鹽脅迫下木本植物光合作用響應機制研究進展

張 波 榮立蘋 陳 柳 曹 飛（金陵科技學院園藝學院，江蘇省南京市 008；延邊大學農學院，吉林省延吉市 00；江蘇省農業科學院知識產權處，江蘇省南京市 00；江蘇龍燈化學有限公司，江蘇省昆山市 50）

鹽脅迫下木本植物光合作用響應機制研究進展

張 波1榮立蘋2*陳 柳3曹 飛4（1金陵科技學院園藝學院，江蘇省南京市 210038；2延邊大學農學院，吉林省延吉市 133002；3江蘇省農業科學院知識產權處，江蘇省南京市 210014；4江蘇龍燈化學有限公司，江蘇省昆山市 215301）

受全球氣候變化、人口不斷增長的影響，土壤鹽堿化問題日趨嚴重，已成為了世界灌溉農業可持續發展的制約因素之一。為給提高木本植物光合效率和培育耐鹽植物新種質提供理論依據，綜述了鹽脅迫對木本植物光合特性的影響、影響機制以及鹽脅迫對木本植物光合生理指標的影響等方面的研究，并展望了鹽脅迫對木本植物光合作用的研究方向。

鹽脅迫；木本植物；光合特性；機制；原因；光合生理指標

土壤鹽堿化是農業生產面臨的嚴峻問題，全球近20%的耕地和近50%的灌溉地受到了不同程度的鹽害威脅[1]。目前，受全球氣候變化和人口不斷增長的影響，土壤鹽堿化和次生鹽堿化問題日趨嚴重，已成為制約世界灌溉農業可持續發展的因素之一。鹽分是影響植物生長的一個重要環境因子，目前已有很多關于植物對高鹽反應的報道，涉及與鹽脅迫相關的生理生化以及植物對鹽脅迫產生的復雜反應等[2]。例如，鹽脅迫會誘發植物體內多種結構和功能發生改變，以利于植物適應新環境；土壤鹽堿化會嚴重影響植物的光合作用[3]，維持光合功能是植物耐鹽的重要機理之一等[4，5]。為給提高木本植物光合效率和培育耐鹽植物新種質提供理論依據，在總結前人研究結果的基礎上，筆者結合相關資料，對鹽脅迫影響木本植物光合特性的影響、影響機制以及鹽脅迫對木本植物光合生理指標的影響等方面的研究進行了綜述，并展望了鹽脅迫對木本植物光合作用的研究方向。

1 鹽脅迫對木本植物光合特性的影響

植物耐鹽性越強，其生長受抑制程度越小。植物生長通過光合產物的積累實現，然而，鹽脅迫作為植物生長發育中常面臨的逆境，不僅會影響植物的光合作用，還會使植物生長發育速度放緩，甚至產生抑制作用[6-8]。

植物總光合面積的下降和葉片同化能力的降低是最終導致植物生長受抑制的關鍵因素[9]。鹽脅迫不僅會直接影響植物生長，也可通過抑制為生長提供物質基礎的光合作用而間接影響植物生長，且鹽濃度越大、作用時間越長，影響會越明顯[10]。有報道認為，鹽脅迫影響植物葉片光合作用時，多數情況下表現為抑制作用[11]；但也有研究發現，低鹽刺激不會抑制光合作用，反而有促進作用[12]，如桑樹經鹽脅迫后，CO2同化率、氣孔電導率和蒸騰速率降低，而細胞間CO2濃度升高[13]。隨著鹽濃度的增大，烏桕幼苗的凈光合速率（Pn）減小，且Pn的減小程度與鹽脅迫強度有關；輕度鹽脅迫下，烏桕幼苗的Pn即有所下降，但重度鹽脅迫時Pn下降幅度更大[14]。鹽脅迫下，白樺葉片的葉綠素相對含量隨脅迫時間的延長呈先升高后降低的趨勢，凈光合速率則呈下降趨勢，氣孔限制和非氣孔限制均是凈光合速率變化的限制因素[15]。

