山核桃透翅蛾成蟲生殖系統的形態和結構

梁甜 ， 巨云為 ， 彭方仁 ， 周潔璐 ， 馮偉坤 ， 王重賀

（南方現代林業協同創新中心, 南京林業大學林學院, 江蘇 南京 210037）

山核桃透翅蛾Sphecodopterasheni1973 年發現于江蘇南京，是危害薄殼山核桃Caryaillinoensis的重要蛀干害蟲之一[1-2]，此前其拉丁學名和中文名一直比較混亂。2014 年巨云為團隊根據最新的文獻查考，將該種中文名和對應拉丁學名定為山核桃透翅蛾Sphecodopterasheni[3]。山核桃透翅蛾在南京地區1 a 發生1 代，幼蟲在樹干韌皮部與木質部間蛀食形成孔道，使受害植株樹勢衰弱，影響果實的品質與產量，嚴重時導致整株死亡；其成蟲飛行、繁殖能力強，交配后卵常散產于老樹樹皮縫內，極難發現，防治困難。近年來隨著薄殼山核桃樹種植面積的迅速擴大，山核桃透翅蛾的種群數量也明顯增長，對薄殼山核桃的危害程度日趨嚴重，因此做好該蟲的科學防控對保障薄殼山核桃產業的良好發展具有重要意義。

昆蟲的生殖系統負責繁殖后代和延續種族，能直接影響種群數量的消長，在昆蟲生理中占據重要地位[4-6]。鱗翅目昆蟲的生殖系統包括內生殖器和外生殖器，前者一般位于昆蟲腹部第4 ～ 8 腹節，后者多分布于第9 ～ 10 腹節，二者協同完成整個生殖過程。內生殖器的主要作用是產生并貯存成熟的精子和卵子，保證基因的傳遞，其發育指標是預測昆蟲發生規律、蟲源性質的重要依據[7-8]。趙勝園 等研究草地貪夜蛾Spodopterafrugiperda的內生殖結構時根據其卵粒發育狀態等指標確定卵巢發育級別，以此應用于推測草地貪夜蛾的田間發生數量[9]。昆蟲外生殖器由腹部生殖節上的附肢特化而成，主要用以完成交配、授精和產卵這一系列生殖行為[10]。不同種昆蟲主要以形態差異極大的外生殖器實現種間隔離，保證只有同種個體才能順利完成交配，因此外生殖器的形態特征可為昆蟲分類和種類鑒定提供重要依據。一般來說，雌蟲外生殖器相對簡單且種間差異小，而雄蟲的外生殖器較為復雜[11]。Arita等對山胡桃透翅蛾Scasibacaryavora雌雄外生殖結構觀察后發現該種與赤腰透翅蛾Scasibamolybdoceps極其近似，但區別在于前者雄蛾的抱器腹突明顯較寬，端部也更圓鈍，能夠作為區分不同種的一個有效特征[2,12]。姜楠 等通過比對雄蛾外生殖器的鉤形突、囊形突、抱器瓣等結構的差異成功區分灰茶尺蛾Ectropisgrisescens和茶尺蠖Ectropis obliqua[13]。由此可見，對昆蟲的生殖系統展開研究，不僅有利于進一步探究昆蟲的生殖潛力，且對種間分類鑒定和蟲情測報也具有重要意義。

目前，國內外對山核桃透翅蛾的研究主要聚焦于生物學特性觀察和幼蟲種群空間分布型及感器類型[14-15]。筆者通過光學顯微鏡和掃描電子顯微鏡對山核桃透翅蛾生殖系統的形態結構進行系統觀察和記錄，以期進一步明確其成蟲形態學分類特征和生殖系統結構，揭示其生理適應性機制，為預測其種群數量動態，制定科學的防控策略提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

山核桃透翅蛾幼蟲采集于江蘇省南京市玄武區太平北路（32°04′42″N，118°48′37″E）行道樹樹干基部，帶回實驗室后使用半人工飼料飼養，飼養條件為溫度25 ℃，相對濕度70%，光周期0L∶24D。待其羽化后，將雌雄成蟲1∶1 移入50 cm × 50 cm ×50 cm 養蟲籠中備用。

