中肋骨條藻-裸甲藻-雙毛紡錘水蚤營養傳遞的級聯效應

張翠霞 , 高 歌 李世玥 吳宇佳 王 蕊 吳夢瑤 劉澤洋 劉宇軒楊昊達

(1. 天津科技大學 海洋與環境學院, 天津 300457; 2. 天津市海洋資源與化學重點實驗室, 天津 300457; 3. 天津市海洋環境保護與修復技術工程中心, 天津 300457)

傳統的觀點認為, 浮游生物食物鏈就是從自養的浮游植物利用無機的營養鹽, 被浮游動物攝食,然后再傳遞到更高的營養層次。后來隨著微食物環的發展, 微型浮游動物即原生動物被考慮進來, 成為聯系浮游植物和浮游動物的紐帶[1]; 微型浮游動物對浮游植物有很強的攝食壓力[2], 尤其是在藻華期間[3-4]。如果高營養級的中型浮游動物如橈足類因攝食了微型浮游動物, 從而釋放微型浮游動物對浮游植物的攝食壓力, 使得浮游植物增加, 被稱為營養級聯(TC, trophic cascade)效應。相比較于來自中型浮游動物直接的攝食死亡, 間接的營養級聯效應增加浮游植物豐度, 降低中型浮游動物的攝食率, 從而弱化浮游生物網營養傳遞過程中的下行控制(topdown)的作用[5-6]。

甲藻是微型浮游動物的重要組成部分, 營混合營養方式, 通過多種策略攝食不同類型和不同粒級大小的生物, 在浮游生物網的營養傳遞和生物泵過程中發揮著多重角色的作用[7-9]。甲藻對食物的攝食選擇不僅跟種類有關, 還跟大小有關, 攝食者與食物的大小比例大約是0.4∶1到7∶1之間[10]。裸甲藻(Gymnodinium sp.)和中肋骨條藻(Skeletonema costatum)都是我國黃渤海浮游植物典型的代表物種[11-12], 經常是形成赤潮的原因物種[13-14]。裸甲藻能夠通過吞噬營養的方式來選擇攝食隱藻、甲藻和等鞭金藻等[15-16]。Yoo等[16]用透射電鏡證實了裸甲藻能夠攝食中肋骨條藻, 并通過室內實驗研究裸甲藻對中肋骨條藻的攝食率。

營養級聯效應越來越引起生態學家的重視, 已有的研究大多用來定性分析或解釋攝食問題和實驗現象[17-19], 但是營養級聯效應的大小和對浮游植物的具體影響還不是很清楚, 這方面的研究還相對較少[6,20]。因此, 對營養級聯效應的研究便于更深入認識復雜的食物營養傳遞過程。本研究選擇渤海灣橈足類的典型代表物種雙毛紡錘水蚤(Acartia bifilosa)作為中型浮游動物, 以裸甲藻和中肋骨條藻分別作為微型浮游動物和浮游植物。通過實驗室內培養模擬食物鏈中肋骨條藻-裸甲藻和食物鏈中肋骨條藻-裸甲藻-雙毛紡錘水蚤, 來定量地分析橈足類的攝食選擇性和營養級聯效應的大小以及對浮游動物攝食浮游植物的影響, 為自然水體藻華和赤潮的發生和控制提供重要的科學依據和基礎。

裸甲藻的等效球體直徑(ESD, equivalent spherical diameter)是 15 μm, 中肋骨條藻的 ESD 為 5.3 μm,兩者單細胞的大小比例是2.8。為避免實驗過程中裸甲藻的自養方式對攝食中肋骨條藻的影響, 實驗前將中肋骨條藻藻液作為食物與裸甲藻混合, 加入僅能維持中肋骨條藻生長的f/2培養基, 進行馴化培養。

1 材料與方法

1.1 實驗準備

1.1.1 藻種的培養與保存

于天津近岸海域(北塘海域)取海水, 使用中性濾紙和普通微孔濾膜(0.8 μm)依次過濾海水, 并將其高壓滅菌, 配置f/2培養基。在光照培養箱中, 設置適宜的條件: 光照強度2 000 lx, 光照周期12∶12, 溫度18, ℃培養實驗所需要的純種中肋骨條藻和裸甲藻的藻液。

