環斑猛獵蝽對斜紋夜蛾低齡幼蟲的捕食功能反應

蔣文麗，馮萬祖，胡宗偉，陳 黔，吳雨欣，李建平，許汝冰，黎妍妍，李傳仁，張建民*，李錫宏*

1. 長江大學農學院，湖北省荊州市荊州區荊秘路266 號 434000

2. 湖北省煙草科學研究院，武漢市硚口區寶豐路6 號 430030

斜紋夜蛾（Spodoptera litura Fabricius）隸屬于鱗翅目（Lepidoptera）夜蛾科（Noctuidae）灰翅夜蛾屬（Spodoptera），是一種破壞性極強的爆發性害蟲，可取食煙草，是煙草的重要害蟲之一［1-2］。近年來，由于斜紋夜蛾已逐步對有機磷、氨基甲酸酯和擬除蟲菊酯等化學殺蟲劑產生抗性，故對斜紋夜蛾的防治以物理防治和生物防治為主［3-6］。

以蟲治蟲是害蟲生物防治技術的重要手段之一，獵蝽科（Reduviidae）中一些捕食性天敵昆蟲在農業種植中具有非常好的防蟲效果［7-8］。據報道，絕大多數獵蝽（Vinchuca）為捕食性天敵昆蟲，其中黃帶犀獵蝽（Sycanus croceouittatus Dohrn）和紅彩真獵蝽（Harpactor fuscipes Fabrieius）已被證實具有防治斜紋夜 蛾 的 潛 力［8-10］。 環 斑 猛 獵 蝽（Sphedanolestes impressicollis Stal）隸屬于獵蝽科猛獵蝽屬（Sphedanolestes）［11］。研究發現，在獵物和空間恒定的條件下，環斑猛獵蝽種群自身的調節能力?？墒蛊浞N群數量保持在一個相對穩定的合理值，不會無限增長，且在室內和野外的生存最適溫度均為28 ℃［12-14］。關于環斑猛獵蝽捕食功能的研究也已有少量報道，如田靜等［13，15］研究發現環斑猛獵蝽雌成蟲對玉米螟（Ostrinia furnacalis）的捕食功能符合Holling Ⅱ模型，捕食效能受溫度、空間異質性和種內干擾影響顯著；其次，在環斑猛獵蝽對獵物選擇捕食作用的研究中發現，當玉米螟2齡、3齡幼蟲和蚜蟲共存時，環斑猛獵蝽偏好捕食玉米螟。此外，馮萬祖等［16］研究發現4齡環斑猛獵蝽若蟲對煙蚜若蟲的捕食功能反應、種內干擾及自身密度干擾分別符合Holling II、Hassell和Watt模型，更偏好捕食4齡煙蚜若蟲，32 ℃下日捕食量最大，且空間大小與捕食量呈負相關。這些研究均表明環斑猛獵蝽對農作物害蟲具有一定的捕食潛能，但關于其對斜紋夜蛾的捕食功能的研究尚未見報道。而本課題組前期在湖北恩施（N 39.917，E 116.447）煙田害蟲調查中首次發現環斑猛獵蝽也可捕食斜紋夜蛾的幼蟲，故在室內開展環斑猛獵蝽4 齡若蟲對斜紋夜蛾1～3 齡幼蟲的捕食功能反應、尋找效應、自身密度干擾反應以及空間大小對其捕食功能的影響等試驗，旨在充分挖掘環斑猛獵蝽對煙草害蟲的捕食潛能，豐富煙草害蟲的綠色防控手段。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

供試昆蟲斜紋夜蛾和環斑猛獵蝽均采自恩施土家族苗族自治州宣恩縣椒園鎮（N 39.917，E 116.447）煙田，室內人工飼養條件：相對濕度65%～75%，溫度26～28 ℃，光周期為16 h∶8 h（光照期∶暗期）。斜紋夜蛾以人工飼料飼養［17］，環斑猛獵蝽使用煙蚜和斜紋夜蛾幼蟲飼養［18］。試驗時取發育正常的環斑猛獵蝽4 齡若蟲和1～3 齡斜紋夜蛾幼蟲分別用于相關試驗。