1.2 內外生殖器樣品制備和觀察

取羽化后第一天活力較強的雌雄成蟲，剪掉翅和足，從胸腹交界處將完整腹部截取下來，置于0.9%的生理鹽水中，以保持內外滲透壓平衡，防止組織器官脹破或萎縮變形。在體視顯微鏡（Zeiss，Stereo Discovery.V8）下，用解剖針從腹部正中央輕輕撕開，剝離體壁，取出完整的內生殖器，摘除消化道及多余的脂肪體后沖洗干凈觀察拍照。

取雌雄成蟲各15 頭，在體視顯微鏡 (Leica EZ4)下分別剪取其腹部生殖節作為樣品，將樣品在4 ℃條件下浸入2.5%戊二醛溶液中固定12 h 取出，用0.1 mol/L 磷酸緩沖液 (PBS) 沖洗后，分別用70%，75%，80%，90%和100%體積分數的乙醇進行梯度脫水，每梯度脫水1 次，每次10 min。樣品脫水后通過臨界冷凍干燥機（Bal-Tec CPD 030）干燥2 h，按順序用導電膠粘貼在載玻片上均勻噴金，最后在環境掃描電子顯微鏡下（FEI Compony Quahta 200）觀察結構并拍照。

2 結果與分析

2.1 山核桃透翅蛾雄蛾生殖系統

2.1.1 雄性內生殖器

山核桃透翅蛾雄蟲內生殖器位于第5 ～ 8 腹節的背部圍臟竇內，由精巢、貯精囊、輸精管、復射精管、單射精管和附腺組成（圖1）。

精巢位于第5 腹節背隔下，是精子產生和發育的場所。左右精巢由半透明被膜包被成一個扁圓形的黃色球體（圖1A）。

貯精囊位于第6 腹節內，由輸精管前端膨大形成，是暫時貯存成熟精子團的場所，同時也是使精巢中的精子進入復射精管的泵器官，分為前貯精囊和后貯精囊（圖1B）。前貯精囊與精巢腹面相連，膨大不明顯，末端漸細；后貯精囊膨大成腎形，末端與輸精管相連。輸精管是精子進入復射精管的通道。半透明、極細，前端與后貯精囊相連，末端進入復射精管膨大的厚壁管腹側（圖1A，B）。

復射精管是貯存附腺分泌物和精子的場所。乳白色，前端與附腺相連，后端接入單射精管，整體為1 對明顯膨大的月牙形厚壁管道（圖1A）。單射精管始于復射精管，末端與陽莖相接，暫存于復射精管內的精子在此形成精包后經陽莖排出體外（圖1C，D）。單射精管前段透明薄管為單射精管原節，后端粗短呈“U”型膨大，角質化程度較高，為單射精管表皮節（圖1D），是形成精包的前體場所。

附腺具有豐富的內含物，為精子的成熟提供養分，還能分泌活性物質，在一定程度上影響和調控雌雄成蟲的生殖生理；始于復射精管混合處，是一對粘連的等長乳白色細管（圖1A）。

2.1.2 雄性外生殖器

與鱗翅目大多數昆蟲外生殖器的演化相同，山核桃透翅蛾雄蛾的外生殖器，也稱交配器，由第9，10 腹節特化而成，包括抱握器、背兜、基腹弧、囊形突、爪形突和陽莖等結構（圖2A，B）。

抱握器為雄性外生殖器中最復雜、變化最多部分，是第9 腹節附肢形成的1 對附有大量短毛的對稱耳狀結構，交配時用以抱握固定雌蟲，主要由抱器端、抱器腹和抱器背組成。抱器端先端長而尖，位于抱器頂端，側緣垂直著生毛簇。抱器腹位于抱器末端腹部，基部邊緣硬化，中央具彎曲上伸的骨化刺，為抱器腹突，是山核桃透翅蛾雄蟲的典型識別特征之一。抱器背堅硬，位于抱器中部內凹面，基段近腹緣處有一骨狀凸起，為抱器背突，其上密被一簇排列整齊的毛束，可以用來清刷陽莖（圖2B）。