1.1.2 橈足類的采集

于天津近岸海域(北塘海域)使用型號為 PTNS120的浮游生物網(孔徑 112 μm)拖網, 收集橈足類保存于500 mL～1 L的玻璃培養瓶中; 立刻帶回到實驗室, 轉移到培養槽中, 添加裸甲藻和中肋骨條藻,置于光照培養箱里, 設定溫度18, ℃暗光條件下曝氣進行馴化培養。

1.1.3 裸甲藻和中肋骨條藻混合藻液的配置和馴化培養

實驗前將純種的藻液混合配置兩份450 mL的混合藻液, 中肋骨條藻的密度 8 273 cells/mL, 裸甲藻密度2 430 cells/mL, 只加入100 mL f/2培養基維持中肋骨條藻的生長。實驗前兩天停止向混合藻液中加入中肋骨條藻, 將上層清液轉移出得到高密度的裸甲藻和低密度的中肋骨條藻的混合藻液。

1.1.4 細胞生物量

通過細胞平均體積估算中肋骨條藻和裸甲藻的碳含量[21], 中肋骨條藻的碳生物量是0.010 ng C/cell,裸甲藻的碳生物量是0.347 ng C/cell。

1.2 實驗的設計(表1)

1.2.1 裸甲藻攝食中肋骨條藻

在中肋骨條藻處于指數生長期時, 分別設置 6組不同的中肋骨條藻密度梯度(處理組編號為 1—6,表1), 每個處理組設置3個平行樣, 裸甲藻的密度設置為100 cells/mL(生物量34.7 ng C/mL), 每個對照組設置兩個平行樣(對照組不添加裸甲藻)。藻液加入到 125 mL的聚碳酸酯培養瓶中, 最后添加濃度為f/20的培養基維持中肋骨條藻的生長。所有的培養瓶置于光照培養箱中培養, 每6小時搖勻一次, 于48 h后進行裸甲藻和中肋骨條藻的取樣。

表1 中肋骨條藻、裸甲藻和雙毛紡錘水蚤攝食培養實驗的初始密度及生物量設置Tab. 1 Initial concentration and biomass of Skeletonema costatum, Gymnodinium sp., and Acartia bifilosa in feeding experiments

1.2.2 橈足類攝食裸甲藻和中肋骨條藻

同時使用 500 mL的 Nalgene聚碳酸酯培養瓶,設置5個不同的中肋骨條藻密度梯度(處理組編號為A—E, 表 1), 每個處理組設置 3個平行樣。裸甲藻的密度設置為 100 cells/mL(生物量 34.7 ng C/mL),挑取12只健康活潑的橈足類優勢物種雙毛紡錘水蚤添加到每個培養瓶中。渤海灣天津近岸海域記錄的雙毛紡錘水蚤最大豐度是34 ind./L[22], 本實驗設置雙毛紡錘水蚤的初始豐度為 24 ind./L。設置不添加橈足類的5個對照組, 每個對照組2個平行。每個培養瓶加入50 mL的f/2培養基支持中肋骨條藻的生長。所有的培養瓶置于光照培養箱中培養, 每6小時搖勻一次, 于48 h后觀察并記錄橈足類的生存狀況,進行裸甲藻和中肋骨條藻取樣。

1.2.3 實驗取樣和樣品分析

兩組實驗同時進行培養, 48 h后, 每個培養瓶取樣品 10 mL置于離心管中, 用魯格試劑固定避光陰涼處保存。取1 mL樣品, 用光學顯微鏡觀察中肋骨條藻細胞并計數; 取3 mL樣品, 用倒置顯微鏡觀察裸甲藻的細胞并計數。

1.3 數據處理與分析

P0和 Pt為培養前后裸甲藻的密度, t為培養的時間;

不同處理組裸甲藻的生長率(μ)擬合米氏方程:

