雙側中央區淋巴結清掃術在分化型甲狀腺癌手術治療中的應用

張紅梅 綜述，尹樂平 審校

(1.瀘州醫學院，四川 瀘州 646000；2.四川省郫縣人民醫院，四川 成都 611730；3.四川省醫學科學院·四川省人民醫院，四川 成都 610072)

雙側中央區淋巴結清掃術在分化型甲狀腺癌手術治療中的應用

張紅梅1，2綜述，尹樂平3△審校

(1.瀘州醫學院，四川 瀘州 646000；2.四川省郫縣人民醫院，四川 成都 611730；3.四川省醫學科學院·四川省人民醫院，四川 成都 610072)

甲狀腺癌現已成為發病率上升最快的一種實體癌，其治療方式多以手術為主。由于分化型甲狀腺癌發生頸部淋巴結轉移時往往最先轉移到中央區，所以在手術中如何處理中央區淋巴結對分化型甲狀腺癌的治療效果及預后就顯得尤為重要。然而，對于術前檢查或術中探查未發現頸部淋巴結轉移的單側分化型甲狀腺癌，是否需要常規行雙側中央區淋巴結清掃至今存在較大爭議。本文就單側分化型甲狀腺癌手術中中央區淋巴結的處理方式進行綜述。

分化型甲狀腺癌；中央區淋巴結轉移；中央區淋巴結清掃術

近年來，隨著生活環境改變及甲狀腺彩超體檢項目的日漸普及，甲狀腺癌的發病率呈現出明顯增高的趨勢，已發展成為發病率增長最快的一種實體癌[1]。甲狀腺癌通?？煞譃榉只图谞钕侔┖臀捶只图谞钕侔﹥煞N，其中，分化型甲狀腺癌占所有甲狀腺癌總量的80%～90%。分化型甲狀腺癌的治療方式主要以外科手術為主，術后預后效果好，10年存活率可達85%或以上[2]。盡管如此，其外科手術治療中原發灶處理及頸部淋巴結處理原則這兩個方面仍存有爭議。尤其是中央區淋巴結清掃的適應證、清掃范圍、預防性清掃的必要性等方面，在業界尚未形成統一共識或可供臨床參考執行的統一標準[2，3]。本文結合國內外相關文獻，對中央區淋巴結清掃術在甲狀腺癌手術治療中的應用現狀和進展進行綜述。

1 分化型甲狀腺癌的中央區淋巴結轉移規律

分化型甲狀腺癌是否發生中央區淋巴結轉移是制定手術方案的重要依據，是評估患者預后的重要影響因素，因此全面了解分化型甲狀腺癌的中央區淋巴結轉移規律對甲狀腺癌的手術治療具有十分重要意義。根據2008年重新修訂的改良Robbins分區法及2009年ATA美國甲狀腺協會發布的《甲狀腺結節及分化型甲狀腺癌治療指南》，頸部淋巴結分區共分6區，具體分區如圖1所示[4]，其中Ⅵ區即為中央區。

目前，對于分化型甲狀腺癌的淋巴結轉移模式已達成初步一致，即：按照分區模式進行轉移[5]，中央區作為淋巴結轉移的第一站，首先轉移到同側氣管前部和氣管旁邊的淋巴結；隨后沿同側頸內靜脈組淋巴結轉移，最后轉移至對側頸內靜脈組淋巴結。也即，先中央區，后同側頸側區，最后對側頸側區。跳躍式轉移存在，但比較少見，Machens等[6]的觀點認為跳躍式轉移只是一種低概率轉移的副現象。

