日本蚱的生活史及其它生物學特性

張榮嬌,王緝廣,黃丹玲,鄧維安

(1. 河池學院化學與生物工程學院,廣西宜州 546300;2. 廣西師范大學生命科學學院,珍稀瀕危動植物生態與環境保護教育部重點實驗室,廣西珍稀瀕危動物生態重點實驗室,廣西桂林 541006)

日本蚱Tetrixjaponica隸屬于直翅目Orthoptera蚱科Tetrigidae昆蟲,主要分布于中國、日本、朝鮮和俄羅斯等東亞地區(鄧維安等,2007)。日本蚱的鑒別特征:頭部不突出于前胸背板之上,頭頂寬為一眼寬的1.5倍,顏面隆起與頭頂成鈍角形。前胸背板前緣平直,側面觀上緣近平直,前段略呈屋脊形。前后翅正常。前、中足股節下緣直或略波狀,中足股節的寬度明顯大于前翅能見部分的寬度。目前,日本蚱的鑒定主要根據成蟲的外部形態特征,尚未見有日本蚱若蟲的形態特征、生活史及其生物學特性研究的相關報導。

昆蟲生活史,是指昆蟲在一定時間階段中的生長、發育、行為的周期變化(彩萬志,2001)。通過對昆蟲生活史研究,可以掌握該種昆蟲在一年中的發生代數,各蟲態的出現時間與歷期,及其生物學特性等情況。近年來,由于生物防治技術在農業上的廣泛運用,昆蟲生活史及其生物學特性的研究愈發受到人們的重視。然而,關于蚱類昆蟲的研究報道極少,肖舒晴等對眼優角蚱Eucriotettixoculatus進行室內飼養,研究其生活史及相關生物學特性(肖舒晴等,2019)。此外,結合形態學和生物學特征,部分學者還對蚱類昆蟲的前胸背板與翅型的多態性進行了探討,如物種分類鑒定(Deng, 2021;Dingetal., 2021)、多態性的發生與季節及其棲息環境關系等(Pushkar, 2009;Tsuruietal., 2010;Lehmannetal., 2018)。

蚱類昆蟲屬于地棲性昆蟲,其分布與環境植被密切相關,有些種類對環境變化非常敏感,只能生活在特定的環境中;而有些種類的適應能力卻很強,廣泛分布于多種環境中,如日本蚱在荒坡草叢、山谷草地、灌木叢、闊葉林和針葉林等多種環境的地表均可生活,適應能力強,具有多態性,是研究昆蟲生態適應性的理想物種。本研究以日本蚱為對象,對其生活史及相關生物學特性開展研究,分析日本蚱在自然環境下各齡若蟲的形態變化規律及其生物學特性,對研究昆蟲的生活史及其生物學特性具有一定的理論意義,進而對了解物種形成和生態適應性,維護生態平衡以保護環境也具有一定的實踐意義。

1 材料與方法

1.1 野外的取樣

供試日本蚱采自廣西河池市宜州區,在春季(3-5月),夏季(6-8月),秋季(9-11月),冬季(12月-翌年2月)中,每月定點到日本蚱棲息地進行觀察,記錄日本蚱在野外生活環境、取食、卵及各蟲齡的形態特征、生活習性等生物學特征,使用溫濕光記錄儀(GM8910)測量環境中的溫度、濕度、光照強度等環境因子。而后將日本蚱的成蟲帶回實驗室,經過鑒定后,模擬日本蚱在野外生存的條件,以棲息地的苔蘚與腐殖質等為食物,利用智能人工氣候室(MC-RG2019PA)對日本蚱進行飼養。

1.2 室內飼養方法

利用智能人工氣候室(MC-RG2019PA)模擬野外日本蚱的生活環境,再以昆蟲飼養盒(長27 cm×寬15 cm×高17 cm)為主體,在盒底鋪上一層從棲息地帶回的松軟泥土,并在土上鋪長滿苔蘚的土表層,每天早、中、晚各往盒內噴水一次,防止苔蘚枯死以及保持盒內濕度。將野外帶回的日本蚱越冬成蟲,按比例(3♀∶5♂)放入飼養盒中飼養;在飼養過程中,定期投放新鮮苔蘚、枯枝落葉等腐殖質食物,及時清理蚱的糞便,觀察其交配、產卵。卵孵化后飼養若蟲,連續飼養3代,記錄其取食、卵及各蟲齡的形態特征、生活習性等生物學特征。

