黃瑪草蛉對木瓜粉蚧的捕食作用評價

李子園，周 娟，關迎雪，程東美，陸永躍，陳科偉,2*

(1.華南農業大學植物保護學院，廣州 501640；2. 廣東省生物農藥創制與利用重點實驗室，廣州 501640；3. 仲愷農業工程學院農業與生物學院，廣州 510225)

木瓜粉蚧ParacoccusmarginatusWilliams and Granara de Willink，屬半翅目Hemiptera胸喙亞目Sternorrhyncha粉蚧科Pseudococcidae，原產于中美洲(Milleretal., 1999)。該蟲已入侵南亞和東南亞多個亞洲國家，在我國臺灣、云南、廣州和福建均有報道(陳淑佩等, 2011; 張江濤和武三安, 2015; 林凌鴻等, 2019)。風險分析結果表明，木瓜粉蚧主要適生區為長江流域以南地區，其中華南地區尤其適合木瓜粉蚧的生存和危害(顧渝娟和齊國君, 2015)。木瓜粉蚧是一種多食性害蟲，危害超過25個科的多種經濟作物、觀賞植物和雜草，包括木瓜Chaenomelessinensis、棉花Gossypiumhirsutum、茄子Solanummelongena、玉米Zeamays、琴葉珊瑚Jatrophaintegerrima和雞蛋花Plumeriarubra等(Milleretal., 1999)。木瓜粉蚧以若蟲和雌成蟲在寄主植物的莖干、葉背、花、果實等部位吸食，導致植株葉片黃化、變形、落花落果和果實畸形，分泌的蜜露易引發煙煤病，蟲口密度大時形成厚白色蠟質層，嚴重時導致植物死亡(顧渝娟等, 2015)?；瘜W藥劑是目前防治木瓜粉蚧的主要防治措施，但木瓜粉蚧體表的蠟粉對蟲體具有一定保護作用，且其生長環境又較隱蔽，進行徹底防控具有一定的難度(張蕊等, 2020)。

利用天敵昆蟲對害蟲進行生物防治是實現害蟲可持續控制的一個重要途徑，目前有關木瓜粉蚧天敵的研究主要側重于寄生性天敵(Meyerdirketal., 2004; Muniappanetal., 2006; Amarasekareetal., 2009)，而尚未見有關捕食性天敵的研究報道。黃瑪草蛉Malladabasalis(Walker)屬脈翅目Neuroptera扁翅亞目Planipennia褐蛉總科Hemerobioidea草蛉科Chrysopidae，主要分布于我國南方及臺灣地區(Chengetal., 2012)，常見于農田生態系統，其幼蟲的捕食范圍廣、搜索能力強(李水泉等, 2012)。研究表明，黃瑪草蛉對螺旋粉虱AleurodicusdispersusRussell(李志剛等, 2011)、埃及吹綿蚧Iceryaaegyptiaca(Douglas)(葉靜文等, 2013)、柑桔粉蚧Planococcuscitri(Risso)(葉靜文等, 2012)、米蛾Corcyracephalonica(Stainton)卵(李水泉等, 2012)、神澤氏葉螨TetranychuskanzawaiKishida和柑橘全爪螨Panonychuscitri(McGregor)(Chengetal., 2012)、玉米蚜Rhopalosiphummaidis(Fitch)和甘藍蚜Brevicorynebrassicae(L.)(周娟等, 2020)等害蟲均有較強的捕食作用。蔣露等(2013)曾在深圳筆架山公園每月釋放黃瑪草蛉1～3齡幼蟲防治埃及吹綿蚧，為期一年，在釋放后每月調查都能發現卵及幼蟲，說明黃瑪草蛉能較好地適應華南地區的氣候條件，并能在釋放后建立穩定的種群。實驗室觀察表明，黃瑪草蛉幼蟲對木瓜粉蚧各蟲態均能積極捕食。因而利用華南地區本地優勢天敵黃瑪草蛉進行入侵性害蟲木瓜粉蚧的生物防治，既能減少引入天敵的風險，也能使黃瑪草蛉在木瓜粉蚧發生期保持種群的穩定性，又因其繁殖能力強，對一些殺蟲劑、殺菌劑等農藥具有一定的耐受性(Tzeng and Kao, 1996)，而顯示出良好的應用前景。

