長江口外浮游植物死亡釋放溶解有機質的降解及其溶氧消耗*

高小豐 吳 瑩 朱卓毅

(華東師范大學河口海岸學國家重點實驗室 上海 200062)

溶解有機碳(dissolved organic carbon, DOC)是海洋中主要的有機碳儲庫, 其來源、遷移、轉化和循環等過程是全球碳循環的關鍵部分(Hedges, 1992)。浮游植物光合作用現場生產的光合溶解有機碳(photosynthetically produced dissolved organic carbon,PDOC)約為10—12Gt (劉誠剛等, 2010), 是海洋中溶解有機碳的主要來源。浮游植物生長期間分泌及死亡后自溶釋放的溶解有機質中, 含有大量較高活性的碳水化合物和氨基酸(Cherrieret al, 1996; Amonet al,2001; Meonet al, 2001)。這些溶解態的有機質因其較高的活性及生物可利用性, 絕大部分被微生物利用降解進入更高營養級重新參與碳循環, 但目前對于這一降解消耗的過程仍知之甚少。

長江口是我國入海通量最大、受人類活動影響最為強烈的河口。近幾十年赤潮和低氧現象頻發(葉屬峰等, 2003; Weietal, 2007), 低氧問題總體呈惡化趨勢(Wang, 2009; Zhuet al, 2011; 劉海霞等, 2012), 嚴重影響了當地生態系統。對于長江口低氧現象, 很多研究者都認同有機質在底部的耗氧是導致該現象的重要原因(Liet al, 2002; Weiet al, 2007; Hetlandet al, 2008; 王丹等, 2009), 目前針對顆粒態有機質降解耗氧情況已有部分研究(朱卓毅等, 2013), 但對于溶解態有機質降解耗氧情況的研究還較少。本文針對浮游植物死亡后釋放的新鮮溶解態有機質, 研究其在模擬的密閉黑暗的海底環境中的降解情況以及耗氧過程, 從而評估浮游植物死亡釋放溶解有機質的降解在低氧形成中的作用。

1 材料與方法

1.1 采樣站位及實驗設計

現場采樣及溶解有機質降解培養實驗于2013年8月在東方紅 2號科考船上進行。采樣站位為 A2、C3、M2站位(圖 1)。在選定站位進行浮游植物拖網,采集的水樣即刻用200μm篩絹過濾以除去浮游動物,獲得的初步濾液立即放在–20°C的冰箱中冷凍24h以上。之后在室溫條件下解凍并用 GF/F膜過濾, 獲得高濃度的溶解有機質溶液。同時在相應站位采集底層海水, GF/C膜過濾獲得引菌液, 并以此來稀釋上述冷凍后的高濃度溶解有機質溶液。將兩者混合均勻后分裝到 BOD 瓶(磨口塞玻璃瓶, 約 60mL, 可液封)中,鋁箔包裹遮光后置于表層循環海水培養箱中進行培養。前2天密集采樣, 后面逐漸隔天采樣至體系中溶氧低于1μmol/L為止, 因此培養時間不盡相同。每次從單獨瓶中采樣, 包括溶解氧(dissolved oxygen,DO)、過濾獲得 DOC、總溶解態碳水化合物(total carbohydrate, TCHO)、異養細菌樣品。實驗過程中使用的玻璃瓶均在 2mol/L鹽酸中浸泡三天以上, 用Milli-Q水洗凈后, 在潔凈實驗臺(紫外燈開啟)吹干。

在M2、C3站位各進行一組培養。在A2站位進行三組培養, 較高濃度培養記為 A2-HC (high concentration), 較低濃度培養記為 A2-LC (low concentration), 并在后者選取部分樣品添加 HgCl2作對照組, 記為A2-LC-HgCl2。HgCl2可殺死微生物, 對照目的在于觀察異養細菌在有機質降解過程中的作用。對于 A2分較高和較低濃度組, 是由相同體積的底層海水稀釋不同體積的高濃度冷凍溶解有機質濾液而獲得。此三站位的培養方案均相同。但在A2-HC組培養中, 第40h后體系中的溶解氧濃度已趨于零, 為了進一步獲得有機質降解和溶解氧的關系, 向該體系的剩余BOD瓶中增加補充空氣的操作。具體: 用50mL的滅菌針筒及滅菌軟管向BOD瓶中充入相同次數的空氣, 充氣后溶氧水平達到初始濃度的50%左右。