圖1 國際頸部六區分區法

2 分化型甲狀腺癌的中央區淋巴結轉移陽性率

在分化型甲狀腺癌的中央區淋巴結轉移率方面，國內外均做過一些統計和研究，國內外大量臨床資料的分析及統計結果給出了較為一致的分化型甲狀腺癌中央區淋巴結轉移率數據。Mazzaferri等[7]通過對多年的分化型甲狀腺癌病例進行中央區淋巴結轉移率的統計分析，給出的結果是中央區淋巴結的轉移率為50%～80%；Noguchi等[8]在對比分析甲狀腺乳頭狀癌的彩超結果和顯微鏡下的病例檢查結果時發現，有淋巴結腫大的病例占總的PTC病例的30%，而病檢結果卻發現有淋巴結中央區轉移的高達80%；國內方面，傅錦業等[9]通過分析641例cN0分化型甲狀腺癌(其中T1+T2占96.1%)臨床資料發現，中央區轉移率可達53%；向俊等[10]通過分析572分化型甲狀腺癌(其中乳頭狀癌531例)的臨床資料，發現中央區淋巴結轉移301例，轉移率達52.6%；頸側區轉移117例，轉移比例為20.5%。王卓穎等[11]通過分析10年共計1048例甲狀腺乳頭狀微小癌的臨床資料后發現，即便是甲狀腺微小癌其中央區總的轉移率也高達38.5%。

在分化型甲狀腺癌對側中央區淋巴結轉移率的細分研究方面：Koo等[12]通過分析和統計111例cN0單側甲狀腺癌患者的術后病理資料，發現對側中央區淋巴結轉移為陽性者占30.6%，而在所有中央區淋巴結轉移陽性的患者中，雙側同時為轉移陽性的占比達50%；Lim等[13]對通過分析和統計86例行甲狀腺全切及雙側中央區淋巴結清掃術后病理結果發現對側中央區的轉移陽性率10.5%，而所有中央區淋巴結轉移陽性的患者中，雙側同時轉移陽性的占比達33.3%。邊學等[14]通過對107例甲狀腺乳頭狀癌進行更為細致的對比分析研究發現：1 cm<腫瘤長徑<3 cm及腫瘤長徑>3 cm的同側轉移率分別為61.1%和73.3%，而對側轉移率則為10.5%和33.3%。由此可見，中央區淋巴結雙側轉移率也不容忽視。

綜合分析表明，分化型甲狀腺癌的中央區淋巴結總的轉移率范圍在50%～80%，其中cN1的轉移率約占30%左右，cN0的轉移率約占50%左右，對側轉移陽性率約為10%～30%，均呈現出不低的轉移率，因此在甲狀腺癌手術治療過程中，中央區淋巴結的處理是一個需要著重考慮的因素。就中央區淋巴結轉移的影響因素而言，目前學術界認為影響分化型甲狀腺癌的中央區轉移重要因素主要集中在年齡(<50歲)、腫瘤T分期、腫瘤直徑、原發病灶的腫瘤數目(是否多發)、腫瘤有無包膜5個方面。

3 單側分化型甲狀腺癌中央區淋巴結的處理

目前對于伴有頸部中央區或側頸區淋巴結轉移的患者(cN1)應常規行患側中央區淋巴結清掃已達成共識；對T3、T4的分化型甲狀腺癌進行預防性單側或雙側中央區淋巴結清掃也基本達成一致[15]；但是對T1、T2頸部淋巴結陰性的患者(cN0)是否需要進行雙側中央區淋巴結預防性清掃爭議較大。

