塑料垃圾在南極生物體內的污染現狀研究進展

陳宗正 方超 妙星 王芮 薄軍 鄭榕輝 李淵 林龍山 張靜

(1 集美大學水產學院, 福建 廈門 361021;2 自然資源部第三海洋研究所, 福建 廈門 361005)

0 引言

塑料因其價格低廉、重量輕、堅固耐用、耐腐蝕, 并且具有很高的隔熱和絕緣性能, 長期受到人們青睞[1]。塑料消費的不斷增加也不可避免地導致了塑料垃圾的增加, 其中大部分通過工業排放、垃圾和陸地徑流進入海洋環境[2]。塑料在海洋垃圾中占比高達80%～85%[3]。據統計, 2020年全球塑料產量高達3.67 億噸[4], 但僅小于5%的塑料材料被回收[5], 由于其不易降解的特征和人類持續排放等原因, 導致塑料在海洋環境中得以積累。其中, 微塑料指粒徑小于5 mm 的塑料碎片、細線、纖維、微球或薄膜[6], 該概念由Thompson 等[7]于2004 年首次提出, 并在2008 年由美國國家海洋與大氣管理局(NOAA)主辦的首屆關于海洋微塑料碎片國際研討會上確定了微塑料粒徑5 mm 的尺寸上限[8]。

目前有關微塑料的研究區域主要集中在近岸海域并涵蓋太平洋、大西洋、印度洋和北冰洋[6,9-10],但涉及南極地區的研究相對匱乏。南極由于其偏僻的地理位置和極端的氣候條件, 一直以來被認為是遭受人類活動負面影響最少的區域, 但是隨著極地旅游業的興起和漁業捕撈的迅猛發展, 以及日益增多的南極各類科考活動, 南極海洋生態系統面臨著外來物種引入、過度捕撈和環境污染的生態風險, 其中微塑料污染問題愈發受到人們關注。微塑料主要可以通過3 種不同的途徑到達南極地區: (1)來自當地的人類活動, 例如旅游業的發展、科考活動的增多, 以及生活廢水處理不當或隨意排放等; (2)來自南極地區以外的大氣、海洋環流或生物運輸; (3)來自更北的水域, 由風暴驅動的擴散和全球變暖引起[11]。

對南極地區的微塑料研究最早可追溯到20世紀80 年代, 研究人員發現南極毛皮海獅(Arctocephalus gazella)被纏死在廢棄的塑料垃圾中[12]。2017 年,Munari 等[13]首次在羅斯海區域不同深度的沉積物中發現高濃度的微塑料, 在海岸線位置則出現大量的橡膠和尼龍。2018 年, Reed 等[14]檢測了南極羅瑟拉研究站附近沉積物中的微塑料濃度, 最高達5 個·(10 mL)-1。2019 年, Lacerda 等[15]報道了南極半島海洋表面的塑料碎片濃度為1794 件·km-2,其中微塑料濃度達54%。2020 年, Kelly 等[16]研究發現南極東部海冰中的微塑料濃度約為11.71 個·L-1,且成分與大多數海洋中一致。Cunningham 等[12]還發現在南極半島、南桑威奇群島、南喬治亞的陸上沉積物微塑料平均濃度(濕重)分別為1.3±0.51、1.09±0.22 和1.04±0.39 個·g-1。

微塑料含有不同種類的化學物質, 如在塑料生產過程中往往會添加穩定劑和染料, 一旦進入環境, 微塑料就可以釋放這些物質, 或從環境中吸收或吸附一些疏水性的有機化合物和重金屬[17]。目前攝入微塑料對低營養級的消費者所造成的負面影響已經逐漸明朗, 例如, 微塑料會在魚類的鰓、肝臟和腸道中積累并且擾亂脂質和能量的代謝[18], 造成乙酰膽堿酯酶活性降低[19], 吸附了污染物的微塑料對器官的危害更大等[20]。南極生物適應極端的環境條件, 具有獨特的表型特征, 與不同緯度的物種相比它們更容易受到環境變化和污染物的影響[21]。本文總結了有關南極生物攝入塑料的相關研究并進行歸類, 按營養級由低到高的順序(無脊椎動物、魚類、鳥類、海洋哺乳類)來評述目前南極生物攝入塑料制品的研究現狀,探討今后重點研究的方向, 可為國內外學者開展南極微塑料研究提供參考。

