鎘脅迫對尾巨桉幼苗生長和生理特性的影響

劉國粹，杜阿朋，李 慧，王志超，張利麗，竹萬寬，陳少雄

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鎘脅迫對尾巨桉幼苗生長和生理特性的影響

劉國粹，杜阿朋，李 慧，王志超，張利麗，竹萬寬，陳少雄＊

(國家林業局桉樹研究開發中心，廣東湛江 524022)

以尾巨桉(DH32-29)幼苗為試驗材料，以植株的生長指標(苗高、地徑、葉面積)、生物量、根冠比、氮平衡指數(NBI)、葉綠素相對含量(SPAD值)、丙二醛(MDA)含量和葉綠素熒光參數為指標，通過盆栽試驗設置8個10 ~ 140 mg·kg-1濃度鎘(Cd)鹽溶液處理，研究了不同濃度Cd脅迫處理下尾巨桉幼苗的形態和生理特性變化規律。結果顯示：低濃度(10 mg·kg-1)Cd處理對尾巨桉幼苗的形態和生理特性無明顯影響。當Cd濃度大于20 mg·kg-1，隨著Cd濃度的逐漸增大，其對尾巨桉幼苗的傷害程度也逐漸增加，主要表現為：植株生長緩慢、生物量減小、葉綠素相對含量和葉綠素熒光參數(Fv/Fm、φPSⅡ、NP、NBI)均下降，qP無明顯變化，MDA含量升高。Cd濃度大于60 mg·kg-1以上時，尾巨桉幼苗生長出現一定程度上的損傷癥狀和生長停滯現象。結果表明低濃度(≤20 mg·kg-1)Cd處理下尾巨桉幼苗能正常生長，隨著濃度的增大，Cd處理對尾巨桉的形態和生理特性造成顯著影響。同時結合部分桉樹適生區土壤Cd含量調查及相關研究結果認為，尾巨桉具有一定修復Cd污染區土壤的潛力。

尾巨桉；鎘(Cd)脅迫；生長指標；生理指標；生物修復

土壤是人類社會所處自然環境的一部分，也是森林生態系統的重要組成部分。隨著我國工業化、城市化和農業集約化的不斷發展，土壤污染問題日益突出[1]，工業礦區、城市、耕地等地土壤均受到鎘(Cd)、錳(Mn)、鉛(Pb)等重金屬的嚴重污染[2-5]，尤其是Cd污染。與其他植物生長的非必需元素相比，Cd具有更強的從土壤向植物遷移的能力，嚴重威脅著人類的生命安全和健康[6]。

目前對土壤重金屬修復的技術主要有工程措施、物理化學修復、化學修復、農業生態修復和生物修復5種。雖然前4種技術對重金屬污染的治理效果較好，但這些方法存在實施工程量大、投資費用高、破壞土體結構、引起土壤肥力下降、暫時性修復、修復周期長、效果不顯著且需要特殊儀器設備和專門技術人員等缺點，另外還可能導致二次污染，不能從根本上解決問題[7]；而生物修復，尤其是植物修復效果好，易于操作，日益受到人們的重視，已經成為污染土壤修復研究的熱點[8]。大量研究發現，一些草本植物如遏藍菜屬()、印度芥菜()[9]、東南景天()[10]、續斷菊()[11-13]和苧麻()[14]等對Cd具有吸收和富集功能，但這些植物的經濟利用價值不高。目前對經濟利用價值較高的相關木本植物研究較少，僅有楊樹()[15]、忍冬()[16]等少量報道。

桉樹()是世界公認的三大速生豐產用材林樹種之一，在我國南方有很重要的戰略地位，為國民經濟發展提供了大量木材。研究表明，桉樹在諸多土壤重金屬污染嚴重的礦區植被恢復中發揮了重要作用[17]。楊勝香[18]研究發現，在土壤受Mn、Pb、Cd、Cu等重金屬元素嚴重污染的廣西八一礦區，桉樹樹體中Cd含量均較高，遠超過了正常植物含量上限值(1 mg·kg-1)，且生長良好。這些都為桉樹能成為重金屬Cd的超累積植物提供了一定的理論參考。與相關的草本植物相比，桉樹不僅能吸附可觀的重金屬Cd，還能將其長期固定在自身木材當中，不會對人體造成危害，并且桉樹在我國南方栽植范圍廣、面積大，因此對桉樹重金屬修復能力的研究具有一定現實意義。本研究在雷州半島通過盆栽控制試驗，模擬我國南方地區土壤Cd污染狀況(大多污染范圍是0 ~ 10 mg·kg-1，也有污染嚴重的，最大值達到248 mg·kg-1[19])，設置了不同的Cd含量梯度處理。通過研究Cd脅迫下尾巨桉DH32-29無性系幼苗的形態和生理特性響應，摸索桉樹對重金屬Cd的耐受能力，為重金屬Cd污染地區的植被恢復以及拓展桉樹利用途徑提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 材料