本實驗方案通過 BOD瓶液封, 鋁箔包裹遮光,用以營造一個密閉黑暗的模型, 最大程度模擬夏季層化后的底層海水環境, 目的是研究浮游植物死亡后沉降到海底釋放出溶解有機質的降解耗氧過程。培養過程中通過拖網來富集浮游植物, 冷凍使浮游植物釋放出有機質, 兩個操作的結合促使獲得高濃度、高活性的溶解態有機質, 為研究溶解有機質的降解及其經歷的有氧到低氧甚至缺氧的過程提供保障。

圖1 降解培養實驗站位示意圖Fig.1 Location of sampling stations

1.2 測樣方法

溶解氧采用《海洋調查規范——海水化學要素調查》中的碘量法測定(海水化學要素調查, 2007), 平行滴定兩次, 相對標準偏差為0.16%—0.29%。水樣經過濾后獲得DOC, TCHO樣品, –20°C冷凍保存直至測定。DOC測定采用高溫催化氧化法(Sugimuraet al,1988), 使用TOC-L CPH溶解有機碳分析儀(島津)進行測定, 3—5次平行注射, 相對標準偏差<2% (鮑紅艷, 2013)。TCHO測定采用TPTZ法(Myklestadet al,1997), 使用型號為Cary100紫外-可見分光光度計進行分析, 平行測定 3—6次, 檢出限為2.4μmol/L C, 相對標準偏差為 5%—10%。FCM 樣品采用多聚甲醛固定,混勻后在暗處靜止 15min, 保存于液氮中, 采用型號為BD FACScalibur流式細胞儀進行測定分析, 每個樣品測定三次求取平均值, 具體方法見文獻(潘洛安, 2005)。

2 結果

2.1 冷凍過程對DOC釋放的影響

8月, 長江口外浮游植物主要由甲藻和硅藻組成,且硅藻占主要優勢(郭術津等, 2011; 趙冉等, 2009)。在 2011年夏季東海相應低氧區調查發現, 以中肋骨條藻和海鏈藻為優勢種, 硅藻門浮游植物豐度為129.728×103cell/L, 豐度比值為 99.26%, 總浮游植物豐度明顯高于非低氧區(趙其彪等, 2015)。

本文所選三個站位的浮游生物現場通過顯微鏡觀測, 發現均以硅藻為主, 尤其是 A2站位, 硅藻豐度達到90%以上; C3站位硅藻約占到60%, 甲藻的種類較為豐富。此三站位的浮游植物不盡相同。

圖2 各站位浮游植物拖網液冷凍前后DOC含量變化Fig.2 Variation in DOC of phytoplankton trawl samples from three stations in pre- and post-freezing tests

從圖2可知, 各站浮游植物拖網液經過200μm篩絹過濾冷凍后, DOC濃度較冷凍前都有不同程度的釋放。而不同站位 DOC釋放程度并不一致, 可以看到A2站位冷凍后DOC含量增加了1.8倍, 而M2站位只增加了 0.14倍, 這可能與水域中浮游植物的豐度以及所處的生長時期有關。冷凍前后DOC濃度的變化說明拖網和冷凍起到了富集并促使浮游植物釋放出溶解有機質的作用。

這些冷凍液經過濾稀釋后構成本培養實驗的基質, 其主要來源于拖網時浮游植物現場釋放的PDOC,轉移、過濾、冷凍等致使浮游植物死亡破碎后釋放的DOC, 包括單糖、多糖、氨基酸以及脂類等多種成分。不同浮游植物, 以及浮游植物處在的不同生長時期所釋放出的溶解有機質的組成、含量及活性均有較大的差異(Biddandaet al, 1997)。由此本文所選取的三個培養站位所獲得的溶解有機質組分會有一定的差異。