1.3 生活史及其習性觀察方法

在野外觀察與室內飼養過程中,使用照相機(Canon G5X)記錄雌性產卵時的行為。每天定時對其所產的卵塊拍照,觀察孵化前卵塊的變化;待卵塊孵化時,對孵化過程錄像并記錄孵化時間,計算卵發育歷期。初孵化的若蟲,用體式顯微鏡(Model JSZ8)觀察后,再用基恩士超景深數碼相機(KEYENCE VHX-6000)拍照與測量,隨后用記號筆標記,分盒分批飼養。記錄若蟲每一個蟲齡的蛻皮時間、每次蛻皮過程所需的時間,以及若蟲期間蛻皮次數等,直到羽化為成蟲,并對羽化過程錄像;觀察并記錄各蟲齡的形態特征、若蟲及成蟲的主要生活習性等。

2 結果與分析

2.1 卵塊

日本蚱卵塊的形狀近似橘瓣狀,卵粒數目通常為10～30粒;卵粒的大體形狀似大米粒,外圍的卵粒稍微向卵塊中心彎曲,卵塊近中心的卵粒輕微向卵塊中心彎曲,卵塊正中心的卵粒外形近似長卵形;卵粒緊緊粘附成一團形成類似橘瓣狀結構,卵塊縱切面似扇形;剛產出的卵粒的顏色是橙色(圖1-A)或者柚紅色(圖1-B),外表整體稍微呈透明狀態;卵塊24 h后開始出現白色絮狀保護膜,而后卵塊外保護膜消失,卵塊更容易松散,顏色由橙色或者柚紅色變為褐色(圖1-C)。卵粒隨著發育會逐漸變大膨脹,并且各卵粒逐漸分開,卵粒端部有2個圓形黑色小區域(即復眼),表明卵即將孵化。卵塊中心的卵粒相對卵塊外圍的卵粒細長,越往外卵粒越彎且粗短。卵粒長度與直徑的平均值分別為2.069 mm、0.585 mm。

圖1 日本蚱的卵塊Fig.1 Egg mass of Tetrix japonica注:A,剛產的橙色卵塊;B,剛產的柚紅色卵塊;C,變色后的褐色卵塊。Note: A, Orange egg mass just laid; B, Grapefruit red egg mass just laid; C, Brown egg mass after discoloration.

2.2 若蟲的形態特征

若蟲齡的劃分以其蛻皮作為標準。剛開始孵化為1齡,而后蛻皮一次就增長一齡;蛻皮后,其大小和形態與前一個蟲齡相比,會存在一定的差異,雄性共有6齡,其各齡若蟲及成蟲(短背短翅型)的形態特征見表1和圖2;雌性共有7齡,其各齡若蟲及成蟲(短背短翅型)的形態特征見表2和圖3。在雄性與雌性若蟲羽化前,均無翅凹與膝前齒;在羽化為成蟲后,前胸背板側片后緣出現翅凹,前翅發育成熟且顯現在翅凹處,后足股節出現膝前齒,后翅的翅脈出現橫脈。

表1 日本蚱的雄性各齡形態特征表

表2 日本蚱的雌性各齡形態特征

圖2 日本蚱的雄性若蟲及成蟲Fig.2 Nymphs and adult of Tetrix japonica male注:A,1齡雄性若蟲;B,2齡雄性若蟲;C,3齡雄性若蟲;D,4齡雄性若蟲;E,5齡雄性若蟲;F,雄性成蟲。標尺=1 mm。Note: A, 1st instar male nymph; B, 2nd instar male nymph; C, 3rd instar male nymph; D, 4th instar male nymph; E, 5th instar male nymph; F, Male adult. Scale bars=1 mm.

圖3 日本蚱雌性若蟲及成蟲Fig.3 Nymphs and adult of Tetrix japonica female注:A,1齡雌性若蟲;B,2齡雌性若蟲;C,3齡雌性若蟲;D,4齡雌性若蟲;E,5齡雌性若蟲;F,6齡雌性若蟲;G,雌性成蟲。標尺=1 mm。Note: A, 1st instar female nymph; B, 2nd instar female nymph; C, 3rd instar female nymph; D, 4th instar female nymph; E, 5th instar female nymph; F, 6th instar female nymph; G, Female adult. Scale bars=1 mm.

