest communities

3.3 不同森林群落氮素利用效率隨施氮量和新生枝葉氮儲量的變化

分析群落氮利用效率（NUE）隨施氮量的變化（圖4）發現，在對照條件下，華北落葉松林和白樺林之間差異不顯著，但都顯著高于沙棘林；隨施氮量增加，3個森林群落的NUE都隨施氮量的增大而呈顯著降低趨勢，三者的差異更趨明顯，且表現為華北落葉松林＞白樺林＞沙棘林。進一步分析NUE與新生枝葉氮儲量之間的關系（圖5）表明，3個群落都呈顯著負相關關系，在對照條件下，華北落葉松林的NUE略高于白樺林，兩者都高于沙棘林，且都隨新生枝葉氮儲量的升高而降低，三者的下降率表現為白樺林＞華北落葉松林＞沙棘林。

圖4 3 個群落氮利用效率隨施氮量的變化Fig. 4 Changes of NUE of three forest communities with nitrogen additions

圖5 3 個群落氮利用效率隨新生枝葉氮儲量的變化Fig. 5 Changes of NUE of three forest communities with nitrogen stock in new branches and leaves

3.4 土壤氮添加對群落新增生物量的作用路徑

通過R4.0.5的Lavan包和semplot包建立結構方程模型，進一步解讀群落類型和土壤施氮量對新生枝葉生物量積累的作用路徑（圖6）。從施氮量和群落類型出發，路徑系數表明，群落類型對群落新增生物量的直接作用很小，而施氮量幾乎沒有直接作用，但兩者對群落新生枝葉氮儲量和氮素利用效率有顯著的直接作用，且群落類型的作用強度都顯著高于施氮量；群落新生枝葉氮儲量與氮素利用效率兩者之間的直接作用很微弱，而群落新生枝葉總氮含量和氮素利用效率都顯著正向驅動群落的生物量積累。

圖6 群落新生枝葉生物量影響因子作用路徑Fig. 6 Effector and functional pathways of the new branches and leaves biomass

4 討論

4.1 森林群落優勢種新生枝葉氮含量對土壤施氮的響應

不同森林群落優勢種新生枝葉氮含量對土壤施氮具有不同的響應模式。有研究表明，施氮能顯著提高興安落葉松（Larix gmelinii）幼苗葉氮含量（傅民杰等，2009），也可顯著提高秦嶺西部華北落葉松人工林新生葉的氮含量，并因林地土壤全氮含量較低（1.16 g·kg-1）所致（徐福利等，2014）；但也有研究顯示，興安落葉松持續5年的施氮處理對提高針葉氮含量無顯著作用，且成年喬木樹種新生葉氮的主要來源并非根系直接吸收而是莖的氮儲存（趙瓊等，2010）。本研究結果表明，3個群落優勢種華北落葉松、白樺和沙棘的新生枝葉氮含量都以生長盛期顯著高于生長末期，且不因土壤施氮而改變；新生枝葉氮含量以沙棘最高，華北落葉松最低，對土壤施氮都表現出正響應，但響應強度表現為華北落葉松＞白樺＞沙棘；土壤施氮能顯著提高3個群落優勢種的新生枝葉氮含量，但都表現出具有一定冗余度的飽和氮含量，且樹種間差異顯著，新生枝的變幅和冗余度高于新生葉，3個樹種枝和葉的飽和氮含量順序不因土壤施氮而改變。