鹽脅迫下木本植物的光合速率較低，但光合潛能受到的影響不顯著。鹽脅迫下木本植物凈光合速率降低的原因可能有以下方面：（1）細胞膜脫水，降低了對CO2的滲透性；（2）鹽離子毒害；（3）氣孔主動關閉，引起CO2供應量減少；（4）鹽分積累，引起衰老葉片增多；（5）細胞質結構改變，引起酶活性發生變化；（6）庫活力降低，引起負反饋。

2 鹽脅迫對木本植物光合特性的影響機制

鹽脅迫對木本植物光合特性的影響主要是通過鹽離子的毒害作用[16，17]及其所致的滲透效應[18]和營養效應三個方面。

2.1 鹽離子毒害

各種鹽類都由陰陽離子組成，鹽堿土中所含的鹽類主要由4種陰離子和3種陽離子(Na+、Ca2+、Mg2+)組合而成，而對植物危害的鹽類以鈉鹽和鈣鹽為主，其中Na+對植物的危害最為普遍[2]。Walker[19]等提出，耐鹽植物對細胞中的Na+與Cl-有較強的區域化能力，將它們積聚于液泡之中，從而避免兩者在細胞質和葉綠體中過多積聚，并維持正常進行光合作用所需的胞內環境。而鹽敏感植物的細胞區域化能力則相對弱于耐鹽植物，導致細胞質和葉綠體中兩種離子的濃度過高，從而影響了正常的光合作用。在Bethke的實驗中，凈光合速率的下降與葉片中Cl-和Na+濃度的增加明顯相關，這可能與葉肉細胞對這兩種離子的區域化能力不足有關[20]。

2.2 滲透效應

土壤鹽分過多，易使植物根際土壤溶液滲透勢降低，造成植物葉片水勢降低，產生生理性缺水，導致葉片光合能力下降，同時生物膜也受到傷害，擾亂了細胞膜對離子的選擇性吸收，使物質運輸通路受到影響。不過，水勢降低造成氣孔和非氣孔效應，從而影響光合作用這一假說，目前還存在爭議。有研究表明，鹽脅迫下植物葉片膨壓維持或高于未受鹽分脅迫的植株，而且水勢的下降與光合速率的下降并不同步，認為葉片水勢的降低似乎并不會造成氣孔關閉[21]。

2.3 營養效應

當植物生長于鹽堿土中時，植物組織中的糖濃度會增加，由于反饋作用會使光合作用受到抑制[22]。這種觀點可以解釋CO2能提高鹽脅迫下植物光合速率的現象，即反應物濃度的增加，削弱了糖的反饋抑制作用。但是，這種觀點的缺陷在于其不能解釋植物在長期鹽脅迫下，特別是在多年生木本植株的莖中碳水化合物的含量非常低的現象。

3 鹽脅迫對木本植物光合生理指標的影響

3.1 鹽脅迫對植物凈光合速率的影響

鹽脅迫使許多植物葉片的凈光合速率下降，這在許多植物如柑橘[23]、檸檬[24]、香樟[8]、柳樹[25]、葡萄[26]上得到了證實。鹽脅迫可加速葉綠素的降解，降低類囊體膜穩定性，降低葉綠體對光能的吸收，影響光能在兩個光系統之間的合理分配，從而降低光合速率。但由于不同的鹽濃度對原初光能轉換及光能分配有不同的影響，這種影響的實質還有待于進一步研究。Farquhar[27]等認為凈光合速率下降有2個主要因素：一是氣孔導度的下降，阻止了CO2的供應；二是葉肉細胞光合能力下降，使葉肉細胞利用CO2的能力降低，從而使胞間CO2含量升高。因此，探究凈光合速率下降的原因，既要看氣孔導度的大小，還要看胞間CO2含量的變化。

3.2 鹽脅迫對植物蒸騰速率的影響

鹽脅迫對植物蒸騰速率能產生顯著影響。裘麗珍[28]等在對厚葉石斑木、桑和月季的研究中發現，蒸騰速率在低鹽條件下(鹽濃度為0～0.3%)均呈上升趨勢，在較高鹽濃度（超過0.3%）脅迫下蒸騰速率均呈下降趨勢。究其原因：鹽離子所造成的滲透脅迫使植株根系吸水困難，導致地上部分水分虧缺，嚴重時可導致植株死亡；氣孔是葉片與外界進行氣體交換的門戶，其開度變化受葉片水勢影響較大。