試驗在廣東湛江市南方國家級林木種苗示范基地蔭棚內進行，試驗材料采用尾巨桉DH32-29無性系幼苗。2013年11月份選取生長健康、大小一致(株高：19.86±0.28 cm、地徑：0.752±0.016 mm)的組培幼苗進行盆栽，每盆栽植1株。栽培基質為河沙：紅土1:5(體積比)，每盆基質為50 kg。土壤理化性質分別為：N 1.29 g·kg-1，P 0.571 g·kg-1，K 2.098 g·kg-1，有機質14.52 g·kg-1，pH 5.52，控釋肥150 g·盆-1。于2014年1月11日開始進行Cd脅迫處理，分為9組，每組15株，栽植135盆，1組作為對照，其余8組進行Cd脅迫處理，以CdCl2·2.5 H2O鹽溶液的形式一次性加入，設10、20、40、60、80、100、120、140 mg·kg-1共8個濃度水平，以清水作為對照，處理后第1次澆透水，之后每2 d澆水200 mL，并在盆下放置塑料托盤，澆水后，將盤內滲出水分倒回至盆中，以免Cd元素流失。

1.2 分析測定方法

處理后2個月測定各項生長和生理指標。每個濃度處理中選取3株平均幼苗，選取完全展開的第4 ~ 6片功能葉，用FMS-2型脈沖調制式葉綠素熒光分析儀測定不同Cd濃度處理幼苗的葉綠素熒光參數(Fv/Fm、φPS、qP 和qNP)并進行光適應和暗適應測定。將葉夾夾在不同處理植株的第4 ~ 6片葉中間，先對其進行光適應測定，再對其暗適應15 min，進行暗適應測定，每項測定重復3次。光化學強度為400 umol·m2·s-1，飽和閃光強度為8 000 umol·m2·s-1。

/=()/(1)

=(′)/;=(′)/(′) (2)

(3)

=(′)/() (4)

式(1) ~ (4)中：為黑暗中最大可變熒光；為暗適應下的最大熒光；為暗適應后的最小熒光；為光適應下的最大熒光；為光適應下的穩定態熒光。

用Dualex 4氮平衡指數測量儀對其進行相同葉位的氮平衡指數、葉綠素相對含量(SPAD)的測量。采取測量過的葉片，采用硫代巴比妥酸法對其進行丙二醛(MDA)含量的測定[20]。

用CI-203手持式激光葉面積儀測定植株葉面積，同時測量苗高、地徑后，每濃度處理將上述選取的3株進行破壞性采樣，測定各部分(根、枝干、葉)的生物量。

1.3 數據處理

用Excel軟件進行數據處理和制表，用SPSS 19.0對數據進行單因素方差分析(One-way ANOVA)和Duncan多重檢驗。

2 結果分析

2.1 Cd脅迫對尾巨桉幼苗生長形態特性的影響

2.1.1 Cd脅迫對尾巨桉幼苗生長形態的影響

由表1可知，不同Cd濃度溶液脅迫處理2個月后，其對尾巨桉幼苗的形態指標影響顯著。隨著Cd處理濃度的增大，尾巨桉幼苗苗高、地徑和葉面積均大致呈現減小的趨勢。與對照的苗高相比，10 mg·kg-1Cd鹽溶液處理下的苗高與其差異不顯著(<0.05)，兩者處理下的苗高均顯著大于其他7個處理，20 mg·kg-1Cd處理下的尾巨桉幼苗苗高與40 mg·kg-1、60 mg·kg-1和80 mg·kg-1的無顯著差異，但顯著大于100 ~ 140 mg·kg-1的3個處理，而40 ~ 140 mg·kg-1的6個處理之間差異不顯著。

與對照的地徑相比，10 mg·kg-1處理下與其差異不顯著，其余7個處理均顯著小于對照，20 mg·kg-1處理與10 mg·kg-1處理之間差異不顯著，但兩者均顯著大于40 ~ 140 mg·kg-1的6個處理。