觸角的鞭節數也可作為若蟲齡劃分的一個重要依據。1齡若蟲鞭節為8節,而后若蟲每增長一齡,其鞭節數也會相應的增加一節;每一齡若蟲在該齡的末期,鞭節的第一亞節開始出現分節現象,但未形成新的亞節,當蛻皮后,鞭節的亞節數增加一節,如1齡初期觸角的鞭節為8節,末期鞭節第一亞節開始出現分節現象,但未形成新的亞節,當剛蛻皮進入2齡時,鞭節的亞節數明顯增加一節變為9節;其他齡若蟲以此類推。雄性羽化后鞭節為13節;雌性由于比雄性多1齡,羽化后鞭節為14節。

2.3 生活史

通過對棲息于廣西河池市宜州區的日本蚱的長期野外觀察和室內實驗種群的觀察,日本蚱一年發生兩代,?？梢娨猿上x越冬和以卵越冬同時出現的現象。以成蟲越冬的日本蚱生活史:越冬成蟲翌年4月開始活動,5月上旬開始交配,5月中旬至7月上旬為交配產卵的高峰期,交配產卵會持續到8月上旬,6月上旬至8月下旬陸續孵化出若蟲。越冬成蟲于5月下旬至8月下旬陸續死亡,新一代若蟲于7月下旬至9月下旬羽化為成蟲,于10月下旬至11月上旬陸續進入冬眠狀態。以卵越冬的日本蚱生活史:越冬蟲卵翌年4月開始孵化,5月至6月中旬為發育期,6月下旬至7月上旬羽化為成蟲,于7月中旬至下旬為交配產卵期,新一代若蟲于8月至9月孵化為若蟲期,10月成蟲交配產卵期,產卵后成蟲死亡,以卵越冬。

日本蚱的雄性和雌性,卵發育期相同,通常為6～10 d。日本蚱的雄性,若蟲在整個發育過程中一共蛻皮5次,歷期長達37～42 d,如1齡若蟲期通常為6～7 d;2齡若蟲期為6～7 d;3齡若蟲期為7～8 d;4齡若蟲期為8～9 d;5齡若蟲發育歷期最長,為10～11 d。日本蚱的雌性,若蟲在整個發育過程中一共蛻皮6次,歷期長達45～50 d,如1齡若蟲期通常為6～7 d;2齡若蟲期為6～7 d;3齡若蟲期為7～8 d;4齡若蟲期為7～8 d;5齡若蟲期通常為9 d;6齡若蟲發育歷期最長,為10～11 d。雄性和雌性若蟲為單獨飼養,均能全部羽化為成蟲。

2.4 主要生活習性

2.4.1求偶和交配

日本蚱的若蟲羽化為成蟲,7 d后出現交配的現象,交配時間通常為1～1.5 h(圖4)。日本蚱交配前,有求偶行為:雄性會擺動觸角,慢慢靠近雌性,在雌性保持相對靜止時,爬到其背上;若雌性拒絕交配,則通過后足踢開雄性,或者直接跳離原地;若雌性接受雄性,則進行交配。在交配時,雄性身體會緊緊依附于雌性張開后足的一側,保持靜止狀態;交配期間,雄性生殖器會膨大,彎曲腹部形成“J”形,使外生殖器插入到雌性的生殖器中,待交配完成后,雄性往往會出現輕微的抖動,再與雌性分開;交配過程中,雌性仍然有進食行為。日本蚱通常在白天交配,尤其是在中午時段,交配較為頻繁,也有少數蚱在夜晚進行交配。雌性可以交配兩次以上,極少出現交配一次后便死亡的現象;雄性通常在交配第二次后,一個星期內死亡。蚱在臨死前,表現為行動遲緩,左側與右側后足不停顫抖,靜息一段時間后仍然顫抖,直到最后死亡。

2.4.2產卵

日本蚱在交配成功后,雌性腹部會逐漸膨大,行動較之前也會變遲緩。日本蚱交配完成后,通常在1～3 d內會選擇合適的地方產卵,卵一般產在泥土中或苔蘚下,深度約為其腹部的長度。產卵時,雌性先是前后左右彎曲拱土形成凹槽,將腹部彎曲,扎入泥土中進行產卵。一般而言,產卵的數量與產卵的時間成正比。雌性產卵完成后,腹部從泥土中拔出,用后足撥土填平產卵形成的凹槽,以達到掩埋卵塊的目的,而后靜息約10 min,再跳離產卵的位置。若產卵時,受到人為的多次干擾,雌性會暫時選擇放棄產卵,待確認無危險后,才會繼續選擇新地方產卵。雌性可以產卵兩次或三次,且第一次產的卵塊的卵粒數目較多,第二次產的卵粒數較少,有極少數雌性可以產三次卵。