1 南極各營養級生物攝入塑料制品現狀

1.1 無脊椎動物

微塑料因其尺寸大小與浮游生物近似, 故可以被海洋無脊椎動物以不同的方式攝食, 此前已在貽貝、蚯蚓和海參體內發現微塑料[22]。南極底棲生物群落主要依靠水體和沉積物中的碎屑來獲取能量和營養物質, 因此存在攝入微塑料的風險。2020 年, Sfriso 等[22]首次對南極底棲生物進行微塑料污染研究, 選擇羅斯海12 種具有不同捕食習性的大型底棲生物(表1), 發現約83%的生物樣本含有微塑料, 微塑料平均豐度為0.7 個·mg-1(濕軟組織)和1 個·個體-1, 粒徑范圍為33～1000 μm。經鑒定其中86%為尼龍, 5%為聚乙烯(Polyethylene,PE), 其余聚合物為聚甲醛(Polyformaldehyde,POM)、聚苯乙烯(Polystyrene)、聚丙烯(Polypropylene,PP)、酚醛樹脂等。雙殼類中微塑料豐度最高, 其次是腹足類、多毛類、端足類和腔腸動物。

表1 12 種不同捕食習性的大型底棲生物體內微塑料豐度[22]Table 1. Microplastic content per individual in twelve macrobenthic species of different feeding strategies[22]

棘皮動物既可以直接吸收來自環境中的微塑料, 也可以通過營養轉移間接吸收來自餌料生物中的微塑料[23]。其中海星隸屬于棘皮動物門海星綱(Asteroidea), 是底棲生物群落中的頂級捕食者。2021 年, Cossi 等[17]在兩種海星Henriciaobesa和Odontasterpenicillatus體內發現微塑料, 其中,H.obesa中平均豐度為3.34±4.13 個·g-1(濕軟組織)和1.00±1.03 個·個體-1,O.penicillatus中平均豐度為1.94±2.09 個·g-1(濕軟組織)和2.70±2.91 個·個體-1。微塑料以纖維狀和碎片狀為主, 所有微塑料呈藍色, 其粒徑范圍為24～1340 μm, 且大多數小于1 mm, 經鑒定多為半合成纖維, 且在有色纖維和碎片中都附著有塑料工業中常見的酞菁顏料。兩種海星體內微塑料豐度差異或許與生活習性有關,Henricia屬通常攝食環境中的懸浮顆粒[24], 而Odontaster屬則多為食肉動物, 通常以海豹肉、魚類和其他棘皮動物為食[25]。目前, 攝食方式對水生生物攝入微塑料豐度的影響尚不確定, 有的學者認為攝食方式和攝入微塑料數量之間沒有關系[26], 也有學者認為濾食性動物與雜食性和肉食性動物相比能攝入更多的微塑料[22,27], 但也有學者發現肉食性動物體內的微塑料豐度要高于濾食性動物[28-29]。

諾伊邁爾堅固海膽(Sterechinusneumayeri)是南極淺水區域最豐富的棘皮動物門海膽綱動物,分布在810 m 以淺水域[30]。它是一種雜食性動物,主要以藻類為食, 并在高初級生產力區域, 可將藻類轉變成碎屑返還到生態系統中, 被食腐動物吸收[31]。該種海膽具有代謝速率低、生長速度緩慢[32]和遺傳多樣性低[33]的特點, 很容易受到環境變化的影響, 且容易富集環境中的微塑料[34]。南極沿岸考察站附近存在大量的人類活動, 這也加劇了其受微塑料污染的風險。2019 年, Bergami等[34]對喬治王島南極海膽的研究發現, 納米級的微塑料被攝入后會造成南極海膽體內吞噬細胞的吞噬功能受損, 且會干擾氧化應激和凋亡通路相關基因的表達, 從而破壞其免疫系統。