4.2 森林群落地上部分新增生物量對施氮的響應

森林群落地上部分生物生長量（新增生物量）及其對土壤施氮的響應模式因不同優勢種而異。多個樹種的幼苗短期施氮試驗表明，施氮能顯著促進苗木生長（郭盛磊等，2005；吳茜等，2011），而一些學者堅信，持續施氮對森林生產力的長期影響往往需要數年時間才能明確表現出來（王建宇等，2018）；事實上，美國東北部硬闊葉林的長期施氮顯著提高了森林凈生產力（Magillet al.，2004），而興安落葉松持續5年的試驗說明，施氮對提高生物量增長無顯著作用（趙瓊等，2010），對北美紅松（Pinus resinosa）林的生長甚至表現出抑制作用（Keltyet al.，2004）；在對鼎湖山主要森林類型的研究中，針闊葉樹種的胸徑生長量都對外源施氮有顯著正響應，且針葉樹種的響應高于闊葉樹種（方運霆等，2005）。關帝山林區的華北落葉松林凋落物中樹枝的占比大，凋落葉氮含量低，且分解速率較低（郭晉平等，2009；張蕓香等，2011），或者其他原因造成樹木生長的氮限制（Boet al.，2020）。對中國東北溫帶針闊混交林主要優勢種水曲柳（Fraxinus mandshurica）、黃菠蘿（Phellodendron amurense）和紅松（Pinus koraiensis）的氮素形態偏好試驗表明，在其他條件一致的情況下，樹種對氮素的總需求量不受氮素形態的影響（周明欣，2019）。本研究中，施氮對華北落葉松地上部生物量積累的短期效應在施氮量27 g·m-2a-1時達到飽和，遠高于一些長期施氮試驗的劑量（小于15 g·m-2a-1）（Xiaet al.，2008；徐福利等，2014），說明其生長明顯受限于土壤氮素供應不足，而白樺林和沙棘林的土壤氮限制較輕；本研究中的3個森林群落新增生物量均因施氮而提高，且隨施氮量的增大而增大，其效應強度表現為華北落葉松林＞白樺林＞沙棘林；新增生物量隨施氮量的增大均表現出效應極限，即出現飽和施氮量和枝葉飽和氮含量，雖然其具體數值未必精準，但三者的差異已得到明確表達。

4.3 群落氮素利用效率對土壤施氮的差異化響應

研究地區3個群落氮素利用效率及其對土壤施氮的響應模式有顯著差異。有研究表明，華北落葉松針葉氮素重吸收效率較高，且速生期顯著高于幼林期和近熟期，外源施氮導致重吸收率降低，降幅表現為幼林期＞近熟期＞速生期（張文等，2018）；沙棘是固氮樹種，不僅通過固氮顯著增加土壤氮含量，而且氮需求和吸收量較大（李根前等，2000；阮成江等，2002)，而白樺林的土壤氮礦化速率高于華北落葉松林（陳立新等，2012）。本研究中，3個群落的氮利用效率有顯著差異，表現為華北落葉松林＞白樺林＞沙棘林，且三者的差異隨施氮量的增大而逐步增大；3個森林群落的氮素利用效率均隨枝葉氮含量的增大而下降，以白樺林的下降率最高，沙棘林的敏感性最低。

4.4 土壤氮添加對群落新增生物量積累的作用路徑

通過建立結構方程模型并解析其路徑系數，可以理解和把握各因素的關系和效應強度（Hildreth，2012）。不同群落類型主要反映在物種組成和結構上，特別是優勢種的差別（Heet al.，2010）。本研究結果表明，群落類型直接決定了群落的新生枝葉氮儲量和氮素利用效率，進而影響群落新增生物量，是群落對施氮量差異化響應的根本成因和主導因素，而施氮量通過改變土壤供氮水平作用于新生枝葉氮含量，影響其氮儲量和氮素利用效率，進而調節或影響群落新增生物量。

5 結論

華北落葉松林、白樺林和沙棘林3個森林群落新增生物量的差異主要取決于群落類型及其優勢種的差異，直接受群落優勢種的氮素利用效率和新生枝葉氮含量的影響，并受土壤供氮水平的調節；三者在氮需求、氮利用效率、環境氮敏感性、飽和氮供應水平4個方面表現出氮素利用策略上的分異；氮素利用策略類型依次為“低需求-高效率-高敏感-低飽和”、“較低需求-低效率-較高敏感-較低飽和”和“固氮型-高需求-低效率-低敏感-高飽和”。