3.3 鹽脅迫對植物氣孔導度的影響

一般認為鹽脅迫下植物光合速率的降低[25]、凈光合速率的變化等與氣孔的開度關系密切。另有研究表明，氣孔開閉是植物對鹽脅迫較為敏感的指標，且敏感程度受樹木本身的生態型及樹體本身特性的影響[29]。姜國斌[30]等對3種楊樹的光合特性進行對比發現，不同濃度鹽處理均使3個楊樹品種葉片的凈光合速率、蒸騰速率下降，且隨著鹽濃度的升高呈逐漸下降的趨勢；氣孔導度的變化趨勢與凈光合速率相似，隨著鹽濃度的升高，氣孔導度逐漸下降。周洪華[31]等研究表明，重度鹽脅迫下，胡楊莖干木質部導管輸水有效性和安全性均明顯降低，木質部導水率顯著下降，并伴隨葉片氣孔導度顯著降低，從而嚴重抑制了胡楊的光合作用。

3.4 鹽脅迫對植物細胞間隙CO2濃度的影響

鹽脅迫能對植物細胞間隙CO2濃度產生顯著影響。劉正祥[32]等認為經不同濃度NaCl脅迫后，沙棗幼苗胞間CO2濃度(即Ci值)均顯著低于對照。閆芳[33]等研究了鹽脅迫對黃瑞香葉片光合葉綠素熒光特性的影響，發現不同濃度鹽脅迫處理幼苗葉片的Ci值變化趨勢基本相同，表現為輕度和中度鹽脅迫下Ci值略高于對照，但在重度鹽脅迫下Ci值上升幅度較大，且輕度鹽脅迫的黃瑞香葉片Ci值變化與對照較為一致。孫貴佳[34]研究表明，與對照相比，在低濃度（5 mmol/L）的Na2CO3脅迫下，珙桐葉片的胞間CO2濃度會突然提高；隨著Na2CO3濃度的增加，在10、15、20 mmol/L Na2CO3濃度處理下，珙桐葉片的胞間CO2濃度雖然也呈上升趨勢，但其在Na2CO3濃度為10 mmol/L 時明顯受到了抑制。

3.5 鹽脅迫對木本植物葉綠素含量的影響

鹽脅迫下木本植物葉片的葉綠素含量不僅直接關系著植物的光合同化過程，而且也是衡量耐鹽性的重要生理指標之一。夏陽[35]等通過對4個園林樹種的研究發現，葉綠素a和總葉綠素含量均隨鹽脅迫程度的增加而降低，但葉綠素a和葉綠素b降解的幅度以及葉綠素a/b值并不呈單一的變化趨勢。許多研究也表明，鹽脅迫下植物葉片的葉綠素含量下降[36,37]。究其原因，葉綠素含量的減少主要是由葉綠素酶對葉綠素b的降解所致，對葉綠素a的影響較小，因此，在鹽脅迫下，木本植物的葉綠素含量下降，葉綠素a/b的比值上升。

4 鹽脅迫對木本植物光合作用的研究方向展望

盡管關于鹽脅迫對植物光合作用的影響機理已有不少報道，但可能由于試驗所用材料、生長時期、處理時間等因素不同，至今尚未形成統一的認識，如Aro[38]等認為鹽脅迫可改善PSII功能，而Everar[39]等則認為鹽脅迫能抑制PSII的功能，使植物光合作用中PSII活性受到損害，隨鹽濃度的增加其受損程度也逐漸加重。木本植物在短期鹽脅迫時，氣孔因素可能起較大作用，而受長期鹽脅迫時，非氣孔因素逐漸成為限制光合作用的主要因素。鹽脅迫對光合作用的影響與鹽濃度也有重要關系，這在鹽脅迫下一些光合特性研究上都得到了體現，例如，較低鹽濃度能增強光能轉換效率，在較高鹽濃度下，對原初光能轉換效率的影響較小?？傊?，在鹽脅迫下，可加速植物葉綠素的降解，降低類囊體膜穩定性，降低葉綠體對光能的吸收，影響光能在兩個光系統之間的合理分配，從而降低光合速率。但是不同鹽濃度對原初光能轉換及光能分配有不同影響，而這種影響的實質有待進一步研究。鹽脅迫可增強木本植物的呼吸電子傳遞速率，但對光合電子傳遞速率的影響卻沒有達成共識。在高等植物中，有關鹽脅迫下PSI與PSII中各成分的含量及氧化磷酸化的變化情況的研究成果也較少。