3.1 反對cN0單側分化型甲狀腺癌常規行雙側中央區淋巴結清掃術 目前，對于術前檢查或術中探查未發現頸部淋巴結轉移的單側分化型甲狀腺癌，在手中治療中是否需要常規行雙側中央區淋巴結清掃，存在一種相對保守的觀念，即：不贊成對cN0分化型甲狀腺癌患者行常規預防性中央區淋巴結清掃，而只需術后密切隨訪，加強觀察，待出現中央區淋巴轉移時，再行治療性清掃。對中央區淋巴結清掃持上述觀點的主要理由集中在以下幾個方面：其一，分化型甲狀腺癌的病程發展較為緩慢，若能堅持嚴密隨診，在發現有淋巴結轉移時再行清掃也不晚。Kowalski等通過對164例cN0分化型甲狀腺癌患者76例行選擇性中央區清掃，而88例未行中央區清掃。術后隨訪，其中未行中央區清掃組有13%出現了頸部中央區淋巴結轉移，隨后再次行治療性頸部淋巴結清掃術，兩組患者隨訪觀察10年以上后，發現療效及預后上兩個對照組并無明顯差異。因此認為，預防性清掃的療效并不比治療性清掃優越[16]。其二，雖然分化型甲狀腺癌淋巴結轉移率相對較高，可達50%～80%，但是中央區淋巴結轉移并不會對患者的生存率產生明顯影響，淋巴結常規預防性清掃對預后并無明顯幫助。Sugitani 等通過對604例首次行甲狀腺癌外科手術治療患者進行長期隨訪后(隨訪平均年限為10.7年)發現：在年齡、遠端轉移、甲狀腺被膜侵犯、T3及以上患者的淋巴結轉移等諸多因素中，只有是否發生遠端轉移一項是影響預后和存活率的高風險因素；其中年齡小于50歲的遠端轉移組(高風險組)、年齡大于50歲的遠端轉移、甲狀腺被膜侵犯、中央區淋巴結轉移4個因素中對存活率影響的風險率分別為65.1%、6.7%，5.3%和2.4%；而在10年存活率具體數據方面，年齡小于50歲且出現遠端轉移高風險組106例(占比18%)的10年存活率為69%，而低風險組498例的10年存活率則高達99%；除此之外，對于高風險組，3年內無復發者的10年生存率甚至高達96%[17]；Kowalski等的研究成果也佐證了淋巴結清掃對10年生存率無明顯影響[16]。國內趙建新等通過120例分化型甲狀腺癌隨訪8年后發現，無病生存率為78.3%，總生存率為94.2%，是否行頸部淋巴結清掃及是否行甲狀腺全切對預后生存率均無統計學差異[18]。陳福進等通過對581例分化型甲狀腺癌進行隨訪分析(其中隨訪5年以上者568例，占97.6%)后發現，581例分化型甲狀腺癌的5、10和15年生存率分別為93.6%、87.5%和80.6%，單因素顯示遠處轉移、3年內復發和T分期對預后有影響，而病理類型及是否有中央區淋巴結轉移對預后并無影響[19]。上述國內外文獻大量臨床資料和研究成果較為一致，且從不同角度證實了分化型甲狀腺癌的預后及生存率與是否發生中央區淋巴結轉移無關，從而也證實淋巴結清掃對預后并無幫助，故而對中央區淋巴結清掃持保守處理觀點。也正因如此，在許多涉及分化型甲狀腺癌分級預后評價系統中，并不將是否發生中央區淋巴結轉移作為評價依據。其三，行常規預防性中央區淋巴結清掃，會導致術后并發癥的發生率明顯增高。在行中央區淋巴結清掃術時容易因喉返神經損傷導致聲嘶或因甲狀旁腺損傷導致甲狀旁腺功能低下，從而給患者生活質量造成影響。Henry等[20]通過100例PTC患者進行甲狀腺全切聯合中央區淋巴結清掃與僅行甲狀腺全切對比研究，發現兩者發生永久性聲帶麻痹的比例為0，發生臨時性聲帶麻痹的比例分別為6%和4；發生一過性甲狀腺功能減退的比例分別為14%和8%，發生永久性甲狀腺功能減退的比例分別為4%和0%，證實預防性清掃可以導致喉返神經損傷及甲狀旁腺功能減退并發癥發生率的增加。Cheah等[21]通過對比分析115例分化型甲狀腺癌手術治療(其中41例行甲狀腺全切加中央區淋巴結清掃，74例行復發后中央區淋巴結清掃治療術)后的并發癥差異發現，一過性的低鈣血癥總發生率為23%，永久性低血鈣癥的發生率為0，甲狀腺全切加中央區淋巴結清掃發生低鈣血癥的發生率要高于僅行甲狀腺全切術，而再次單獨行治療性中央區淋巴結清掃不會導致低血鈣癥增高。上述研究成果證實，行甲狀腺全切術聯合中央區淋巴結清掃與單純行甲狀腺全切術相比，的確導致了一過性聲帶麻痹及低鈣血癥這兩種并發癥發生率的增加。因此也不贊成常規行中央區淋巴結清掃。其四，隨著彩超、CT、MRI等影像或生化檢驗技術的不斷進步，對甲狀腺癌術后的早期復發診斷準確率也顯著提高。Eida等通過對cN0的分化型甲狀腺癌單行甲狀腺切除后進行多年跟蹤隨訪，發現應用彩超聯合CT檢查，診斷甲狀腺癌復發和淋巴結轉移的敏感性為83%，特異性可達97%[22]?；谏鲜鏊姆矫娴闹髁髟?，對分化型甲狀腺癌中央區淋巴結清掃持保守觀點者，認為不應該對cN0分化型甲狀腺癌患者行常規中央區淋巴結清掃。