背兜發達，馬鞍狀，前端寬鈍，向后漸窄，由第9 腹節的背板特化而成，末端與爪形突相連（圖2B，C）?；够∈怯傻? 腹節腹板特化而成的骨片狀結構，與背兜在抱握器基部相連，狹窄，邊緣輕微角質化（圖2B）。

爪形突是在交尾時起固定雌蛾的作用，為第10 腹節特化而來的附肢，與背兜末端相連，頂端長圓形，外緣有稀疏短毛著生，兩側向腹部內凹成槽，肛管由此伸出。囊形突呈短粗棒狀，由基腹弧末端延伸形成。陽莖細長圓筒狀，端部骨化，從背兜與基腹弧間的隔膜中部伸出，隔膜圍繞陽莖的部分形成雙褶，可以翻出，陽莖由此伸縮，可自由扭曲，基部與射精管相連，交尾時雄蛾用陽莖通過射精將精液輸入雌蛾體內完成授精（圖2B）。

2.2 山核桃透翅蛾雌蛾生殖系統

2.2.1 雌蛾內生殖器

雌蛾內生殖器位于第4 ～ 9 腹節，由卵巢、側輸卵管、中輸卵管、生殖腔、受精囊和附腺組成（圖3）。

圖3 山核桃透翅蛾雌蛾內生殖器Fig. 3 Female internal reproductive organs of S. sheni

卵巢是卵子發生和發育的場所，成對存在，左右對稱，位于消化道的背面，填滿整個腹腔（圖3A）。每個卵巢由4 條卵巢管組成，卵巢管呈多滋式，前端圍鞘延伸成的細絲集合成懸帶，附著于附近的脂肪體上以此固定卵巢位置，基部合并，匯入側輸卵管（圖3B）。

側輸卵管是連接卵巢和中輸卵管的1 對短管道，主要起貯存卵子的作用。中輸卵管是由2 條側輸卵管沿身體中線伸向腹部末端形成的一條粗而直的排卵通道，后端與生殖腔相連（圖3A）。

生殖腔是連接在中輸卵管后的管狀通道，前端較細，向后漸粗，末端開口于產卵孔（圖3A）。受精囊膨大為腎形，位于中輸卵管背面，開口于生殖腔左側（圖3A），有一根末端二分叉的細長受精囊腺，其分泌物可以保持精子活力。受精囊是雌、雄交配后，貯存精子的地方，當成熟卵子經中輸卵管向外排出時，會釋放精子與其結合形成受精卵，完成受精過程。

附腺的附腺柄短而膨大，著生于生殖腔基部，與附腺囊間界限不清晰，附腺囊為一對透明飽滿的梨形球體，頂端分別發出一根灰白色細長附腺管（圖3A）。通常分泌一種黏性物質，產卵時可使卵粘在他物上或結成卵塊，還可形成覆被卵塊的卵鞘，也稱黏腺。

2.2.2 雌蛾外生殖器

山核桃透翅蛾雌蛾外生殖器也稱產卵器，主要由交配囊及其附屬結構，導精管，前表皮突，后表皮突，肛突組成（圖4）。

圖4 山核桃透翅蛾雌蛾外生殖器Fig. 4 Female external reproductive organs of S. sheni

交配囊是一個連接細長膜質交配囊管的半透明長圓形表皮質囊體，是交配時接受陽莖的場所。交配前呈扁平狀，交配后因精子的流入膨大呈球形，之后精子由此通過導精管進入受精囊。交配囊體內膜上具有一個黃褐色骨化的交配囊片，常起到刺破精包釋放精液的功能。導精管的開口在中輸卵管基部左側，與受精囊管開口處相接近，是將貯存在交配囊內的精子轉移到受精囊內的通道（圖4A）。