南極大磷蝦(Euphausiasuperba)作為南極生態系統中的關鍵物種, 在南極食物網中發揮著重要作用, 其生物量極其豐富, 是南大洋眾多高營養級捕食者的重要食物來源[35]。南極大磷蝦主要以浮游植物為食, 但也會捕食樽海鞘、橈足類和磷蝦等其他浮游動物[36]。南極大磷蝦為濾食性動物, 這也導致其很容易攝入微塑料[37]。Dawson等[35]研究發現, 在實驗室條件下, 南極大磷蝦可以將攝入的31.5 μm 的微塑料粉碎成粒徑小于1 μm的碎片, 且在沒有藻類的條件下存在直接攝入微塑料的現象。

1.2 魚類

南極海洋魚類約有300 余種, 分屬49 個科,僅占全球魚類的1.3%[38-39]。1972 年, Carpenter等[40]首次在輻鰭魚類的腸道和水體中發現了平均粒徑1 mm 的聚苯乙烯小球。此后, 關于此類研究大多數集中于北半球, 而關于南半球甚至南大洋魚類的微塑料研究則相對匱乏[41]。莫氏犬牙南極魚(Dissostichusmawsoni)是南大洋深水區的魚類, 通常生活在2200 m 水深處。2016 年, Cannon 等[41]在莫氏犬牙南極魚胃腸道中發現了綠棕色、堅硬的塑料碎片, 經鑒定為丙烯酸樹脂, 這表明南大洋的深水區也存在塑料污染。上述研究中發現的塑料都是通過肉眼識別出來的, 或許其體內還包含更小的微塑料和纖維。2022 年, Zhang等[42]首次對南極羅斯海和阿蒙森海的鱸形目魚類的胃腸道進行微塑料研究, 發現羅斯海的鱸形目微塑料檢出率和豐度(50%和1.286 個·個體-1)均高于阿蒙森海(36%和1.227 個·個體-1), 且羅斯海鱸形目胃腸道微塑料成分多為聚丙烯酰胺(Polyacrylamide, PAM), 粒徑為100～200 μm, 阿蒙森海鱸形目胃腸道微塑料成分多為人造纖維(rayon), 粒徑為500～1000 μm。兩個海域鱸形目魚類體內微塑料豐度出現差異的原因可能是不同的考察站、廢水處理設施和漁業活動的排放, 以及洋流和局部環流等因素。鱸形目魚類體內所含微塑料可能通過食物網傳播對其他南極生物和人類健康產生不利影響[42]。