3.2 支持cN0單側分化型甲狀腺癌行雙側中央區淋巴結清掃 與上述相對保守觀點相對應的是另一種相對積極的觀點，即對于術前檢查或術中探查未發現頸部淋巴結轉移的分化型甲狀腺癌，在手術治療中均應常規行雙側中央區淋巴結清掃，其主要理由集中在以下幾個方面：其一，分化型甲狀腺癌的中央區淋巴結轉移發生率較高，占總病例的50%～80%，其中發生中央區隱匿性轉移的cN0型占50%～60%，cN1約占30%，而單側甲狀腺癌對側轉移陽性率為10%～30%，呈現不低的轉移率；通過常規行雙側中央區淋巴結清掃，有利于徹底切除隱匿性轉移淋巴結，減少腫瘤復發，提高預后效果。雖然有研究證實中央區淋巴結轉移對患者術后生存率并無明顯影響，但持這種觀念者卻忽略了中央區淋巴結轉移會導致無病存活率會明顯下降這一因素。國外一項大型研究的多因素分析表明，淋巴結轉移預示不良預后，無淋巴結轉移PTC的14年存活率為82%，而有淋巴結轉移的患者僅為70%[23]。截止目前尚無充分證據證明術后同位素治療可以降低中央區淋巴結轉移率，但全甲狀腺全切聯合中央區淋巴結清掃卻可以明顯降低同位素治療患者血漿甲狀腺球蛋白水平[24，25]，這些研究成果也從側面揭示了中央區淋巴結清掃可以提高分化型甲狀腺癌的相關存活率。其二，即使中央區淋巴結轉移不會明顯影響患者術后生存率，但會潛在影響患者的生活質量。由于解剖位置關系，一方面中央區淋巴結轉移極有可能侵犯喉返神經從而導致患者聲音沙啞，影響生活質量；另一方面中央區淋巴結轉移也極易侵犯氣管或食管，甚至影響頸總動脈，一旦發生上述轉移情況，會大大降低再次手術治療的可徹底性。另外，若因中央區淋巴結轉移導致需再次行中央區淋巴結治療性清掃，必然會因為手術瘢痕、解剖層次不清等使得甲狀旁腺及喉返神經的保護變得更加困難，增加手術損傷概率；反之，若在清除腫瘤病灶的首次手術中同時一并進行中央區淋巴結清掃，整個過程一次完成，手術風險相對低，對外觀及功能影響較小，從而也提高了術后患者的生存質量，減輕了患者的經濟負擔和心理負擔，患者可從中多重受益[11]。其三，中央區是分化型甲狀腺癌淋巴轉移的第一站，中央區淋巴結是否發生轉移是預測頸側區轉移的重要因素，朱永學等[26]的研究觀點甚至認為應該將中央區淋巴結轉移歸屬于甲狀腺癌的原發灶。因此，常規行雙側中央區淋巴結清掃，可有效阻斷其向頸側區的轉移，能顯著降低術后頸側區淋巴結轉移率，改善預后[27，28]；另外即便進行中央區清掃后再度發生頸側區的淋巴結轉移，再次手術時也僅僅只需清理頸側區，而不再需要對中央區進行處理，降低手術難度。其四，若在首次清除腫瘤病灶的過程中即常規行雙側中央區淋巴結清掃，由于初次手術解剖層次清楚，只要術者操作得當，謹慎處理，甲狀腺全切除聯合中央區淋巴結清掃并不會使一過性低鈣血癥和喉返神經麻痹的發生率顯著增加，永久性聲帶麻痹和低鈣血癥的發生率更無差異[20，21，25]；Cavicchi、Mehrabi等的多因素回歸分析結果證實，影響術后并發癥發生率的主要因素僅與手術者的手術方式相關[29，30]；Chisholm等[31]通過對收錄的5項研究共1132例患者進行Meta分析后發現，對于甲狀腺切除同期行中央區淋巴的患者，出暫時性低鈣血癥增高外其余并發癥并無顯著變化，永久性低鈣血癥及喉返神經麻痹的發生率分別為0.2%和0.3%。胡治華、潘燁等[32，33]通過不同時期的Meta分析后一致發現：單行甲狀腺全切與聯合中央區淋巴結清掃會導致暫時性低鈣血癥和聲帶麻痹比例增加，差異有統計學意義，但是永久性的低鈣血癥和聲帶麻痹的發生率差異無統計學意義。所以中央區淋巴結清掃導致的低鈣血癥和聲帶麻痹都是一過性的。Chae等的研究則表明[34]，單側與雙側中央區淋巴結清掃導致的喉返神經損傷率之間的差異沒有統計學意義。由此可見，中央區淋巴結清掃并不會對并發癥的增加產生嚴重影響，因此建議常規行中央區淋巴結清掃。其五，常規行雙側中央區淋巴結清掃可對腫瘤進行正確的TNM分期，(尤其是年齡在45歲以上者)，可以幫助制定后期進一步的治療措施[35]。Shindo等通過研究表明28%的患者在中央區淋巴結清掃后，分期由Ⅰ/Ⅱ期轉為Ⅲ期[36]；王卓穎等[11]的研究中有73例由臨床Ⅰ期轉為Ⅱ期。因此，處于準確分期的目的，常規行中央區淋巴結清掃具有明確診斷、提示預后及指導患者術后隨訪等方面的重要意義?；谏鲜鑫鍌€方面的觀點，對分化型甲狀腺癌中央區淋巴結清掃持積極觀點者，認為應該對cN0分化型甲狀腺癌患者常規行雙側中央區淋巴結清掃。