鹽害是影響木本植物光合作用的主要外界因素之一，但目前對其影響機理的研究還較少，對于許多關鍵性問題還沒有達成共識。因此，鹽脅迫與其它各種環境脅迫因子的協同作用、木本植物光合作用對鹽脅迫的適應性、光合生理指標與鹽脅迫的相關性等問題，都有待于進一步的深入研究。

[1]Zhu J K. Plant salt tolerance [J]. Trends in Plant Science,2001,6(2):66-71.

[2]楊少輝,季靜,王罡.鹽脅迫對植物的影響及植物的抗鹽機理[J].世界科技研究與發展,2006,28(4):70-76.

[3]Manrogianopoulos G N, Spanakis J, Tsikalas P. Effect of carbon dioxide enrichment and salinity on photosynthesis and yield in melon[J]. Scientia Horticulture,1999,79(1):51-63.

[4]劉友良.植物對鹽脅迫的反應和耐鹽性[M].北京:科學出版社,1998.

[5]陳健妙,鄭青松,劉兆普,等.麻瘋樹(Jatropha curcasL.)幼苗生長和光合作用對鹽脅迫的響應[J].生態學報,2009,29(3):1356-1365.

[6]Downton W J S. Photosynthesis in salt-stressed grapevines[J].Functional Plant Biology,1977,4(2):183-192.

[7]Duarte B, Santos D, Marques J C, et al. Ecophysiological adaptations of two halophytes to salt stress: photosynthesis,PS II photochemistry and anti-oxidant feedback--implications for resilience in climate change[J].Plant Physiology and Biochemistry,2013(67):178-188.

[8]韓浩章,王曉立,張穎,等.鹽脅迫對秋季香樟幼苗抗氧化酶系統和光合特性的影響[J].浙江農業學報,2014,26(5):1235-1239.

[9]杜中軍,翟衡,潘志勇,等.鹽脅迫下蘋果砧木光合能力及光合色素的變化[J].果樹學報,2001,18(4):200-203.

[10]郭書奎,趙可夫.NaCl脅迫抑制玉米幼苗光合作用的可能機理[J].植物生理學報,2001,27(6):461-466.

[11]Soussi M, Lluch C, Ocana A.Comparative study of nitrogen fixation and carbon metabolism in two chick-pea cultivars under salt stress[J].Journal of Experimental Botany, 1999,50(340):1701-1708.

[12]Kurban H, Saneoka H, Nehira K. Effect of salinity on growth, photosynthesis and mineral composition in leguminous plantAlhagi pseudoalhagi[J]. Soil Science and Plant Nutrition,1999,45(4):851-862.

[13]Khavarinejad R A, Chaparzadeh N. The effects of NaCl and CaCl2on photosynthesis and growth of alfalfa plants[J]. Photosynthetica,1998(35):461-466.

[14]金雅琴,李冬林,丁雨龍,等.鹽脅迫對烏桕幼苗光合特性及葉綠素含量的影響[J].南京林業大學學報：自然科學版, 2011,35(1):29-33.

[15]徐煥文,劉宇,姜靜,等.鹽脅迫對白樺光合特性及葉綠素熒光參數的影響[J].西南林業大學學報,2015,35(4):21-26.

[16]Tuteja N, Peter Singh L, Gill S S, et al. Salinity stress: a major constraint in crop production[J].Improving Crop Resistance to Abiotic Stress,2012(1&2）:71-96.

[17]Macken A, Byrne H J, Thomas K V. Effects of salinity on the toxicity of ionic silver and Ag-PVP nanoparticles toTisbe battagliaiandCeramium tenuicorne[J].Ecotoxicology and environmental safety,2012,86(1):101-110.

[18]Sibole J V, Cabot C, Poschenrieder C, et al. Role of sodium in the ABA-mediated long-term growth response of bean to salt stress[J].Physiologia Plantarum,1998,104(3): 299-305.