1.3.1 裸甲藻攝食中肋骨條藻的實驗

式中, μmax為最大生長率(單位: d-1), S為培養后單位體積的中肋骨條藻的生物量(單位: ng C/mL), S′為中肋骨條藻的初始生物量(單位: ng C/mL), Kgr為米氏常數,當 μ=1/2μmax時的中肋骨條藻的生物量(單位: ng C/mL)。

清濾率(F, filterance/clearance rate)[23]:

g: 攝食率(單位: d-1);

裸甲藻的攝食率(I, ng C/d)擬合米氏(Michaelis-Menten)方程:

Imax: 最大攝食率(單位: ng C/d ), Kir: 當 I=1/2 Imax時的中肋骨條藻的生物量(單位: ng C/mL);

將公式(7)代入到公式(6)得到裸甲藻的攝食率(g,單位: d-1)的公式(8), 與裸甲藻和中肋骨條藻的培養過程中的平均生物量有關。

1.3.2 添加橈足類的攝食實驗

橈足類對裸甲藻的攝食率(grazing rate, Gc, 單位: d-1)[24]:

pt: 處理組裸甲藻的終生物量; pc: 對照組裸甲藻的終生物量; t: 培養時間;

清濾率(clearance rate, FC, 單位: mL/d)[24]:

V(mL): 培養瓶的水體體積; n: 處理組添加橈足類的數量;

攝食率(ingestion rate, IC, 單位: ng C/d)[24]:

P: 裸甲藻的平均生物量(單位: ng C/mL);

對照組中肋骨條藻的凈生長率(control, kc, 單位:d-1):

g(單位: d-1): 對照組裸甲藻對中肋骨條藻的攝食率, 由公式(8)計算可得;

處理組中肋骨條藻的凈生長率(treatment, kt, 單位: d-1:

g′(d-1): 處理組橈足類存在時, 裸甲藻對中肋骨條藻的攝食率, 由公式(8)計算可得;

公式(12)代入公式(13)得到橈足類對中肋骨條藻的直接攝食(死亡)率(grazing rate, Ga, 單位: d-1):

St(單位: ng C/mL): 處理組中肋骨條藻的終生物量; Sc(單位: ng C/mL): 對照組中肋骨條藻的終生物量。

營養級聯效應(TC, the rate of the trophic cascade)[20]:

攝食選擇指數(Feeding selectivity index, α)為攝食碳量占總的餌料碳量的百分比[25]。該指數介于0～1,當 α＞0.5時, 表明具有攝食的偏好, 當 α＞0.5時, 表明沒有攝食的偏好。通過Origin 9.0擬合裸甲藻的生長率、攝食率與中肋骨條藻生物量的Michaelis-Menten方程曲線, 統計分析通過IBM SPSS Statistics 19.0實現。

2 結果

2.1 裸甲藻的生長率和攝食率

在裸甲藻攝食中肋骨條藻的實驗中, 裸甲藻的生長率隨著中肋骨條藻生物量變化的增加而增大(圖1), 在中肋骨條藻生物量為250～750 ng C/mL增長速率最大, 而后趨于平緩。通過擬合 Michaelis-Menten方 程 μ =0.52(S -S ′ )/(146.74+ S - S ′), 裸甲藻的最大生長率(μmax)為0.52 d-1, 米氏常數kgr顯示, 其半飽和細胞生物量為146.7 ng C/mL。

圖1 裸甲藻的生長率(μ, d-1)與中肋骨條藻的生物量變化(ng C/mL)之間的關系, 曲線代表擬合的米氏方程曲線, 誤差棒分別代表生長率和生物量變化的標準偏差Fig. 1 Specific growth rate (μ, d-1) of Gymnodinium sp.feeding on Skeletonema costatum as a function of change in prey biomass (ng C/mL); the curve represents the fitting curve of the Michaelis-Menten equation, whereas the error bars represent the standard deviations of growth rate and biomass change

圖 2 裸甲藻的攝食率(ng C/d)與中肋骨條藻平均生物量(ng C/mL)的關系, 曲線代表擬合的米氏方程曲線,誤差棒分別代表攝食率和平均生物量的標準偏差Fig. 2 Ingestion rates (ng C/d) of Gymnodinium sp. on Skeletonema costatum as a function of prey mean concentration (ng C/mL); the curve represents the fitting curve of the Michaelis-Menten equation, whereas the error bars represent the standard deviations of ingestion rate and mean concentration