1.2 試驗方法

1.2.1 環斑猛獵蝽對不同密度斜紋夜蛾幼蟲的捕食功能反應

在放有無菌水浸泡過的脫脂棉的每個玻璃培養皿（直徑9 cm，高1.5 cm）中放入1頭環斑猛獵蝽4齡若蟲，饑餓處理24 h 后依次放入不同密度梯度的斜紋夜蛾1～3 齡幼蟲，其中1 齡幼蟲密度梯度設置為20、30、40、50 和 60 頭/皿，2 齡幼蟲密度梯度設置為10、15、20、25、30、35和40頭/皿，3齡幼蟲密度梯度設置為3、6、9、12和15頭/皿，每組設置5個重復。取長勢相近的煙草葉片供斜紋夜蛾幼蟲取食，期間觀察環斑猛獵蝽對斜紋夜蛾的捕食行為反應，24 h 后觀察并記錄環斑猛獵蝽的捕食量。采用Holling II功能反應方程擬合環斑猛獵蝽4 齡若蟲對斜紋夜蛾1～3齡幼蟲的捕食作用，該方程為：

式中：Na為被捕食獵物數量；N為獵物密度；a為捕食者對獵物的瞬時攻擊率；Tr為試驗總時間（Tr=1 d）；Th為處置獵物的時間［19-20］。

1.2.2 環斑猛獵蝽對斜紋夜蛾幼蟲的尋找效應

獵物種群密度是尋找效應的決定因素，通常情形下，捕食者的尋找效應與獵物種群密度負相關。利用Holling II型功能反應方程統計相關參數，可獲得環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜蛾幼蟲的尋找效應S：

式中：S為尋找效應；a為瞬時攻擊率；Th為處置時間；N為獵物密度［20-21］。

1.2.3 環斑猛獵蝽自身密度對斜紋夜蛾幼蟲捕食功能反應的影響

將80頭1齡、80頭2齡和30頭3齡斜紋夜蛾幼蟲分別置于不同玻璃皿（直徑9 cm，高1.5 cm）中，然后依次接入饑餓處理24 h后的不同密度梯度的4齡環斑猛獵蝽若蟲，密度梯度設置為1、2、3、4 和 5 頭/皿。同時，取長勢相近的新鮮煙草葉片作為斜紋夜蛾的食物和環境背景，每個處理設置5個重復。24 h后觀察并記錄各組斜紋夜蛾幼蟲的存活數，評估環斑猛獵蝽的捕食效果。天敵自身密度干擾反應Watt模型：

式中：A為平均捕食量（競爭條件下）；a為常數（無競爭條件下每頭天敵的捕食量估值）；P 為天敵密度；b為競爭參數［22］。

1.2.4 空間大小對環斑猛獵蝽對斜紋夜蛾幼蟲捕食功能反應的影響

分別將環斑猛獵蝽4 齡若蟲單獨置于兩種規格（直徑9 cm、高1.5 cm；直徑15 cm、高1.5 cm）的玻璃培養皿內進行饑餓處理。24 h 后在培養皿中接入2齡斜紋夜蛾幼蟲，密度分別為10、15、20、25、30、35和40 頭/皿，每個處理設置5 個重復。取長勢相近的新鮮煙草葉片供斜紋夜蛾幼蟲取食，期間觀察環斑猛獵蝽對斜紋夜蛾的捕食功能反應，整個捕食過程持續24 h，觀察并記錄環斑猛獵蝽的捕食量。采用Holling II功能反應方程擬合環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜蛾的捕食作用［19］。

1.2.5 數據分析

數據統計以及方程擬合采用EXCEL 2019、DPS和GraphPad Prism 8 等軟件，采用Duncan 新復極差法進行顯著性差異分析。

2 結果與分析

2.1 環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜蛾低齡幼蟲的捕食過程

環斑猛獵蝽4 齡若蟲在捕食斜紋夜蛾低齡幼蟲時，首先會試探性地將頭部和觸角主動朝向獵物，靜止片刻后再攻擊獵物。環斑猛獵蝽4齡若蟲在捕食1 齡斜紋夜蛾時，會用口針刺吸獵物，將其舉起并將獵物體液吸食殆盡，整個捕食過程較短；捕食2齡斜紋夜蛾時，首先迅速將口器刺入斜紋夜蛾幼蟲頭部、胸部或者腹部，使獵物進入麻醉狀態后將其體液取食殆盡，整個捕食過程中存在拖拽行為并且可持續5～15 min；捕食3 齡斜紋夜蛾時，整個過程大致持續20～45 min 不等，期間會多次改變取食位點，并且需要更多的休整時間（圖1A，圖1B）。環斑猛獵蝽捕食過程中若受到其他同類干擾，會將獵物拖拽至隱蔽處獨自取食。而斜紋夜蛾幼蟲被捕食后則身體干癟，體色會迅速轉變為黑色。

圖1 環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜蛾3齡幼蟲的捕食Fig.1 Predation of the 4th instar nymphs of S.impressicollis on the 3rd instar larvae of S. litura

