生態因子對贛南桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率的影響

陳元生，羅致迪，于海萍

(江西環境工程職業學院，江西贛州 341000)

昆蟲的性比是昆蟲的生物學特性之一，是決定昆蟲種群消長的重要因素之一，主要由其基因所調控，同時也受到外界生態環境的影響而發生一定幅度的波動，即昆蟲的性比受遺傳和外界因子的共同影響，在多化性昆蟲中，氣候(特別是溫度)、食物等生態因子明顯地影響著昆蟲的性比高低(章士美和楊明旭, 1986)。昆蟲性比的研究一直是昆蟲研究的熱點之一，生態環境因子對昆蟲性比影響的研究，國內外也有不少報道(何麗芬等, 1990; Van Giessenetal., 1995; 秦啟聯等, 2001; 呂增印等, 2008; 原建強和李欣, 2008; 但建國等, 2009)，但涉及桉樹枝癭姬小蜂Leptocybeinvasa性比影響因素的研究卻鮮有報道。

桉樹枝癭姬小蜂是危害桉屬Eucalyptus植物枝葉的重要危險性致癭害蟲，已在廣西、廣東、海南、福建、臺灣、四川、云南、江西贛南等省區造成不同程度危害(張華峰等, 2013; 曾凡玉等, 2015; 陳元生等, 2016)。該蜂于2000年在中東地區首次被發現，當時只有雌蟲。Doganlar(2005)首次在土耳其發現了雄成蟲，雄成蟲比率僅為0.8%。之后，國內陸續發現了該蜂雄成蟲的存在(陳華燕等, 2009; 秦勇, 2009; 梁一萍等, 2010; 朱方麗等, 2013)，但比例均很低，陳華燕等(2009)調查發現廣東的雄成蟲比率為0.79%，海南的雄成蟲比率為0.5%，存在地區差異。說明桉樹枝癭姬小蜂具有偏雌性、行孤雌生殖的特點，但隨著雄蟲的出現，兩性生殖的發生，雄成蟲的比率是否將逐漸提升？朱方麗等(2013)報道在廣州該蜂雄成蟲比率達到6%左右。梁一萍等(2010)觀察到該蜂雄成蟲比率卻高達18%～48%，且在不同樹種(巨園桉E.grandis×E.tereticornisDH201-2和窿緣桉E.exserta)和不同時間(9月與10月)間差異極顯著。說明該蜂雄蟲比率確實提升了且存在波動性。那么在江西贛南，該蜂雄成蟲情況如何，這種雄成蟲比率的波動性產生的原因是什么？國內未見報道。為探明桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲在贛南發生情況，筆者對桉樹枝癭姬小蜂種群動態及雄成蟲比率與桉樹品種、生態因子等的關系進行了多年的系統調查研究，以弄清生態因子對該蜂雄成蟲比率的影響，以期找出主導因子，為制定桉樹枝癭姬小蜂監測與防治策略提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗時間、地點及品種

試驗時間：2017年4月至2019年11月。

試驗地點：江西環境工程職業學院校園內桉樹林；江西省贛州市峰山國家森林公園。

品種(品系)：贛南桉樹枝癭姬小蜂發生比較嚴重的2～3 a生的巨園桉DH201-2、大葉桉(E.robusta)和窿緣桉。

1.2 試驗方法

于每年4月16日至11月20日，在上述3個桉樹品種林內，通過懸掛佳多牌黃色粘蟲板(鶴壁佳多科工貿有限責任公司產品)開展誘蟲試驗，每品種設7塊樣地(重復7次)，每樣地面積約667 m2，每樣地懸掛粘蟲板1張(25 cm×20 cm)，懸掛高度為2 m，粘蟲每面使用10 d，每張粘蟲板使用20 d后即刻換一塊同色粘蟲板。每5 d調查、檢查1次粘蟲板上的成蟲數量，采用在便攜式光電顯微鏡(型號MG10085-1A，義烏市美格光學儀器有限公司)下觀察成蟲性別，分別記錄雌雄成蟲數量，統計分析成蟲種群動態及雄成蟲比率(雄成蟲數量與相應成蟲總數量之百分率)。用溫濕度計，記錄試驗林地每天的溫度、濕度等氣象情況，分析其月均溫、相對濕度等因子。

1.3 實驗數據分析

數據分析處理：應用SPSS 13.0統計軟件進行差異顯著性檢驗、相關分析、方差分析(one-way ANOVA)和線性回歸分析。

2 結果與分析

2.1 桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲消長動態

在不同寄主(DH201-2、大葉桉和窿緣桉)、不同時間(2017-2019年)觀察到的桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲所占比率情況見圖1。