裸甲藻的攝食率與中肋骨條藻的平均細胞生物量成顯著正相關(P ＜ 0.000 1), 中肋骨條藻低生物量條件下攝食率增加較快, 高生物量的情況下增加較緩慢(圖2)。通過擬合 Michaelis-Menten方程得到裸甲藻對中肋骨條藻的最大攝食率(Imax)為1.4 ng C/d, 半飽和生物量為316.4 ng C/mL。從而得到裸甲藻攝食率的計算公式為后面添加橈足類培養實驗研究營養級聯效應提供了基礎。

2.2 雙毛紡錘水蚤的清濾率和攝食率

當中肋骨條藻的平均生物量為93.19 ng C/mL時,雙毛紡錘水蚤對裸甲藻的清濾率為最大41.53 mL/d,同時對中肋骨條藻的清濾率也為最大 26.90 mL/d;在中肋骨條藻高生物量時, 雙毛紡錘水蚤對裸甲藻和中肋骨條藻的清濾率都呈現下降(圖3)。雙毛紡錘水蚤對裸甲藻的清濾率顯著高于對中肋骨條藻的清濾率(成對樣本 t檢驗, P＜0.001, df=4)。

隨著中肋骨條藻生物量的增加, 雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻的攝食率(479.22～4 511.61 ng C/d)逐漸增加,在中肋骨條藻的平均生物量最高為707.04 ng C/mL (處理組E)時, 攝食率達到最大值。雙毛紡錘水蚤對裸甲藻的攝食率介于682.78 ～ 772.00 ng C/d, 呈先增加后降低的趨勢; 在中肋骨條藻的平均生物量為93.19 ng C/mL(處理組 C)時, 攝食率最大值為772.00 ng C/d(圖 4)。

圖 3 不同食物生物量下雙毛紡錘水蚤對裸甲藻(方形)和中肋骨條藻(圓形)的清濾率, 誤差棒分別代表清濾率和平均生物量的標準偏差Fig. 3 Clearance rate (mL/d) of Acartia bifilosa on Gymnodinium sp (square) and Skeletonema costatum(circle) in different mean concentrations of Skeletonema costatum; the error bars represent the standard deviations of the clearance rate and mean concentration

2.3 雙毛紡錘水蚤的攝食選擇性

低生物量的A和B兩個處理組, 雙毛紡錘水蚤對裸甲藻的攝食選擇指數大于對中肋骨條藻的選擇指數, 且數值都大于 0.5, 表明對裸甲藻具有攝食的偏好性; 而在高生物量的處理組(C、D和E), 雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻的攝食選擇指數(0.76～0.85)都大于 0.5, 對裸甲藻的攝食選擇指數偏低, 表明對中肋骨條藻具有攝食的偏好性(圖5)。

圖4 不同處理組雙毛紡錘水蚤對裸甲藻(黑色)和中肋骨條藻(紅色)的攝食率, 誤差棒代表其標準偏差Fig. 4 Ingestion rate (in ng C/d) of Acartia bifilosa in different treatments. Black bars are ingestion rates for Gymnodinium sp, red bars are ingestion rates for Skeletonema costatum; the error bar represents the standard deviation

圖 5 不同處理組雙毛紡錘水蚤對裸甲藻(黑色)和中肋骨條藻(紅色)的攝食選擇指數, 誤差棒代表其標準偏差Fig. 5 Feeding selectivity index (α) of Acartia bifilosa in different treatments; black bars indicate the indexes for Gymnodinium sp, whereas red bars are indexes for Skeletonema costatum; the error bar represents the standard deviation

2.4 營養級聯效應

在食物鏈雙毛紡錘水蚤-裸甲藻-中肋骨條藻的營養傳遞過程中, 在不同的中肋骨條藻生物量下營養級聯效應(TC)都為正值, 介于 0.018～0.12 d-1, 隨中肋骨條藻細胞生物量的增加, 營養級聯效應呈現降低, 在高生物量組的變化較小(圖 6)。雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻的直接攝食死亡率(Ga)用負值來表示, 范圍介于-0.75～-0.10 d-1, 絕對值都高于營養級聯效應, 并且中肋骨條藻低生物量組的直接攝食死亡率絕對值高于高生物量的處理組。