2.2 環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜蛾低齡幼蟲的捕食功能反應

環斑猛獵蝽4 齡若蟲對斜紋夜蛾低齡幼蟲的捕食結果顯示，環斑猛獵蝽的日最大捕食量隨著斜紋夜蛾幼蟲密度的增加呈整體上升趨勢，但增幅逐漸減緩，在環斑猛獵蝽對3 齡斜紋夜蛾的捕食功能試驗中表現得更為明顯（圖2）。F檢驗顯示4齡環斑猛獵蝽若蟲對斜紋夜蛾1～3 齡幼蟲的F 值依次為F0.01（4，24）=33.07，P＜0.01；F0.01（6，34）=28.36，P＜0.01和F0.01（4，24）=3.85，P＜0.01。當每皿為60 頭斜紋夜蛾1齡幼蟲時，環斑猛獵蝽4齡若蟲日平均最大捕食量為31.2頭；當每皿為40頭斜紋夜蛾2齡幼蟲時，環斑猛獵蝽4 齡若蟲日平均最大捕食量為21.2 頭；當每皿為12 頭斜紋夜蛾3 齡幼蟲時，環斑猛獵蝽4 齡若蟲日平均最大捕食量為4.4頭。

圖2 環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜蛾低齡幼蟲的日平均捕食量Fig.2 Average daily predatory capacities of the 4th instar nymphs of S. impressicollis on young larvae of S. litura

環斑猛獵蝽4 齡若蟲對斜紋夜蛾1～3 齡幼蟲的捕食功能反應符合Holling II模型，且各處理的功能反應方程中決定系數R2均趨近于1，表明環斑猛獵蝽捕食量與斜紋夜蛾幼蟲密度顯著相關（表1）。環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜蛾1齡幼蟲的瞬時攻擊率、處理時間和日最大捕食量值依次為0.979、0.013 d和74.5頭，對斜紋夜蛾2齡幼蟲依次為0.999、0.020 d和51.2頭，對斜紋夜蛾3齡幼蟲依次為0.164、0.018 d和6.1 頭。a/Th值更能真實地反映環斑猛獵蝽的捕食量，環斑猛獵蝽4齡若蟲對1～3齡斜紋夜蛾的a/Th值依次為72.90、51.10 和6.62，上述結果表明環斑猛獵蝽4 齡若蟲對斜紋夜蛾1 齡和2 齡幼蟲具有較強的捕食能力。

表1 環斑猛獵蝽4齡若蟲捕食斜紋夜蛾低齡幼蟲的功能反應方程及相關參數Tab.1 Equation and relative parameters of predatory functional response of the 4th instar nymphs of S. impressicollis on young larvae of S. litura

2.3 環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜蛾低齡幼蟲的尋找效應

環斑猛獵蝽4 齡若蟲對斜紋夜蛾1～3 齡幼蟲的尋找效應及其方程見圖3和表2。結果表明，隨著斜紋夜蛾密度的增加，環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜蛾的尋找效應逐漸下降，兩者呈負相關關系，在相同斜紋夜蛾幼蟲密度下尋找效應從高到低排列為1齡＞2齡＞3齡。

表2 4齡環斑猛獵蝽若蟲捕食低齡斜紋夜蛾幼蟲的尋找效應方程Tab.2 Searching effect equation of the 4th instar nymph of S. impressicollis on young larvae of S. litura

圖3 環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜低齡幼蟲的尋找效應Fig.3 Searching effect of the 4th instar nymphs of S. impressicollis on young larvae of S. litura

2.4 環斑猛獵蝽4齡若蟲自身密度對捕食斜紋夜蛾低齡幼蟲的干擾作用

4齡環斑猛獵蝽若蟲對1齡、2齡和3齡斜紋夜蛾幼蟲的捕食量隨著環斑猛獵蝽密度的增加而下降（圖4），其擬合方程、各密度下日平均捕食量和決定系數見表3。根據Watt模型計算得知，環斑猛獵蝽之間的相互干擾作用隨著自身密度的增大而增大，而尋找效應和平均捕食量則隨自身密度的增大而減小。斜紋夜蛾1～3齡幼蟲的競爭參數分別為0.645 3、0.671 6 和0.321 2，決定系數R2均大于0.8。環斑猛獵蝽4齡若蟲在捕食斜紋夜蛾1齡幼蟲時，環斑猛獵蝽自身密度對其捕食能力的干擾最大，捕食斜紋夜蛾2齡和3齡幼蟲時，干擾作用次之。

圖4 環斑猛獵蝽自身密度對捕食斜紋夜蛾低齡幼蟲的干擾作用Fig.4 Effect of density of the 4th instar nymphs of S. impressicollis on their interference effect on young larvae of S. litura