本試驗采用捕食功能反應的方法，評價黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲對木瓜粉蚧不同蟲態的捕食效能，擬合相關的數學模型，定量評價、分析黃瑪草蛉幼蟲在不同獵物密度下對害蟲的捕食能力，并觀察黃瑪草蛉對木瓜粉蚧不同蟲態的選擇，為利用黃瑪草蛉防治木瓜粉蚧提供相關理論依據與參考。

1 材料與方法

1.1 供試材料

黃瑪草蛉：由廣東省科學院動物研究所提供。置于溫度26℃、光周期L ∶D=16 h ∶8 h、相對濕度RH60%～70%的恒溫培養箱(寧波萊?？萍加邢薰旧aMGC-300H型人工氣候箱)中，用米蛾卵作為中間獵物飼養黃瑪草蛉，對其進行擴繁，選取個體大小相接近的2齡及3齡幼蟲進行實驗。

木瓜粉蚧：由仲愷農業工程學院提供，接種于琴葉珊瑚上進行擴繁。

1.2 試驗方法

1.2.1黃瑪草蛉對木瓜粉蚧捕食的齡期選擇

供試黃瑪草蛉蟲態為2齡、3齡幼蟲，試驗前進行24 h饑餓處理。供試獵物為木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲及成蟲，每個蟲態的數量均設置為20頭，即一共提供60頭獵物供黃瑪草蛉幼蟲選擇。在培養皿中放入琴葉珊瑚葉片，葉柄用濕潤棉花包裹，葉面積約為8 cm2。將1頭黃瑪草蛉2齡或3齡幼蟲與60頭木瓜粉蚧移入同一培養皿，然后用保鮮膜封口，在膜上用昆蟲針扎適量透氣孔。24 h后觀察記錄各培養皿中木瓜粉蚧的存活數量。試驗重復10次。

1.2.2黃瑪草蛉2齡幼蟲對木瓜粉蚧的捕食作用

當木瓜粉蚧為2齡若蟲時，將密度設置為20、40、60、80、100、120頭/皿共6個梯度水平；當木瓜粉蚧為3齡若蟲時，將密度設置為20、40、60、80、100頭/皿共5個梯度水平；當木瓜粉蚧為雌成蟲時，將密度設置為4、8、12、16、20頭/皿共5個梯度水平。試驗前將黃瑪草蛉進行24 h饑餓處理，在培養皿中放入葉柄用濕潤棉花包裹的琴葉珊瑚葉片，葉面積約為8 cm2，將1頭黃瑪草蛉2齡幼蟲與相應齡期、密度的木瓜粉蚧移入同一培養皿，然后用保鮮膜封口，在膜上用昆蟲針扎適量透氣孔。24 h后觀察記錄各培養皿中存活的木瓜粉蚧數量。各處理均重復5次。

1.2.3黃瑪草蛉3齡幼蟲對木瓜粉蚧的捕食作用

當木瓜粉蚧為2齡若蟲時，將密度設置為20、40、60、80、100、120、150、180頭/皿共8個梯度水平；當木瓜粉蚧為3齡若蟲時，將密度設置為20、40、60、80、100、120頭/皿共6個梯度水平；當木瓜粉蚧為雌成蟲時，將密度設置為4、8、12、16、20、30頭/皿共6個梯度水平。其它處理步驟及重復數量同1.2.1

1.3 數據處理

采用SAS 9.1軟件中NLIN語句進行Holling Ⅱ模型方程Na=a×T×N/(1+a×Th×N)擬合。其中，Na為被捕食的獵物數量(頭)，N為初始獵物數量(頭)，a為黃瑪草蛉幼蟲的瞬間攻擊率，T為試驗觀察時間(本試驗中T=1 d)，Th為黃瑪草蛉幼蟲處置獵物的時間(d)。當獵物密度N趨近于無窮時，1/N趨近于0，從而得到理論最大日捕食量Namax=1/Th。采用公式S=a/(1+a×Th×N)計算天敵尋找效應，式中S為尋找效應，a為攻擊系數(即瞬時攻擊率)，Th為黃瑪草蛉幼蟲處置獵物的時間(d)。采用χ2檢驗對相關數學方程進行適合性檢驗。采用χ2適合性檢驗對黃瑪草蛉幼蟲對不同蟲態木瓜粉蚧選擇偏好進行統計分析。采用Origin 2020b軟件制圖。