In(St/Sc)/t代表添加雙毛紡錘水蚤后, 中肋骨條藻細胞生物量對橈足類的對數響應, 范圍介于-0.70～-0.07 d-1, 是營養級聯正效應和雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻的直接攝食死亡負效應兩者的綜合結果。添加雙毛紡錘水蚤后, 直接攝食死亡明顯大于營養級聯效應, 導致相比較不添加雙毛紡錘水蚤時中肋骨條藻生物量沒有增加反而降低。中肋骨條藻低生物量處理組的對數變化值的絕對值最大, 在高生物量時, 絕對值減小接近0。中肋骨條藻的直接攝食死亡率和其細胞生物量的對數響應, 都為負值, 隨中肋骨條藻的生物量的變化趨勢是相似的(圖 6), 因此雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻的直接攝食主要決定了中肋骨條藻的最終生物量變化。

圖 6 雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻的直接攝食(死亡)率(Ga)、營養級聯效應(TC)和中肋骨條藻細胞生物量對橈足類的對數響應[In(St/Sc)/t]與中肋骨條藻平均生物量(ng C/mL)的關系Fig. 6 Direct grazing mortality (Ga) on Skeletonema costatum by Acartia bifilosa, rate of trophic cascades(TC) and [In(St/Sc)/t] of Skeletonema costatum, as a function of mean diatom concentration (ng C/mL)

3 討論

3.1 橈足類的攝食選擇性

在裸甲藻攝食中肋骨條藻的實驗中, 不考慮兩者之間的化感作用, 裸甲藻的攝食率隨中肋骨條藻平均生物量的變化與 Michaelis-Menten方程的擬合度較高(圖 2, R2=0.94, P＜0.000 1), 滿足添加橈足類攝食實驗的要求。

雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻的攝食選擇系數隨其平均生物量呈現顯著指數增長(R2=0.8, P＜0.000 1),而裸甲藻平均生物量對雙毛紡錘水蚤的攝食選擇系數影響不明顯(圖7)。中肋骨條藻的生物量是決定雙毛紡錘水蚤攝食選擇性的重要因素, 并且生物量越高, 雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻的選擇性越強。

對照天津市近岸實際海域的浮游植物豐度來看,本實驗設置的兩個低生物量處理組的中肋骨條藻細胞豐度都大于冬季的最低值[26], 應該滿足浮游動物的基本攝食需求。B處理組的雙毛紡錘水蚤對裸甲藻和中肋骨條藻的攝食選擇差異要大于 A處理組, 可以看出雙毛紡錘水蚤的攝食是主動選擇的行為。從食物質量來看, 裸甲藻能為雙毛紡錘水蚤提供大量的生長、繁殖和發育必需的二十二碳六烯酸(docosahexaenoic acid, DHA), 相比較中肋骨條藻有更多的營養價值[27]。大量的室內和現場實驗研究證實, 當硅藻和甲藻同時存在時, 橈足類更傾向于攝食甲藻[28-31]。在中肋骨條藻低生物量的條件下, 即食物生物量不充足的條件下, 裸甲藻能為雙毛紡錘水蚤提供更多的營養來源, 這是雙毛紡錘水蚤選擇攝食裸甲藻的原因。

圖7 雙毛紡錘水蚤的攝食選擇指數與中肋骨條藻(a)和裸甲藻(b)的平均生物量關系Fig. 7 Change in feeding selectivity index of Acartia bifilosa with prey Skeletonema costatum (a) and Gymnodinium sp. (b)mean biomass