1.3 鳥類

自20 世紀70 年代初人們認識到海洋塑料污染問題以來, 海鳥吞食塑料顆粒的報告一直在穩步增加[43]。由于海鳥習慣接近海面和船舶后覓食,因此特別容易攝入塑料, 據統計, 約有78%的海鳥攝入過塑料制品[44]。在南極海洋生物中, 海鳥被認為是監測生態環境變化的最方便的生物指標之一, 也被建議作為許多海洋環境中塑料污染的指標[45], 這與其獨特的生理結構有關, 以鹱形目(Procellariiformes)的海鳥為例, 它們的幽門括約肌狹窄且有一定的角度, 可以將難消化的物質保留在胃腸道中[46]。關于南極區域鳥類攝入微塑料的研究最早可以追溯到20 世紀80 年代, 有研究發現來自南極的候鳥鴿鋸鹱(Pachyptiladesolata)前胃和砂囊中存在塑料碎片[43]。1984—1987 年,van Franeker 和Bell[47]通過調查南極洲阿德里島的海燕, 發現黃蹼洋海燕(Oceaniresoceanicus)的胃含物中塑料濃度較高, 平均每只有4.4 個塑料顆粒, 且雛鳥體內的塑料濃度要大于成鳥。1996—2018 年, Perold 等[48]持續調查了亞南極區域的馬里恩島的鳥類巢穴, 獲得了共計1486 件筑巢污染物, 大多數是硬質塑料和與漁業相關的塑料制品, 少量的食品包裝及塑料袋等。1994—2019 年, Phillips 和Waluda[49]通過調查南喬治亞的鳥類棲息地和巢穴, 在漂泊信天翁(Diomedea exulans)、灰頭信天翁(Thalassarchechrysostoma)和黑眉信天翁(Thalassarchemelanophris)的巢穴中分別收集到541、548 和124 件筑巢污染物, 其中漂泊信天翁攝入并帶回的大多數是塑料袋(44.9%)、食品包裝(23.0%)和手套(5.3%)等, 而灰頭信天翁和黑眉信天翁攝入的大多數是各種類型的塑料(61.9%和62.1%)、瓶蓋(25.3%和17.4%),其次是塑料袋(5.2%和9.1%)。此外還調查了它們雛鳥反芻的胃含物, 發現漂泊信天翁的塑料攝入率比黑眉信天翁高5.7 倍, 灰頭信天翁的比黑眉信天翁的高1.4 倍。

南極企鵝, 如金圖企鵝(Pygoscelispapua), 一直被認為是監測南極海洋生態系統污染程度的指示生物, 它們幾乎全年都在自己的棲息地活動[45],和習慣遷徙的候鳥相比, 更能反映南極當地的微塑料污染狀況。2019 年, Bessa 等[45]在南喬治亞島和南奧克尼群島上總共采集了80 個金圖企鵝的糞便樣本, 通過研究發現其中約20%含有微塑料,大部分呈纖維狀, 平均長度為1266±1378 μm, 最小長度僅為76 μm, 主要成分為聚乙烯、聚丙烯和半合成纖維素等。近年來相關研究和分析發現[12-16],金圖企鵝體內的微塑料可能來自3 種途徑: (1)一些顏色鮮艷的塑料碎片被誤認為食物直接攝食;(2)通過餌料生物間接攝食; (3)通過受污染的水或沉積物偶然攝入, 已有研究證明南極區域的水體和沉積物中存在微塑料[13-16]。

王企鵝(Aptenodytespatagonicus)在整個南大洋的亞南極島嶼繁殖, 是最重要的鳥類消費者之一[50], 它們能下潛到400 m 的深度, 并主要以中上層魚類為食[51]。Le Guen 等[51]通過研究2017年在南喬治亞采集的3 種不同生活史的王企鵝糞便(育雛期、孵化期、未繁殖期), 發現其中84.7%為纖維素, 3%為動物絨毛, 12.3%為人工合成纖維,所呈現的都是纖維狀的微塑料污染物, 并且孵化期王企鵝糞便中微纖維量比育雛期王企鵝高, 推測可能是育雛期王企鵝反芻食物給幼鳥從而導致自身微纖維含量低, 或是由于孵化期王企鵝的覓食行程比育雛期更長, 更容易接觸到微纖維。

Frag?o 等[52]通過研究南極半島和斯科舍海域的帽帶企鵝(Pygoscelisantarcticus)、阿德利企鵝(Pygoscelisadeliae)和金圖企鵝的糞便, 在317 個糞便樣品中發現了92 個人造塑料顆粒, 在所有提取的顆粒中有35%被鑒定為微塑料, 主要是聚乙烯和聚酯合成物。Panasiuk 等[53]通過研究喬治王島上的阿德利企鵝的胃含物, 發現其中99.9%為南極大磷蝦, 也發現了一些粒徑大于1 cm 的塑料碎片, 其形狀扁平疑似漁網碎片, 顏色多樣, 這意味著有不同的來源, 但對塑料成分并未深究?？傊? 不同物種企鵝的覓食策略不同, 比如非洲企鵝(Spheniscusdemersus)捕食上層魚類, 王企鵝捕食中層魚類, 金圖企鵝在靠近海床的地方覓食。通過研究這些企鵝, 可以確定哪種覓食策略受微塑料污染的影響最大, 這反過來又有助于確定未來微塑料污染風險相對較高和較低的物種。