從尾巨桉幼苗的葉面積看，對照的葉面積達8 767.8cm2，顯著大于8個Cd鹽溶液處理，10 ~ 60 mg·kg-14個處理的葉面積大小差異顯著：10 mg·kg-1(5 977.8cm2)>20 mg·kg-1(3 196.0cm2)>40 mg·kg-1(1 883.7cm2)>60 mg·kg-1(486.8cm2)，80 ~ 140 mg·kg-1的4個處理間差異不顯著，但4者均顯著小于對照及其他4個處理。

表1 Cd脅迫對尾巨桉幼苗生長形態的影響

注：同列數據后不同小寫字母表示不同Cd濃度處理間差異顯著(<0.05),數據為平均值±標準誤，下同。

2.1.2 Cd脅迫對尾巨桉幼苗生物量的影響

由表2可知，隨著Cd鹽處理溶液濃度的增加，尾巨桉幼苗的根、枝干、葉和總生物量均呈不斷減小的趨勢。8個Cd鹽處理下的尾巨桉幼苗生物量(包括根、枝干、葉和總生物量)均顯著小于對照，其中表現最好的10 mg·kg-1Cd鹽溶液處理下的根、枝干、葉和總生物量分別為對照的47.19%、61.06%、69.66%和62.96%，而表現最差的140 mg·kg-1Cd鹽溶液處理下的根、枝干、葉和總生物量分別僅為對照的6.66%、3.06%、3.98%和4.10%。對于8個Cd鹽處理的枝干、葉和總生物量，60 ~ 140 mg·kg-15個處理之間差異均不顯著且均顯著小于10 ~ 40 mg·kg-1的3個處理，10 ~ 40 mg·kg-1的3個處理間生物量差異顯著，其大小排序均為10 mg·kg-1處理> 20 mg·kg-1處理> 40mg·kg-1處理。對于8個Cd鹽處理的根生物量，40 ~ 140 mg·kg-16個處理之間差異均不顯著且均顯著小于10 mg·kg-1處理和20 mg·kg-1處理，后兩者之間根生物量差異顯著，且10 mg·kg-1處理(5.46 g·株-1)> 20 mg·kg-1處理(2.47 g·株-1)。

根冠比能反映植物幼苗地上和地下部分生長發育情況，其值高則意味著根系機能活性強，其值低則意味著根系機能活性弱[21]。經Cd處理尾巨桉幼苗后，根冠比隨Cd質量濃度的增大而呈先減小再增大的趨勢。本研究中對照的根冠比顯著大于10 ~ 40 mg·kg-1的3個處理，但顯著小于其他5個處理，9個處理中的80 mg·kg-1處理下的尾巨桉幼苗根冠比最大(0.607)，10 mg·kg-1處理的最小(0.140)。

表2 不同濃度Cd脅迫處理的尾巨桉幼苗生物量分配特征

Cd濃度(mg·kg-1)生物量(g·株-1)根冠比 根枝干葉總生物量 011.57±0.02 a24.78±0.77 a34.38±1.53 a70.74±2.28 a0.196±0.007 b 105.46±0.59 b15.13±0.27 b23.95±0.28 b44.54±0.63 b0.140±0.015 a 202.47±0.49 c6.02±0.98 c11.01±1.28 c19.50±2.71 c0.142±0.016 a 401.54±0.03 d3.63±0.18 d5.63±0.12 d10.80±0.33 d0.166±0.002 a 601.44±0.05 d2.10±0.10 e2.54±0.07 e6.08±0.20 e0.311±0.006 c 801.60±0.01 d1.09±0.01 e1.55±0.02 e4.24±0.04 e0.607±0.003 f 1001.99±0.01 d1.53±0.01 e2.11±0.05 e4.83±0.06 e0.330±0.004 c 1201.16±0.03 d0.86±0.01 e1.59±0.03 e3.61±0.07 e0.474±0.005 e 1400.77±0.03 d0.76±0.04 e1.37±0.02 e2.90±0.08 e0.364±0.007 d