4 雙側中央區淋巴結清掃并發癥的預防與處理

中央區淋巴結清掃的并發癥主要以喉返神經損傷、甲狀旁腺功能減退、乳糜漏3種多見，其并發癥的發生率方面前面已經進行了詳細綜述，不再累述。由于中央區淋巴結清掃需要全程暴露喉返神經，因此喉返神經損傷也成為最為常見的并發癥。手術中務必要求術者仔細辨認并保護好返神經，尤其在喉返神經入喉處常有小血管伴行，極易因出血導致損傷。一旦出血切勿盲目鉗夾止血，應先壓迫止血，然后仔細尋找出血點結扎。中央區淋巴結清掃的另外一種常見并發癥為甲狀旁腺損傷所致的暫時性或永久性低鈣血癥。針對分化型甲狀腺癌手術過程中的甲狀旁腺功能損傷的防護，近年來淋巴示蹤劑納米碳的臨床應用不失為一種有效的解決方案[37]。至于乳糜漏，一方面其發生率較低，另一方面即便發生也可通過保守療法進行治愈。

5 總結

綜合分析甲狀腺癌的淋巴結轉移率規律與影響因素、中央區淋巴結清掃的必要性及范圍、中央區淋巴結清掃的并發癥等方面的文獻基礎之上，結合筆者實際外科經驗，個人認為隨著分化型甲狀腺癌的發病率顯著增高，外科手術治療的經驗和認識也將逐步豐富和提高，雙側中央區淋巴結清掃術的優點將會越來越突出。因此建議，對于所有的分化型甲狀腺癌均應行中央區淋巴結清掃；雙側分化型甲狀腺癌應行雙側中央區淋巴結清掃；單側分化型甲狀腺癌應行同側中央區淋巴結清掃，而對側是否需要清掃，則應視患者年齡、病灶大小及病灶多發性、同側中央區淋巴結轉移陽性的數目多少，靈活決定對側中央區淋巴結清掃，既要杜絕清掃不到位，也不宜過度清掃；在整個手術治療過程中應重視對并發癥及患者術后生存質量進行科學評估，在術中做到精準操作，術后做好隨訪。

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Clinic application of dual lateral central lymph node dissection in operation therapy of differentiated thyroid carcinoma

ZHANG Hong-mei1，2，YIN Le-ping3△

R736.1

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1672-6170(2015)03-0157-05

2015-02-05；

2015-03-10)

△通訊作者，碩士生導師