2.2 溶解有機質的降解

圖3 各組DOC和TCHO的降解變化Fig.3 Variations of DOC and TCHO in the incubation experiment

從圖3看出, 各組DOC均出現明顯下降。在培養初期降解迅速, 之后降解速率明顯下降并趨緩, 且略有波動。從 A2-LC-HgCl2組對比可發現, 添加HgCl2后, DOC濃度并沒有降低, 反而略有上升。結合表 1, 培養過程中各組細菌出現明顯的增長, 并達到不同的峰值, 說明本培養體系中異養細菌在有機質降解中起到了主要作用。在微生物環中, 細菌大量攝取溶解有機質來滿足種群生物量的遞增, 形成以異養細菌為主的二次生產力, 并被微型游生物攝食重新進入碳循環(Fuhrmanet al, 1980; Azamet al,1983)。但在本培養體系中, 因為基質經過濾已去除微型浮游生物, 從而使得微生物環在本培養體系不能完整存在。異養細菌在生長周期結束、病毒、環境改變等因素作用下死亡, 表1中觀測到各組培養細菌豐度達到峰值后開始明顯下降。并觀測到A2-LC-HgCl2及C3組在培養后期DOC出現一定程度的增加, 可能與后期細菌死亡破碎釋放溶解有機質有關。

表1 各組培養細菌豐度的變化Tab.1 Initial, final and peak values of bacteria density in all the experimental groups

圖 3中總溶解態碳水化合物(TCHO)同樣出現降解, 但因各組含量不同, 降解量相差較大。在A2-HC和A2-LC組, 培養開始時多糖約占總糖含量的49%,培養結束時約87%的多糖被降解, TCHO與DOC的比值從培養初始的50%下降到小于20%。表明A2兩組溶解有機質具有較高的活性。M2和 C3組中多糖在培養開始時僅占總糖含量的約20%, TCHO的含量和比值均較低, 因此各有機質降解量和降解速率相對A2組都較小。

溶解態碳水化合物是溶解有機質中重要的組成部分, 其中的多糖屬于膠體, 很多是透明胞外聚合顆粒物(transparent exopolymer particles, TEP)的前體(Verdugoet al, 2004; 孫軍, 2005)。溶解態多糖在本培養體系中的含量及變化表明, 可能存在很小一部分難以利用的溶解態多糖向 TEP的轉化。因本文培養基質均經過濾, 溶解態有機質是本文研究重點, 其向TEP的轉化應很少且僅是推測, 需要進一步的研究來驗證。

在A2-HC組中, 培養開始的8h內DOC降解迅速, 降解量超過 300μmol/L, 占到 DOC 總降解量的85%以上, 之后 DOC的降解量大幅降低, 降解速率明顯下降。此時體系中的DO含量已被消耗殆盡。為了進一步研究DO對溶解有機質降解的限制和兩者的關系, 向該組的后續體系通入空氣補充氧氣。

DOC的降解在充氣前已進入一個平臺, 降解速率為 1.02μmol/(L·h), 充入氧氣后, DOC 出現了明顯的降解(圖4), 降解速率上升為16.32μmol/(L·h), 即降解速率增大了約16倍, 氧氣對DOC降解的限制可見一斑。此后, DOC降解并伴隨著氧氣的繼續消耗, 兩者速率同步減慢, 同時細菌豐度開始上升。在氧氣消耗至零后, DOC濃度降解達到一個新的平臺, 細菌豐度快速下降。DOC濃度在重新充氣末期出現增加, 細菌豐度從高點下降幅度約6.3×108cell/mL (圖4)。根據活體細菌豐度與細菌生物量之間的轉化關系(Leeet al, 1987), 在一定程度上估算本體系中死亡細菌生物量約在數百微摩爾碳上。由此, 推測培養后期觀測到DOC濃度上升現象或許與細菌死亡釋放有關。