在高生物量的處理組, 即食物生物量充足或飽和狀態下, 雙毛紡錘水蚤選擇性攝食中肋骨條藻,對其攝食率顯著高于對裸甲藻攝食率; 在最高生物量的處理組, 雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻攝食率比對裸甲藻的攝食率高出6倍以上(圖4)。該實驗的結果與之前的研究[20]不同, 可能跟橈足類和甲藻的物種不同有關。紡錘水蚤屬是近岸常見的橈足類物種,偏向于攝食大的顆粒物質[32-33]。實驗過程中肋骨條藻多數是以鏈狀形式的存在, 每條鏈有 10～30個細胞不等, 不同長度的細胞鏈對于橈足類在顆粒大小的選擇上優于裸甲藻, 同時裸甲藻還可以通過自身的運動能力躲避雙毛紡錘水蚤的獵食。食物組成結構也可能是影響攝食選擇性的一個重要因素, 本研究中中肋骨條藻和裸甲藻初始生物量跟已有的研究[20]不同。裸甲藻的細胞偏大, 單細胞的碳含量高于其他甲藻, 整體上裸甲藻和中肋骨條藻初始碳含量的比值較高。橈足類的攝食選擇性會隨著微型浮游動物的生物量而變化[6], 因此食物碳含量組成對選擇性攝食的影響還需要后續進一步的實驗來研究。此外, 裸甲藻作為代表性的赤潮原因物種, 能夠分泌一種神經性貝毒(Neurotoxic shellfish poisoning, NSP)的毒素, 會對捕食者具有一定的毒性。當有不同種類的可供選擇的混合食物時, 橈足類會主動避開攝食有毒的甲藻, 會選擇攝食無毒的硅藻[34]。在不同生物量下雙毛紡錘水蚤攝食行為的這種差異, 雖然不同于已有的部分研究[20,29],但是符合許多現場實驗支持的一般模式, 這種模式認為在藻華末期或水體分層期的浮游植物生物量較低的情況下, 中型浮游動物一般偏向于攝食微型浮游動物[35-36], 而在藻華期浮游植物生物量較高時, 中型浮游動物更偏向于攝食大小適合的植物細胞[18,37-38]。本研究過程觀察到中肋骨條藻呈現不同長度的細胞鏈, 可為雙毛紡錘水蚤營造出不同大小的食物顆粒。

3.2 營養級聯效應及對浮游植物的影響

本研究的營養級聯效應都為正值, 說明添加的雙毛紡錘水蚤攝食了裸甲藻, 減少了裸甲藻對中肋骨條藻的攝食, 從而間接地降低了雙毛紡錘水蚤和裸甲藻對中肋骨條藻的攝食控制作用。營養級聯效應與裸甲藻對中肋骨條藻的攝食率呈顯著的正相關(圖 8, 雙側Pearson相關性分析, R2=0.74, P＜0.01), 低生物量下的裸甲藻對中肋骨條藻的攝食率大于高生物量的處理組, 裸甲藻的攝食率隨生物量的升高而降低, 因此營養級聯效應也呈現降低的趨勢(圖6)。

圖 8 營養級聯效應(TC, 單位: d-1)與裸甲藻對中肋骨條藻攝食率(g′, 單位: d-1)的相關關系Fig. 8 Correlation between the rate of trophic cascades and ingestion rate on the grazing rates of Gymnodinium sp. by Skeletonema costatum

研究發現營養級聯效應與雙毛紡錘水蚤對裸甲藻和中肋骨條藻的攝食選擇指數呈現極顯著的線性相關(圖9, R2=0.85, P＜0.001), 這說明營養級聯效應與雙毛紡錘水蚤的攝食行為密切相關。營養級聯效應隨著雙毛紡錘水蚤對裸甲藻的攝食選擇指數的變大而增大, 在中肋骨條藻低生物量的情況下, 雙毛紡錘水蚤對裸甲藻的攝食率略大于對中肋骨條藻的攝食率, 但是雙毛紡錘水蚤更偏好于選擇攝食裸甲藻(圖 4), 從而降低了對中肋骨條藻的攝食壓力, 表現出高的營養級聯效應。然而在中肋骨條藻高生物量的情況下, 雙毛紡錘水蚤偏向于直接選擇攝食中肋骨條藻, 降低了對裸甲藻的攝食率, 原因可能來自于中肋骨條藻高的細胞密度降低了雙毛紡錘水蚤的清濾率(圖3), 由于裸甲藻的細胞生物量相對較低,因此高細胞生物量對裸甲藻起到了庇護的作用[39],導致營養級聯效應降低。