2.2 Cd脅迫對尾巨桉幼苗葉綠素熒光特性的影響

光系統Ⅱ(PSⅡ)是植物光合作用中光反應的重要組成部分，葉綠素熒光特性是PSⅡ光化學過程的指示器[22]。由表3可知，隨著Cd鹽處理濃度的增大，熒光參數PSⅡ最大光能轉換效率、實際光化學效率和非光化學猝滅系數均呈下降趨勢，而光化學猝滅系數卻呈現出逐漸增大趨勢。與對照相比，Fv/Fm下降了0.24% ~ 7.46%，10 mg·kg-1處理和20 mg·kg-1處理與對照差異不顯著，其余高濃度處理均顯著小于對照，20與40、60和80 mg·kg-1處理差異不顯著，但與其余3個濃度差異顯著。實際電子傳遞效率φPSⅡ比對照下降了1.20% ~ 11.84%，除120和140 mg·kg-1處理顯著低于對照，其余6個低濃度處理均與對照差異不顯著。當Cd濃度為140 mg·kg-1時，qP最大，比對照增加了7.23%。除最高濃度顯著大于對照外，其余濃度處理的qP均與對照差異不顯著。各濃度與對照相比熱能耗散參數Np下降了4.00% ~ 63.33%。3個低濃度降幅不大，均與對照差異不顯著。當濃度≥60 mg·kg-1，φPSⅡ顯著低于對照。由分析可知，鎘脅迫對尾巨桉幼苗PSⅡ功能造成了一定影響，PSⅡ反應中心受到損傷，實際光化學效率降低。

表3 Cd脅迫對尾巨桉幼苗葉綠素熒光參數的影響

2.3 Cd脅迫對尾巨桉幼苗葉綠素相對含量、氮平衡指數和丙二醛含量的影響

SPAD值是用數字來表示目前與葉片中葉綠素相對含量的參數[23]，從某種程度可反映植物健康狀況。由表4可知，隨著Cd處理濃度的增大，SPAD值基本呈現減小趨勢。8個Cd處理均顯著小于對照，60 mg·kg-1處理下的SPAD值顯著小于其余7個Cd處理，除60 mg·kg-1處理外的7個Cd處理下的SPAD值彼此差異不顯著。

表4 Cd脅迫對尾巨桉幼苗葉綠素相對含量(SPAD值)、氮平衡指數(NBI)和丙二醛(MDA)含量的影響

氮平衡指數(Nitrogen Balance Index, NBI)是反映植物生長勢的重要指標，也是重要的脅迫熒光參數[24]。本研究中隨著Cd鹽溶液處理濃度的增加，尾巨桉幼苗的NBI呈現逐漸減小的趨勢。與對照相比，除10 mg·kg-1NBI變化不顯著外，其余7個Cd鹽溶液處理均顯著小于對照，其NBI較對照減少了25.74% ~ 44.85%。除10 mg·kg-1外的7個Cd鹽溶液處理中，20與60 mg·kg-1處理間差異不顯著，40、60、80、120和140 mg·kg-1處理間差異不顯著。

丙二醛(MDA)是膜脂過氧化的產物，其含量高低反映了細胞過氧化水平和膜受傷害程度[25]。MDA含量隨著Cd濃度增大而明顯升高，與對照相比，8個Cd處理下的MDA含量均顯著大于對照(<0.05)，其中120 mg·kg-1處理的MDA含量最大(3.47umol·g-1)，為對照的2.31倍；10 mg·kg-1處理的最小(1.60 umol·g-1)，為對照的1.07倍。除20和40 mg·kg-1、60和80 mg·kg-1差異不顯著外，各濃度處理之間均呈顯著性差異。

3 結論與討論

本研究結果表明不同程度的Cd脅迫對尾巨桉幼苗的生長性狀和生理特征產生了明顯的影響。于靜波[25]的研究表明，當環境中的Cd含量濃度達到一定程度后會對植物產生一定的毒害作用，造成植物生理代謝紊亂，抑制生長發育，甚至導致死亡。本研究結果顯示，隨著Cd鹽溶液濃度的增加，尾巨桉幼苗的生長特征(地徑、苗高、葉面積)和各部分生物量(根、枝干、葉和總生物量)均呈現降低的趨勢，而根冠比呈現先降低后增大趨勢，這與藺曉暉等[26]對107楊樹的研究結果有所不同，這可能是由于尾巨桉幼苗根部受到迫害比地上部分早，較低濃度時(<20 mg·kg-1)大部分Cd累積在根部，而向地上部分遷移量少[27-28]，根部比地上部分生長提前進入生長停滯狀態從而造成根冠比下降(20 mg·kg-1時降為0.142，僅為對照的72.45%)。但當較高濃度的Cd脅迫進一步影響到根系同化物質的能力時，其迫使尾巨桉幼苗地上部分生長停滯，從而導致了根冠比有所回升。尾巨桉幼苗地上地下生物量比例的變化正是其應對環境脅迫的基本響應機制之一[29-30]。