圖4 A2-HC組充氣前后各參數變化Fig.4 Variations of DO, DOC, bacteria in Group A2-HC in preand post-air-addition tests

2.3 DO的消耗

從圖 5看出, 各組培養體系中 DO隨時間的推移出現明顯的下降, 并且初期降解迅速, 尤其在高濃度的A2-HC組、A2-LC組, DO在8h內基本被消耗至接近零。在M2和C3組培養中, DO消耗同樣先快后慢, 逐漸到低氧, 最終達到缺氧的狀態, 且培養后期達到的低氧狀態與缺氧區的溶氧水平較為一致。

3 討論

3.1 DOC的降解速率

有機質降解一般隨時間以指數形式下降, 用以下方程(L?nborget al, 2009)對各組培養體系DOC的降解過程進行擬合:

圖5 各組DO的消耗情況Fig.5 Variation of DO in the incubation experiment

其中t代表時間,y代表t時刻體系中DOC的濃度, a代表培養末期未降解的DOC的濃度, b代表培養過程中降解掉的 DOC,k是降解速率常數, 此處記為k(DOC)。各組DOC的降解過程與擬合方程吻合度較好(表 2), 且 DOC的初始濃度越高, 降解速率越快, 這與Hopkinson和L?nborg的結論一致(Hopkinsonet al,1997; L?nborget al, 2009)。對本文各組培養擬合的k(DOC)值與其初始DOC濃度進行進一步線性分析, 發現兩者具有較好的正相關性(R2=0.79)。說明體系中溶解有機質濃度越大, 其降解速率常數k(DOC)越大。

充氣實驗中, 補充氧氣后 DOC有較大幅度的降解, 說明極低的溶氧水平是 DOC繼續降解的主要限制因素。但其降解速率并未因補充溶氧而恢復到較高水平, 充氣后初始速率為16.32 μmol/(L·h), 相比于培養初始的53.94μmol/(L·h)下降了69%, DOC降解速率常數k(DOC)也下降了43%。DOC活性同樣是影響溶解有機質降解的關鍵因素(Manninoet al, 2000), 充氣時TCHO/DOC比值由培養初始的56%下降至20%。由此可得, DOC的降解速率k(DOC)不僅受限于DOC濃度和細菌豐度, 同樣受溶氧水平的抑制以及 DOC活性的影響。

各組培養體系中 DOC的降解量記做 ΔDOC, 以ΔDOC與初始 DOC的比值作為各組 DOC的降解程度。計算出各組培養的DOC降解程度都達到51%以上, 高于 L?nborg等在 Loch Greran培養中的29%(L?nborget al, 2009), 以及Kirchman等在北大西洋春季赤潮中的42%(Kirchmanet al, 1991)。本文短時間培養過程中表現的較高降解程度均反映出浮游植物死亡后釋放出的新鮮有機質具有較高的活性。

表2 DOC和DO按指數方程降解擬合結果Tab.2 Results of exponential equation fitting to DOC and DO data in the incubation experiment

3.2 DO的消耗速率

以方程y=y0e–kt對 DO 消耗的數據進行擬合。t代表時間,y代表t時刻體系中DO的濃度,y0代表初始DO濃度,k是降解速率常數, 此處記為k(DO)。擬合方程與降解過程具有較好的擬合度(表 2)。進一步分析得出, DOC濃度越高, DO的消耗速率越快, 即降解速率常數k(DO)越大。為進一步探討兩者之間的關系,以k(DO)對DOC初始濃度作圖(圖6)。通過對數據的擬合, 可以看到k(DO)與初始 DOC有較好的指數關系,隨DOC濃度降低,k(DO)也逐漸降低。

圖6 各組k(DO)與初始DOC的關系Fig.6 Relationship between k(DO) and initial DOC concentration