2.4.3孵化

日本蚱通常在白天孵化,尤其是在中午時段,孵化較為集中,也有少數在早晨和夜晚孵化。孵化時,若蟲從卵粒稍尖的一端,破卵殼爬出:破卵殼時,頭先從卵殼伸出來,然后兩前足伸出,協助蟲體爬出,當蟲體爬出卵殼約3/4時,若前足附近無苔蘚等抓附物時,則若蟲會通過左右扭動身體,使其全部爬出卵殼;若蟲爬出卵殼的速度較快,整個過程歷時約2 min。剛孵化出來時,蟲體顏色是淡黃色,且都有一小塊半透明膜狀物穿在兩尾須上,若蟲會不斷扭動腹部并用后足將其踢掉;在約30 min后顏色開始不斷變暗,變為暗黃色,約1 h后變為褐色;孵化后的1齡若蟲24 h后便可以取食苔蘚。

2.4.4蛻皮及羽化

剛孵化的若蟲為1齡,而后每增長一個蟲齡都需要經過一次蛻皮。1齡若蟲的腹部相對較長,其余各齡若蟲,當腹部明顯變長且超過后足股節末端時,表明即將進入蛻皮時期;若蟲蛻皮時,頭朝下方,六足緊抓苔蘚等抓附物,腹部先收縮使新皮與舊皮分離;再由末端以波浪式的行進方式推向前胸背板,并不停的左右扭動身體,用力擠裂背板,接著頭頂的舊皮開裂,蟲體從背板裂口處爬出。低齡若蟲蛻皮通常需要5～10 min,而后再延伸其背板;隨著蟲齡的增長蛻皮時間也會稍微延長。每次蛻皮后體色均為淡黃色,約1 h后顏色變深,成為正常體色。若蟲最后一次蛻皮(羽化)多發生在下午6點至晚上10點左右,需要約10 min;蛻皮后,伸展折疊的后翅通常需要約12 min,延伸背板則需要約20 min,伸展后翅與延伸背板是同時進行的。剛羽化的成蟲體質柔軟,六足和前胸背板側片后角均為淺白色,約20 min后顏色加深,約1 h后為正常體色;通常在約11 h后可以進食,48 h后背板基本變為正常硬度,即完成羽化過程,到達成蟲階段。

2.4.5前胸背板與翅型的多態性

在春、夏、秋、冬四季中,每月定點到廣西河池市宜州區的日本蚱棲息地進行野外觀察,并觀察室內建立的實驗種群,發現日本蚱雄性與雌性的前胸背板與翅型均存在多態現象。日本蚱的1齡若蟲,其前胸背板上無明顯的斑紋,體色也幾乎一致;當若蟲蛻皮至2齡時,少部分的若蟲會出現多樣化的斑紋;當若蟲蛻皮至3齡時,斑紋會變得更加明顯;在之后的蛻皮中,斑紋不再發生變化,但體色會有一定的差異(圖5)。此外,日本蚱在1齡至羽化前期的若蟲,其前胸背板與翅型是同步發育的,均為短背短翅型(即是:前胸背板不超過后足股節頂端,同時后翅不超過前胸背板頂端的個體);當若蟲最后一次蛻皮(羽化)后,伸展折疊的后翅,同時延伸背板,到達成蟲階段。在這個時期,有時會同時出現短背短翅型(圖6-A)、長背長翅型(即是:前胸背板明顯超過后足股節頂端,同時后翅明顯超過前胸背板頂端的個體)(圖6-B)的日本蚱。此外,在長期的野外的觀察中,也發現同一棲息地的日本蚱,其前胸背板與翅型大多數是相同的,但也有少數特殊情況,即同時存在多態性的背板斑紋、短背短翅型、長背長翅型的日本蚱。

圖5 日本蚱前胸背板斑紋的多態性Fig.5 Polymorphism of Tetrix japonica in the pronotal dapple注:A～D,無斑紋;E～H,具兩個對稱的斑紋;I～L,具四個對稱的斑紋;M～P,具四個對稱的斑紋,且背板邊緣具白邊。標尺=1 mm。Note: A～D, No dapple; E～H, Two symmetrical dapple; I～L, Four symmetrical dapple; M～P, Four symmetrical dapple, and the edge of the pronotum in white. Scale bars=1 mm.