前表皮突和后表皮突均為細棒狀，成對存在，弱骨化，也稱生殖突，是肌肉的附著點，起固定生殖腔等其他結構的作用（圖4A）。前表皮突細長，著生于第8 腹節，前端約1/3 處包被一層半透明肌肉層。后表皮突為第9，10 背板延伸形成的內骨，稍短，位于肛突基部側緣。

肛突是腹部末端第9 和第10 節上一對左右對稱的弱骨化圓形瓣狀外部結構（圖4B），產卵孔開口于其間。肛突邊緣密被大量刺型感器，這些感器有助于雌蟲感知并尋找合適的產卵場所。

3 結論與討論

山核桃透翅蛾與已報道的其他鱗翅目昆蟲生殖系統結構和組成大體相似，但各組成部分在相對位置、大小、形狀、數量上仍有一些區別，其內生殖器中的附腺是兩條粘連的細長管道，而白楊透翅蛾Paranthrenetabaniformis的兩條附腺則互不粘連，分別連接在倒“人”字形膨大的貯精囊兩側[16]。山核桃透翅蛾雌蛾交配囊呈長圓形，而白楊透翅蛾交配囊為圓形，小地老虎Agrotisypsilon交配囊則為“丫”型[17]，黑紋黃齒螟Heortiavitessoides的交配囊為不規則梯形[18]，這說明雌蛾外生殖器的交配囊種間形態差異較大，可作為種類劃分的重要依據之一。此外，顯微觀察山核桃透翅蛾雌雄外生殖器發現，雖然雌蛾種間差異很小，但雄蛾外生殖器在近緣種間的分化較為明顯。海棠透翅蛾Synanthedonhaitangvora抱握器上具有側視略呈心形的顎形突，山核桃透翅蛾沒有顎形突。榆興透翅蛾Synanthedonulmicola與山核桃透翅蛾雌蛾產卵器結構幾乎沒有差別，但雄蛾交配器略有差異，榆興透翅蛾雄蛾抱器腹上不具有抱器腹突，這一結構在海棠透翅蛾上也同樣未觀察到，山核桃透翅蛾則有發達的抱器腹突[19-20]。黑赤腰透翅蛾Scasibarhynchioides與山核桃透翅蛾同屬，二者外部形態特征相似，但前者抱器腹突為近三角形的骨狀片，與山核桃透翅蛾窄長的骨狀刺差異明顯[21]。因此，抱器腹突是區別山核桃透翅蛾與其他透翅蛾的一個重要特征。

大多數鱗翅目昆蟲均有在成蟲羽化后要經歷取食即補充營養才能完成其生殖發育的習性[22]，但在對山核桃透翅蛾成蟲生殖系統的解剖中發現，羽化第一天的雄成蟲精巢飽滿、貯精囊充滿白色內容物，雌成蟲的腹部被淡褐色成熟卵粒所組成的卵巢塞滿，抱卵量最高達320 粒，說明精巢、卵巢在蛹期就已基本完成發育，在實驗室飼養山核桃透翅蛾的過程中也發現，雌成蟲羽化后第2 天便開始產卵，這種能迅速交尾和產卵的能力與巨癤蝙蛾Endoclitadavidi類似，都是為了完成繁衍而出現的一種適應性進化[23]。同時觀察到羽化初期成蟲體內包含有豐富的脂肪粒，但羽化后第5 天粘連在內生殖器上的脂肪?；鞠拇M，而前期實驗中觀察到成蟲壽命一般在5 d 左右，因此補充營養似乎對山核桃透翅蛾成蟲的生殖發育影響不大。此外，與櫟掌舟蛾Phaleraassimilis類似，山核桃透翅蛾雌蛾的高懷卵量表明其具有巨大的生殖潛能，容易對寄主林木造成暴發性危害[24]。因此，在防治管理中，更應以預防為主，做好山核桃透翅蛾蟲情測報工作。