表3 環斑猛獵蝽4齡若蟲自身密度對斜紋夜蛾低齡幼蟲的日平均捕食量及其種內干擾下的數學模型Tab.3 Effect of the density of 4th instar nymphs of S. impressicollis on their average daily predatory capacities on young larvae of S. litura and mathematical model under intraspecific interference

2.5 空間大小對環斑猛獵蝽對斜紋夜蛾幼蟲捕食功能反應的影響

比較不同大小空間下環斑猛獵蝽4齡若蟲對斜紋夜蛾2 齡幼蟲的捕食作用，發現環斑猛獵蝽在9 cm培養皿中具有更高的捕食量，且捕食量隨著斜紋夜蛾密度的增大而增大，在斜紋夜蛾密度為25頭/皿時捕食增長速率達到最大，之后趨于平緩（圖5）。F檢驗顯示兩種空間下的 F 值均大于 F0.01（6，34）=3.39，P＜0.01。

圖5 4齡環斑猛獵蝽若蟲在9 cm和15 cm培養皿中對斜紋夜蛾2齡幼蟲的捕食量Fig.5 Predatory capacities of the 4th instar nymph of S. impressicollis on the 2nd instar larvae of S. litura in petri dishes with diameter of 9 or 15 cm

3 討論

環斑猛獵蝽作為一種多食性的捕食性天敵，其4齡若蟲期較長，可達200多天，可長期對農作物害蟲起到防控作用，因此圍繞4 齡環斑猛獵蝽若蟲對低齡斜紋夜蛾幼蟲的捕食功能反應開展研究更具田間代表性［13］。

環斑猛獵蝽對1～3齡斜紋夜蛾幼蟲捕食量隨著獵物齡期的增加呈下降趨勢，這與黃帶犀獵蝽［9］、大紅犀獵蝽（Sycanus falleni）［23］、蠋蝽（Arma chinensis Fallou）［24-25］和 叉 角 厲 蝽（Eocanthecona furcellata Wolff）［26］的捕食趨勢一致，在獵物的尋找效應和捕食方式方面亦具有相似性。本研究中發現，相比油菜、甘藍等植株，環斑猛獵蝽更常在煙草植株上捕食獵物。飼養過程中發現，在提供隱蔽物（煙草葉片、特定形狀的濾紙）的條件下環斑猛獵蝽死亡率更低，且除取食外的大部分時間都躲于隱蔽物后，表明環斑猛獵蝽更喜歡隱蔽的生活環境。此外，本研究中還發現環斑猛獵蝽常表現夜間捕食的行為，白天大部分時間保持休息靜止狀態。

捕食功能反應中日最大捕食量可反映天敵的捕食潛力［27］，環斑猛獵蝽4齡若蟲對1～3齡斜紋夜蛾幼蟲的捕食與草蛉（Chrysopasinica）［28］、益蝽（Picromerus lewisi Scott）［29］等捕食性昆蟲對鱗翅目幼蟲的捕食一樣，其捕食功能反應均符合Holling II模型。環斑猛獵蝽對斜紋夜蛾1～3齡幼蟲的日最大捕食量分別為74.5、51.2和6.1頭，其中對2齡斜紋夜蛾幼蟲的捕食量高于黃帶犀獵蝽成蟲對2 齡斜紋夜蛾幼蟲的捕食量（35.7 頭）［9］。由此可見，環斑猛獵蝽對斜紋夜蛾幼蟲捕食效能更高，特別是對1 齡和2 齡斜紋夜蛾幼蟲。此外，室內飼養還發現環斑猛獵蝽5齡若蟲及環斑猛獵蝽雌、雄成蟲對低齡斜紋夜蛾也有較好的捕食能力，但受試蟲數量有限，下一步可研究其相關的捕食功能。

4 結論

室內條件下，環斑猛獵蝽4齡若蟲對1～3齡斜紋夜蛾幼蟲的最大日捕食量分別為74.5、51.2和6.1頭，對斜紋夜蛾幼蟲具有較好的防控能力。環斑猛獵蝽4 齡若蟲對1～3 齡斜紋夜蛾幼蟲的捕食功能反應符合Holling II模型，其尋找效應與斜紋夜蛾低齡幼蟲密度負相關，捕食作用率隨環斑猛獵蝽自身密度的增加而下降，且在捕食1齡斜紋夜蛾幼蟲時，自身密度對其捕食能力干擾最大。此外，環斑猛獵蝽在9 cm 培養皿比在15 cm 培養皿中具有更高的捕食量，且捕食量隨獵物密度的增大而增大。