圖9 不同的速率與雙毛紡錘水蚤對裸甲藻(a)和中肋骨條藻(b)的攝食選擇指數的相關關系, 營養級聯效應與攝食選擇指數擬合線性回歸, R2=0.85, P＜0.001Fig. 9 Relationship between the different rates of Skeletonema costatum and feeding selectivity indexes on Gymnodinium sp.(a) and Skeletonema costatum (b). Linear regression: R2 = 0.85, P＜0.001

培養前后中肋骨條藻的對數響應[In(St/Sc)/t]取決于雙毛紡錘水蚤的直接攝食(負效應)和營養級聯效應(正效應)兩者的平衡。本研究中的[In(St/Sc)/t]與雙毛紡錘水蚤的攝食選擇指數沒有顯著的相關性(圖9), 由于第三個處理組的點比較離散, 若把第三個處理組的點去掉, 兩者呈現弱的線性相關(R2=0.28,P＜0.01)。在中肋骨條藻低生物量的情況下, 雙毛紡錘水蚤既選擇攝食裸甲藻, 也直接攝食中肋骨條藻,但是對中肋骨條藻的直接攝食死亡率顯著高于營養級聯效應; 高的中肋骨條藻生物量下, 直接攝食死亡率的絕對值與營養級聯效應相反, [In(St/Sc)/t]接近于0。雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻的攝食率隨著其生物量的增加而顯著增加(圖5, 單樣本t檢驗, P＜0.05,df=4), 而對裸甲藻的攝食率變化較小。雙毛紡錘水蚤與已有研究中的錐形寬水蚤(Temora turbinata)[6]相類似, 弱的營養級聯效應雖然釋放了一部分裸甲藻對中肋骨條藻的攝食壓力, 但是來自雙毛紡錘水蚤較高直接攝食壓力, 導致中肋骨條藻的生物量并沒有增加, 反而是降低的, 也即[In(St/Sc)/t]是負值。雙毛紡錘水蚤雖然是雜食性的, 但是在裸甲藻和中肋骨條藻兩者間, 還是傾向于植食性為主, 因此在該食物鏈的營養傳遞過程中級聯效應相對較弱, 雙毛紡錘水蚤的直接攝食是中肋骨條藻最終生物量的決定因素。

實驗室內的模擬實驗采用的是純的藻種和單一橈足類物種, 是一種理想化的食物鏈傳遞過程。天津近岸由于人為活動導致水體富營養化, 是赤潮頻發的海域。赤潮發生時往往原因物種較單一, 如果存在微型浮游動物作為中間的攝食者, 我們可以認為跟實驗室的模擬實驗較類似。因此, 根據我們的實驗結果推測, 在硅藻赤潮的初期時營養級聯效應可能較明顯, 而到赤潮的中期和后期級聯效應會降低, 來自中型浮游動物的直接攝食是控制和縮短赤潮時間的重要因素。未來我們有必要對赤潮頻發的硅藻和甲藻等的原因物種以及從群落水平, 更深入地研究其在食物網營養傳遞過程中作用和地位。

4 結論

本研究在實驗室模擬了食物鏈雙毛紡錘水蚤-裸甲藻-中肋骨條藻, 營養傳遞過程中級聯效應介于0.018～0.12 d-1, 隨中肋骨條藻生物量的增加而降低。級聯效應的大小與雙毛紡錘水蚤攝食行為的改變密切相關。雙毛紡錘水蚤的攝食選擇性與中肋骨條藻的平均生物量呈正相關, 與裸甲藻的平均生物量沒有顯著的相關性, 在中肋骨條藻低生物量時雙毛紡錘水蚤偏向攝食裸甲藻; 在高生物量時選擇攝食中肋骨條藻, 且對其攝食率顯著高于攝食裸甲藻。雙毛紡錘水蚤對中肋骨條藻的直接攝食高于營養級聯效應, 決定了中肋骨條藻生物量的變化。

致謝: 感謝中國科學院海洋研究所MASCC海藻種質庫為實驗提供的藻種。