黃瑪草蛉同一齡期幼蟲對不同蟲態木瓜粉蚧的選擇率計算公式為：y=xi/(x1+x2+x3)×100%，其中y為選擇率，x1、x2、x3分別為黃瑪草蛉捕食木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲和雌成蟲的數量，xi為黃瑪草蛉捕食木瓜粉蚧特定蟲態的數量。

2 結果與分析

2.1 黃瑪草蛉對木瓜粉蚧的齡期選擇

獵物齡期選擇試驗結果表明，黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲均偏好捕食木瓜粉蚧若蟲，而對木瓜粉蚧雌成蟲的捕食量較小(圖1)。黃瑪草蛉2齡幼蟲對木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲及雌成蟲的選擇率分別為45.58%、39.38%及15.04%(χ2=35.34, df=2, n=226,P<0.0001)；黃瑪草蛉3齡幼蟲對木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲及雌成蟲的選擇率分別為35.99%、37.17%及26.84%(χ2=6.51, df=2, n=339,P=0.0386)。

圖1 黃瑪草蛉幼蟲對木瓜粉蚧不同蟲態的選擇率Fig.1 Selection rate of Mallada basalis to different life stages of Paracoccus marginatus

2.2 黃瑪草蛉對木瓜粉蚧的捕食功能反應

黃瑪草蛉2齡與3齡幼蟲的捕食量均隨木瓜粉蚧密度的增加而增加，在低密度時捕食量增速較快，而在高密度時捕食量增速趨于平緩(圖2)。黃瑪草蛉2齡與3齡幼蟲的捕食量與獵物密度間的關系均可用Holling Ⅱ方程來擬合(表1)。

表1 黃瑪草蛉幼蟲對木瓜粉蚧的捕食功能反應參數

在相同獵物齡期及密度條件下，黃瑪草蛉3齡幼蟲的捕食量高于2齡幼蟲。同時，隨著木瓜粉蚧密度的增加，黃瑪草蛉3齡幼蟲與2齡幼蟲之間捕食量的差距不斷擴大(圖2)。從黃瑪草蛉的捕食效能來看，黃瑪草蛉3齡幼蟲對不同蟲態木瓜粉蚧的a/Th值(a為瞬時攻擊效率，Th為處理時間)與捕食量均高于2齡幼蟲。例如黃瑪草蛉 3齡幼蟲對木瓜粉蚧成蟲的a/Th值為28.38，日最大捕食量為19頭，高于2齡幼蟲的15.50與12頭(表1)。

圖2 黃瑪草蛉幼蟲對木瓜粉蚧不同齡期的捕食功能曲線Fig.2 Fitting curve about the functional response of Mallada basalis to different life stages of Paracoccus marginatus注：A，木瓜粉蚧2齡若蟲；B，木瓜粉蚧3齡若蟲；C，木瓜粉蚧成蟲。圖中曲線是由Holling Ⅱ模型方程進行擬合所得，圓點為黃瑪草蛉對木瓜粉蚧的實際捕食量。Note: A, 2nd instar nymph of Paracoccus marginatus; B, 3rd instar nymph of Paracoccus marginatus; C, adult female of Paracoccus marginatus. Curves were fitted with Holling Ⅱ function response equations, dots were the quantity of P. marginatus consumed by M. basalis.