[19]Walker R R, Blackmore D H, Sum Q. Carbon dioxide assimilation and foliar ion concentration in leaves of lemon (Citrusl-imon) trees irrigated with NaCl or Na2SO4[J].Functional Plant Biology,1993,20(2):173-185.

[20]Bethke P C, Drew M C. Stomatal and nonstomatal components to inhibition of photosynthesis in leaves ofCapsicum annuumduring progressive exposure to NaCl salinity[J].Plant Physiology, 1992,99(1):219-226.

[21]Matthews M A, Boyer J S. Acclimation of photosynthesis to low leaf water potentials[J].Plant physiology, 1984,74(1):161-166.

[22]Muns R. Physiological processes limiting plant growth in saline soil: some dogmas and hypotheses[J].Plant Cell and Enviroment,1993,16(1):15-24.

[23]Banuls J, Prino EM. Effects of salinity on some Citrus scion-rootstocks combinations[J].Annals of Botany,1995,76(1):97-102.

[24]Garcia M F, Ortiz J M, Garcia A G, et al. Effect of salinity on growth ion content and CO2assimilation rate in lemon varieties on different rootstorks[J].Physiologia Plantarum,1993,89(3):427-432.

[25]季琳琳,吳中能,劉俊龍,等.NaCl脅迫對2種柳樹幼苗光合特征的影響[J].河北農業大學學報,2013,36(1):50-54.

[26]秦玲,康文懷,齊艷玲,等.鹽脅迫對釀酒葡萄葉片細胞結構及光合特性的影響[J].中國農業科學,2012,45(20):4233-4241.

[27]Farquhar G D, Skarkey T D. Stomatal conductance and photosynthesis[J].Annual Review of Plant Physiology,1982, 33(1):317-345.

[28]裘麗珍,黃有軍,黃堅欽,等.不同耐鹽性植物在鹽脅迫下的生長與生理特性比較研究[J].浙江大學學報：農業與生命科學版,2006,32(4):420-427.

[29]吳林,李亞東,劉洪章,等.水分逆境對沙棘生長和葉片光合作用的影響[J].吉林農業大學學報,1996(4):45-49.

[30]姜國斌,丁麗娜,金華,等.鹽脅迫對楊樹幼苗葉片光合特性及葉綠素熒光參數的影響[J].遼寧林業科技,2007(1):20-24.

[31]周洪華,李衛紅.胡楊木質部水分傳導對鹽脅迫的響應與適應[J].植物生態學報,2015,39(1):81-91.

[32]劉正祥,張華新,楊升,等.NaCl脅迫對沙棗幼苗生長和光合特性的影響[J].林業科學,2014,50(1):32-40.

[33]閆芳,王勤禮,郭有燕,等.NaCl脅迫對祁連山野生黃瑞香葉片光合葉綠素熒光特性的影響[J].西北植物學報,2016,36(8):1182-1189.

[34]孫貴佳,楊艷,劉西典,等.Na2CO3和NaCl脅迫對珙桐葉片光合特性影響的比較[J].西南師范大學學報：自然科學版,2014,39(11):66-70.

[35]夏陽,孫明高,李國雷,等.鹽脅迫對四園林綠化樹種葉片中葉綠素含量動態變化的影響[J].山東農業大學學報：自然科學版,2005,36(1):30-34.

[36]吳永波,薛建軍.鹽脅迫對3種白蠟幼苗生長與光合作用的影響[J].南京林業大學學報,2002,26(3):19-22.

[37]惠紅霞,許興,李守明.寧夏干旱地區鹽脅迫下枸杞光合生理特性及耐鹽性研究[J].中國農學通報,2002,18(5):29-34.

[38]Aro E M, Virgin I, Andersson B. Photoinhibition and D protein degradation in peas acclimated to different irradiance[J]. Plant Physiology, 1993, 103(3): 835-843.

[39]Everard JD, Gucci R, kann SC, et al. Gas-exchange and carbon partitioning in the leaves of celery (Apium graveolensL.) at various levels of root salinity[J].Plat physiology, 1994,106(1）：281-292.

2017-05-22

國家自然科學基金（編號：31300584）

*為通訊作者