圖6 日本蚱前胸背板與翅型的多態性Fig.6 Polymorphism of Tetrix japonica in the pronotum and wing morphs注:A,短背短翅型;B,長背長翅型。標尺=1 mm。Note: A, Short morph of pronotum and wing; B, Long morph of pronotum and wing. Scale bars=1 mm.

3 結論與討論

本研究通過野外觀察與室內飼養相結合的方法,對日本蚱開展了研究,詳細描述了其卵塊和各蟲齡的形態特征、生活史,以及主要的生活習性,如求偶和交配、產卵、孵化、蛻皮及羽化、前胸背板與翅型的多態性等。日本蚱在羽化7 d后開始出現交配的行為,卵塊通常產在苔蘚下或松軟的泥土中,卵塊的整體形狀呈橘瓣狀,最外側卵粒彎向卵塊的中心,中心的卵粒直徑小,長度較長;卵粒通常經過6～10 d孵化為若蟲;依據蛻皮次數,雄性共有6齡,雌性共有7齡。各齡若蟲的外部形態也具有一定的差異,1齡若蟲觸角的鞭節為8節,前胸背板不具明顯斑紋,而后每增長一個齡期,鞭節數也會相應增加一節,前胸背板的斑紋也隨蟲齡的增長而更為明顯;若蟲最后一次蛻皮(羽化)為成蟲后,后翅的翅脈具有橫脈,后足股節具有膝前齒等。

此外,通過野外觀察及室內飼養,還發現了日本蚱雄性與雌性的前胸背板與翅型均具有多態現象。前胸背板斑紋的多態性:日本蚱的 1齡若蟲,其前胸背板上無明顯的斑紋,體色也幾乎一致;當若蟲蛻皮至2齡時,少部分的若蟲會出現多樣化的斑紋;當若蟲蛻皮至3齡時,斑紋會變得更加明顯;在3齡之后的蛻皮中,斑紋不再發生變化,但體色會有一定的差異。早期也有學者曾對不同棲息環境的日本蚱的前胸背板斑紋開展研究,推測斑紋可能是日本蚱適應不同環境而出現的一種偽裝現象(Tsuruietal., 2010)。本研究結果與Tsurui等的研究結果相似,推測日本蚱前胸背板斑紋具有多態性,主要作用是使其總有一定比例的體色會隱匿在與其背景相匹配的環境中,從而不易被捕食者察覺,這或許更有利于物種的生存和延續。

前胸背板與翅型的多態性:日本蚱在1齡至羽化前期的若蟲,其前胸背板與翅型同步發育,均為短背短翅型;而當若蟲最后一次蛻皮(羽化)后,伸展折疊的后翅,同時延伸背板,到達成蟲階段。在這個時期,則出現了短背短翅型和長背長翅型的日本蚱,即存在多型現象。該結果與直翅目的一些類群相似,如蝗蟲(Riffatetal., 2009;Rosettietal., 2018),也存在翅型多態性現象,即每個物種有兩個型:短翅型和長翅型。短翅型主要把能量用于繁殖以擴大種群;長翅型主要把能量投資用來遷移擴散。早期也有學者結合形態學和生物學特征,對部分蚱類昆蟲的前胸背板與翅型的多態性進行探討,如分類鑒定(Deng, 2021;Dingetal., 2021)、多態性的發生與季節及其棲息環境關系等(Pushkar, 2009;Lehmannetal., 2018)。本研究結果與前人的研究結果相似,推測日本蚱前胸背板與翅型的多態性,是其對應于棲息環境的時間和空間變化適應的結果,是應對復雜和不確定環境的進化而來的權衡策略。

昆蟲的多態性在自然界普遍存在,通常被認為是一種進化適應結果,如昆蟲體色的多態性,通常與其防御捕食者和抵御不良環境有關,其適應功能主要表現在隱匿與警戒色等方面(Guerra-Grenier, 2019)。在自然界中,有些昆蟲體表的顏色與其周圍的背景顏色高度匹配,從而隱藏在環境中不易被天敵發現。昆蟲的前胸背板與翅型也存在多態性現象,常見的有短背短翅型和長背長翅型。然而,導致昆蟲發育出不同前胸背板與翅型的因素十分復雜,通常認為環境因素和遺傳因素均對多型的發育產生影響(戴華國等,1997)。綜上所述,日本蚱的前胸背板與翅型的多態性是否同時具有以上多種適應功能需進一步研究。