同一齡期的黃瑪草蛉幼蟲對不同蟲態木瓜粉蚧的捕食效能也不同。黃瑪草蛉2齡幼蟲對木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲及成蟲的a/Th值分別為114.89、52.02和15.50，日最大捕食量分別為73、45和12頭。黃瑪草蛉3齡幼蟲對木瓜粉蚧2齡、3齡若蟲和成蟲a/Th值分別為分別為284.76、134.26和28.38，日最大捕食量分別為116、81和19頭。結果表明，黃瑪草蛉2、3齡幼蟲對木瓜粉蚧2齡若蟲的a/Th值、日最大捕食量最大，其次為木瓜粉蚧3齡若蟲，對木瓜粉蚧成蟲的a/Th值、日最大捕食量最小(表1)。

2.3 黃瑪草蛉對木瓜粉蚧的尋找效應

黃瑪草蛉2齡與3齡幼蟲對不同密度木瓜粉蚧的尋找效應結果可以看出，隨著獵物密度的增長，黃瑪草蛉幼蟲對木瓜粉蚧的尋找效應也逐漸減弱(圖3)。當黃瑪草蛉不同齡期幼蟲捕食木瓜粉蚧時，隨獵物密度的增加，其尋找效應呈線性下降。在相同獵物齡期及獵物密度條件下，黃瑪草蛉 3齡幼蟲對木瓜粉蚧的尋找效應強于2齡幼蟲。

圖3 黃瑪草蛉幼蟲對木瓜粉蚧不同齡期的尋找效應Fig.3 Searching efficiency of Mallada basalis to different life stages of Paracoccus marginatus注：A，木瓜粉蚧2齡若蟲；B，木瓜粉蚧3齡若蟲；C，木瓜粉蚧成蟲。Note: A, 2nd instar nymph of Paracoccus marginatus; B, 3rd instar nymph of Paracoccus marginatus; C, the adult female of Paracoccus marginatus.

3 結論與討論

黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲對木瓜粉蚧各蟲態的捕食功能反應均符合Holling Ⅱ模型，這與黃瑪草蛉對其它害蟲的捕食功能反應研究結果相似(李水泉等, 2012; 葉靜文等, 2013; 周娟等, 2020)。周集中和陳常銘(1986)提出，利用瞬時攻擊效率(a)與處理時間(Th)之比作為衡量天敵對害蟲的控制能力的參數，a/Th值越大，天敵對害蟲的控制能力越強。黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲對木瓜粉蚧2齡若蟲的a/Th值、日最大捕食量最大，處理時間最短，即說明，黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲對木瓜粉蚧2齡若蟲的捕食作用最強。而獵物齡期選擇的結果也表明，黃瑪草蛉2齡、3齡幼蟲捕食木瓜粉蚧2齡若蟲的數量更多，這可能因為木瓜粉蚧2齡若蟲個體較小，黃瑪草蛉需要捕食更多的獵物才能維持基本的營養，或者與木瓜粉蚧高齡若蟲及成蟲的行動能力強、容易躲避、逃逸有關。黃瑪草蛉3齡幼蟲對不同齡期的木瓜粉蚧a/Th值與捕食量均高于其2齡幼蟲，處理時間均低于其2齡幼蟲，這也與多個研究相似。黃瑪草蛉3齡幼蟲對米蛾卵的日最大捕食量可達到3 205.1粒卵(李水泉等, 2012)；對埃及吹綿蚧若蟲的理論日最大捕食量為50頭(葉靜文等, 2013)；對玉米蚜、甘藍蚜的理論日最大的捕食量分別為185.18、86.95頭(周娟等, 2020)。這表明黃瑪草蛉3齡幼蟲對不同獵物的日捕食量最大，控制害蟲的效果最好。

功能反應是用來評價捕食者的捕食潛力的一種重要參數(Batooletal., 2014)。由于本試驗在高密度、小空間內進行，這與野外條件下的生境復雜性以及獵物多樣性的情況有差異。Alebeek(2015)提出，試驗設計中的限制條件可能會混淆真實情況下的功能反應，特別是在小范圍內試驗，這會使捕食者發現獵物的機會增加。Tauber(2000)也指出，在野外條件下釋放草蛉還需考慮到這種捕食者本身會成為獵物，或者同時存在其他的競爭者。Chen等(2014)利用黃瑪草蛉防治網室木瓜上的神澤氏葉螨，發現黃瑪草蛉無法在網室條件下建立種群，原因可能是螞蟻的攻擊和幼蟲間的自相殘殺。因而要科學地評價黃瑪草蛉對木瓜粉蚧的捕食作用，還需考慮更多的環境因素。