在這3個品種、3年試驗中，雄成蟲比率在4-11月表現出相似的趨勢曲線圖(似呈拋物線形)，即從4月開始隨時間推移，雄成蟲占比逐漸上升，至7-8月達到一年中的高峰，然后又緩慢下降(圖1-A，C)。以窿緣桉林中誘到的該蜂雄成蟲比率(圖1-C)為例，方差分析(one-way ANOVA)結果顯示：該蜂雄成蟲比率在4-11月的各月份間波動性較大(F=66.4433，df=7 122，P=0.0000<0.01)，在4-8月，隨時間推移，該蜂雄成蟲比率呈逐漸上升：4月份雄成蟲比率最低5.30%±1.01%，顯著低于其它月份(P<0.01)；7月和8月的雄成蟲比率最高，分別達29.74%±6.43%和34.05%±3.91%，兩者差異未達顯著水平，但兩者均顯著高于其它月份(P<0.01)。而在9-11月，隨時間推移，該蜂雄成蟲比率呈下降趨勢：9月略有下降，22.48%±3.87%，10月又有一個小高峰(平均24.80%±3.17%)，但9月與10月間的差異未達顯著水平；11月的雄成蟲比率為16.45%±5.15%，與6月相當(17.65%)，但與10月的差異達極顯著水平(P<0.01)。

圖1 不同寄主、不同時間下桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率比較Fig.1 Comparison of the male ratio of adult wasps in different hosts and time

2.2 寄主植物對桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率的影響

不同樹種上該蜂雄成蟲比率也存在較大的差異(圖1-D)，窿緣桉上的桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率各月均最高，平均為21.79%±9.53%，在5-11月，窿緣桉上的各月雄成蟲比率均極顯著地高于同時期的DH201-2和大葉桉上的該蜂雄成蟲比率(F=78.3035，df=2 368，P=0.0000<0.01)，大葉桉上的該蜂雄成蟲比率(12.38%±5.99%)略高于DH201-2上的雄成蟲比率(11.49%±5.19%)，兩者差異未達顯著水平(P>0.05)。

2.3 月平均氣溫對桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率的影響

從不同年份該蜂雄成蟲比率來看(圖1-A，C)，同一桉樹林中，2019年的該蜂雄成蟲比率最高，其次是2017年，最低的是2018年的該蜂雄成蟲比率。以DH201-2桉樹林上的桉樹枝癭姬小蜂為例，2019年的該蜂雄成蟲比率為14.21%±5.46%，顯著高于2017年和2018年(P<0.01)，2017年的比率(10.53%)略高于2018年的比率(9.73%)，但兩者間差異未達顯著水平(P>0.05)。

以每年4-11月的每月平均氣溫與對應的雄成蟲比率為兩對應變量進行相關性及回歸分析，分析了月均氣溫和桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率間的關系，結果(見表1、圖2)是：DH201-2桉樹林上的該蜂雄成蟲平均比率與月平均溫度呈微弱的正相關關系，相關性不顯著(P>0.05)，而大葉桉、窿緣桉上的雄成蟲比率卻與月平均溫度呈顯著正相關關系(P<0.05)。在4-8月期間，3種桉樹上的該蜂雄成蟲比率均與月平均溫度呈現極顯著正相關關系(r=0.8707～0.8766，P=0.0000<0.01)(圖2)，而在9-11月期間，卻呈現相反的關系，但負相關不明顯(P<0.05)。

2019年4-11月月均溫平均值(25.82±4.79℃)分別比2017年(24.90±4.76℃)、2018年(24.48±4.73℃)高0.92℃、1.34℃，但差異未達顯著水平(P>0.05)。由此導致各品種桉樹林上的該蜂雄成蟲比率2019年也比2017年、2018年略高。進一步證明，桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲的出現與溫度密切相關(表1)。

圖2 4-8月的月平均溫度和桉樹枝癭姬小蜂成蟲雄性比率間的關系Fig.2 Corelation between the average monthly temperature from April to August and the adult male ratio of the wasp

表1 月平均氣溫和桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率的關系分析

2.4 桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率與成蟲總量的關系

桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率與其對應的雌雄成蟲總量的關系見圖3。在試驗的3個桉樹林中，該蜂成蟲總量在5月上旬至6月上旬、9月下旬至10月下旬分別達到高峰，7月上旬至9月上旬是成蟲總量的低谷，而雄成蟲比率曲線卻恰好相反，比率高峰值7月上旬至8月下旬，即該蜂雄成蟲比率均與其成蟲總量呈現負相關關系(P<0.01)，但這種負相關關系很微弱(相關系數小于0.39)(圖3)，表明該蜂雄成蟲比率與其種群動態存在一定的負相關，但不顯著。

圖3 桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率與成蟲總數量的關系Fig.3 Corelation between male adult ratio and total number of adults

3 結論與討論

眾所周知，桉樹枝癭姬小蜂具有偏雌性的特點，在新入侵地，該蜂往往只有雌蟲，行孤雌生殖，隨著其對新入侵地環境的適應、種群數量的逐漸增多，開始分化出現雄成蟲，但此時雄成蟲比率較低，如該蜂2007年入侵中國，當時只有雌蟲，2009年相繼報道有雄成蟲的出現，但雄成蟲的比率只有0.5%～0.8%(陳華燕等, 2009)，之后，隨著兩性生殖的出現，各地雄成蟲的比率逐漸升高，梁一萍等(2010)報道在廣州該蜂雄成蟲比率可以達到18%～48%，而本研究也觀察到，贛南桉樹枝癭姬小蜂月平均雄成蟲比率為2.44%～34.05%，這說明桉樹枝癭姬小蜂在不同地區、不同時期，其性比存在顯著差異，但是否說明該蜂存在地理變異？有待進一步研究。