本試驗結果中，處理2個月的尾巨桉幼苗葉片中MDA含量隨著Cd濃度升高而顯著升高，說明Cd處理可使活性氧含量大量增加，并對植株造成氧化損傷。不同Cd脅迫處理下植株葉片的MDA含量是對照的1.07 ~ 2.31倍，可見Cd脅迫對尾巨桉幼苗產生了明顯的毒害。

有許多研究表明Cd能抑制植物光合作用[31]。低濃度的Cd處理對桉樹幼苗PSⅡ功能幾乎無影響，隨著濃度的增大，PSⅡ功能受到影響。這與吳坤等[30]對煙草的研究結果相符。Fv/Fm的降低表明Cd對PSⅡ反應中心造成了損傷，可能是光合作用的原初反應受到抑制，阻礙了其光合電子的傳遞。φPSⅡ是實際光化學效率，反映了PSⅠ與PSⅡ之間的電子傳遞情況，其與碳同化、光呼吸和依賴O2的電子流有關。Cd脅迫造成φPSⅡ下降，可能是葉綠體膜系統受Cd影響所引起的[32]。植物吸收超過自身利用的過剩能量時，會通過把過激能量轉化為熱能的形式耗散(Np)的途徑來保護光合機構免受傷害。Np不斷下降，可能是由于隨著Cd濃度的增大，葉綠素含量不斷減少，PSⅡ反應中心遭到破壞，而使其吸收的光能總量不斷減少，從而導致Np不斷下降。

相關研究顯示，在適宜桉樹生長的廣東、廣西、福建等地區，受到重金屬污染大多數地區(農田、城市、海灣等)[33-36]的土壤Cd含量均低于10 mg·kg-1(最低濃度)，只有少數污染嚴重的重金屬礦區[19,37-38](部分為表土層)超過了10 mg·kg-1。本研究中8個Cd濃度脅迫下的尾巨桉幼苗生長和生理雖受到不同程度的影響，但均能存活，尤其是10 mg·kg-1處理下的尾巨桉幼苗，部分生長和生理各指標與對照相比差異不顯著。余娜等[27]的研究表明，桉樹可富集Cd高達9.06 mg·kg-1，這也與先前已有的關于“桉樹對Cd的抗性較強、對土壤重金屬Cd污染有修復效果[27,39-40]，和其他植物配置適合進行礦區修復”的結論相符。

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Morphological and Physiological Characteristics of×(DH32－29) Seedlings Under Different Cadmium Concentrations

LIU Guo-cui, DU A-peng, LI Hui, WANG Zhi-chao, ZHANG Li-li, ZHU Wan-kuan, CHEN Shao-xiong

(,524022,,)

Cadmium is one of the most common heavy metals causing soil contamination problems. Bioremediation is an effective way to rehabilitate soils contaminated with this comp. An pot trial was conducted to measure various morphological and physiological indices of(DH32-29) grown under treatments of eight different soil concentrations of Cadmium (Cd) ranging from 10 to 140 mg·kg-1. There were no significant differences found among seedling grown at low concentration (10 mg·kg-1) of Cd and the control (i.e. no Cadmium). Under higher Cd concentrations (>20 mg·kg-1) seedling growth was significantly impacted. As Cd concentration increases, the biomass, chlorophyll content, fluorescent parameter (PSⅡ), maximum photochemical quantum yield (Fv/Fm), efficiency of PSⅡ photochemistry (φPSⅡ), non-photochemical quenching coefficient (Np) and nitrogen balance index (NBI) decreased, photochemical quenching (qP) showed little change, whilst malondialdehyde (MDA) increased. Seedlings of clone DH32-29show clear visible symptoms of injury at levels above 20 mg·kg-1and at plant growth stagnated at Cd concentration exceeding 40 mg·kg-1. It was concluded that DH32-29seedlings can grow normally at lower Cadmium concentrations (≤20 mg·kg-1). But as the concentration increases, above this level, the morphological and physiological characteristics of seedlings start to display significant impacts. Surveys of soil Cadmium levels in areas suited toplantations and related research results in combination with this current study illustrate the potential soil remediation value of DH32-29for areas where soils are affected by Cd pollution.

; cadmium treatment; growth index; physical sign; bioremediation

S718.55+1.2

A

2015-03-02

林業科技創新平臺運行補助項目——廣東湛江桉樹生態系統定位觀測研究站(2014-LYPT-DW-027)

劉國粹(1989— )，女，在讀碩士研究生，主要從事桉樹定向培育及生態經營等研究.E-mail: gcliu518@163.com

陳少雄(1965— )，男，博士，研究員，主要從事桉樹培育和土壤研究.E-mail: sxchen01@163.com