東海近岸夏季 DOC濃度約在 85—120μmol/L(Hunget al, 2003), 根據圖6擬合的方程推算出DO降解速率常數k(DO)的值約為0.0318—0.0373/h。以此降解速率, 并根據長江口外的溶氧水平, 推算出溶氧消耗至缺氧狀態所需時間約為天到周際。王亞(2011)在研究長江口水流輸運時間中發現洪季(5—10月)時,水流由徐六涇到長江口門(122.5°E)需要 16天, 底層水體的停留時間更長。培養的三個站位緊鄰長江口,表層水體鹽度最高為31, 仍受長江沖淡水的影響, 因此本文研究站位同樣具有較長的水體停留時間。較長的水體停留時間為浮游植物釋放的溶解有機質的降解提供較穩定的環境, 同時也有足夠長的時間孕育低氧, 甚至缺氧狀態的形成。

本培養體系中浮游植物以硅藻為主, 硅藻在死亡后, 會釋放出黏性物質到細胞壁外, 使硅藻粘附在一起形成絮團增加沉降速度, 一天可沉降十幾米到幾十米(Passow, 1991)。水華期間, 大量的硅藻死亡后很快沉降至底層, 細胞逐漸破碎, 由此向底層在短時間內輸入了大量較高活性的有機質, 包括溶解有機質。有機質在細菌的作用下快速分解, 消耗氧氣。在A2培養站位, 水深 34.3m, 表層氧氣含量為10.98mg/L, 在第二個采樣層次(10m水深), 溶氧含量急劇降低至缺氧狀態(1.86mg/L), 推測溶氧在不到10m的深度就已經達到缺氧狀態。這也從側面說明新鮮有機質對溶氧消耗貢獻是不容忽視的。

劉誠剛(2012)在研究長江口外初級生產力和低氧關系時發現, 2006年7—8月的SeaWIFs遙感葉綠素a的影像表示, 8月下旬觀測到大面積的底層缺氧區與半月前爆發的大范圍水華區非常一致; 1999年同樣在爆發水華20天后的相同區域觀測到大面積底層低氧區。這一結果間接證明, 浮游植物所產生的有機質降解過程對氧氣的快速消耗, 是導致低氧現象的重要因素。

本文通過研究濃縮浮游植物死亡后產生的新鮮溶解態有機質在密閉黑暗環境下的降解過程, 來認識其對低氧的貢獻。在實際海域很難觀測到如此高的含量。實際水體中存在浮游動物對浮游植物的攝食、溶解有機質的光降解過程以及顆粒態有機質的降解耗氧過程, 而且夏季臺風事件對層化有擾動從而由上而下補充底層氧氣, 使得對實際海域溶解有機質的降解以及其對低氧的消耗貢獻估算比較困難。本文的初步研究僅能從一側面提供較為理想狀態下浮游植物釋放的較高活性的溶解有機質對氧氣的快速消耗情況, 部分揭示了新鮮溶解有機質對低氧促成的貢獻。

4 結論

(1) 充氣實驗表明, 浮游植物死亡后釋放的新鮮溶解有機質的降解速率受溶氧水平, DOC的濃度、活性, 以及細胞豐度等影響。

(2) 本培養體系中, DOC和 DO均呈指數降解,且體系中 DOC濃度越高, 其降解速率越快, 降解常數k越大。通過k(DO)與初始DOC濃度的指數關系, 推算出長江口外水體消耗至缺氧狀態所需要時間尺度約為天到周。

(3) 本文培養結果表明, 浮游植物死亡后釋放的溶解有機質因其較高的活性, 在其降解過程中快速消耗氧氣, 對于長江口低氧的產生具有重要的推動作用。

致謝 成文過程中得到華東師范大學李英在樣品測試方面的支持, 王曉娜、 張安余、張淼、王福強的修改意見, 以及中國科學院海洋研究所徐劍虹、李海波在現場采樣中提供的幫助, 謹致謝忱。

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