桉樹枝癭姬小蜂的另一個特點是種群性比呈季節波動性，本實驗也證明了這一點。在贛南，該蜂在4-8月間隨時間推移，其雄成蟲比率逐漸上升，7-8月達到高蜂，之后呈波浪式下降，呈現季節波動性。這一結果與梁一萍等(2010)的報道相似。產生這種波動的原因之一，可能是受溫度和食物的影響。

在寄生類、鉆蛀類昆蟲中，由于其大部分時期(卵至蛹期)均在寄主體內生活，受外界光、濕、風的影響較小，主要受溫度和寄主條件影響，所以溫度和寄主條件是影響此類昆蟲生物學特性的主要生態因子，而昆蟲的性比是昆蟲的生物學特性之一，由此產生了性比失調的溫度依賴性、寄主依賴性、食物調節型等(費世民等, 2011)。馬春森等(2005)認為，對于多數昆蟲來說，雄成蟲更偏好較高溫度，高溫容易誘發產生雄成蟲，低溫容易誘發產生雌成蟲。如半閉彎尾姬蜂Diadegmasemiclaufsum，在15～25℃條件下，其后代雄成蟲比率較低，而溫度高于25℃時，雄成蟲比率明顯升高(原建強和李欣, 2008)。本研究也得到類似的結果，在4-8月期間，3種桉樹上的桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率均與月平均溫度呈極顯著正相關關系(圖2)，而在9-11月期間，則隨溫度下降而緩慢下降。另外，由于2019年的夏秋溫度比其他年份更高，導致2019年的雄成蟲比率顯著高于2017年和2018年。由此得出，贛南桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率與溫度密切相關，是否可推斷：桉樹枝癭姬小蜂是性比失調的溫度依賴性？有待深入研究。

昆蟲一般在氣候適宜的情況下，食物條件是影響其性比的重要因素，食物豐富時，昆蟲群體增長快，雌成蟲比率相對更高，而食物缺乏時，昆蟲數量下降，雄成蟲比率上升(章士美和楊明旭, 1986)。例如，徐世多等(1983)研究發現，馬尾松毛蟲Dendrolimuspunctatus在饑餓條件下存在明顯的雄性化傾向，在饑餓試驗條件下雄蟲比率可達33%，而在食物豐富時雄蟲比率只有5%左右。梁一萍等(2010)、陳尚文等(2009)調查發現，桉樹枝癭姬小蜂在桉樹林地植被少、食物條件下降時，容易增加雄性分化，雄成蟲比率升高，兩性生殖擴大。本實驗也得到類似的結果，窿緣桉上的桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率顯著地高于DH201-2和大葉桉上的雄成蟲比率(圖1-D)，這可能是與食物豐富度有關：在贛南，DH201-2和大葉桉是其主栽品種，面積大，食物豐富，而窿緣桉數量較少，相對來說，食料不足，所以在窿緣桉上的桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率上升得更快、數量更多。這與梁一萍等的結果一致。除了食物豐富度原因，是否還與桉樹品種本身的化學物質不同有關？有待深入研究。

另外，昆蟲的性比也是影響昆蟲成蟲數量消長的重要因素之一，如Van Giessen等(1995)研究發現，在番茄和野生多毛番茄上，溫室粉虱Trialeuropdesvaprariorum的性比與種群數量之間呈正相關關系，性比對其種群動態影響明顯(Van Giessenetal., 1995)。本試驗結果顯示，桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率與其種群動態也存在一定關系，該蜂雄成蟲比率與其成蟲數量呈現弱的負相關關系。存在這種關系的原因及機理有待進一步研究。

綜上所述，在江西贛南，桉樹枝癭姬小蜂存在相對較高的雄成蟲比率，且呈季節性波動。決定贛南桉樹枝癭姬小蜂雄成蟲比率的生態因子是多方面的，溫度和寄主植物是其主要的生態因子，特別是月平均溫度對其性別決定有強烈的影響。本實驗僅從宏觀上即從大量的林間調查資料中去分析、獲得桉樹枝癭姬小蜂性比的規律及與生態因子的關系，未能從微觀上即從該蜂本身的遺傳調控角度去研究其性比的實質，有待下一步深入開展，以便真正掌握該蜂的性比波動真相，從而利用這些原理調控其性比，以達到該蜂的綜合治理目的。

本研究采用黃色粘蟲板進行林間監測所獲得的成蟲動態和雄成蟲比率，與本項目組前期采用采集蟲癭枝葉至室內養蟲籠飼養、至成蟲羽化肉眼觀察所獲得的結果基本一致，表明桉樹枝癭姬小蜂成蟲對黃色粘蟲板這一特定色譜具有強烈趨性(陳元生等, 2020)，且對雌雄成蟲均具有較好的誘殺效果，也說明本研究所獲雄成蟲比率等數據是可靠的，真實反映了林間蟲情動態。