值得注意的是, 在所有企鵝的糞便研究中,纖維狀的微塑料污染物占了很大的比重[45,51-52]。有研究表明, 到目前為止在海洋表層水中最豐富的微塑料是微纖維[54], 微纖維通常被認為是由合成材料制成, 如聚酯或聚酰胺(Polyamide, PA)等。此外, 在海洋中也發現了一些自然纖維如羊毛和棉花等。De Falco 等[55]發現, 5 kg 的聚酯纖維紡織物的洗滌廢水能釋放超過600 萬個微纖維。Gr?ndahl 等[56]調查發現在南極洲的71 個考察站中, 約有52%沒有廢水處理系統。假設每個人在南極考察站每周洗1 次衣服或被褥, 每周清洗3～11 件人工合成織物, 那將會有介于5～255 億個的塑料纖維釋放到南大洋, 假設90%的纖維在廢水處理過程中被去除, 那么在10 年內釋放到南大洋的塑料纖維將達到250 億個[57]。洗衣廢水中釋放的微纖維可能是重要的微塑料污染源?，F階段關于在南極的水體或沉積物中微纖維的報告很少,盡管在廢水排放源附近可能會較容易檢測到微纖維, 但是由于稀釋效應, 在開闊海域中檢測會更加困難。據統計, 2017 年, 全球共生產了100 萬噸纖維產品, 其中人工合成纖維占70%[51], 且紡織纖維生產數量逐年增加, 但目前沒有建立對污染廢水排放入海的全球監管體系, 故迫切需要在南極海洋生態系統中, 監測和評估自然和人工合成的微纖維的賦存特征和生態風險。

1.4 海洋哺乳動物

海洋哺乳動物尤其是鰭腳類動物, 它們能直接攝食含有微塑料的整個獵物, 故其攝入微塑料往往與獵物本身有關。1991 年和1997 年, Eriksson和Burton[58]在麥夸里島收集了共計145 份南極毛皮海獅的糞便, 共檢測出164 個塑料碎片, 均小于10 mm, 且與在海灘上發現的塑料漂浮物成分一致, 這些漂浮物的本體被沖上岸并在海岸線上分解后再次流入海里, 其中一些顆粒被魚類攝食,這些魚類后來被海豹攝食, 從而導致塑料碎片的生物積累。1999 年, McMahon 等[59]在麥夸里島上收集了51 份新西蘭海獅(Phocarctoshookeri)的糞便, 其中塑料碎片出現率為 11.5%, 粒徑約為1 mm, 且有塑料出現的糞便中都檢測出了大眼電燈魚的耳石。1990—2001 年間, van den Hoff 等[60]在麥夸里島的海豹繁殖地共收集了332 份幅北毛皮海獅(Arctocephalustropicalis)糞便, 檢測出47個塑料碎片, 平均粒徑為4.1 mm, 且糞便中存在大量的大眼電燈魚(Electronasubaspera)耳石。研究發現, 處于繁殖期的成年海豹在為幼崽提供食物時, 會進行短距離覓食, 而以燈籠魚科為首的中上層魚類則是它們主要攝食對象, 約95%的海豹會在夜間潛至10 m 深水處覓食, 而燈籠魚會在夜間垂直遷移至上層水域攝食浮游生物[60]。但是目前沒有相關研究能夠證明燈籠魚體內含有微塑料, 具體情況有待后續的進一步研究。

低營養級生物對微塑料的攝取可能是微塑料進入海洋食物鏈的一個潛在途徑。許多中上層魚類存在晝夜垂直遷移的習性[61], 它們白天停留在較深的水層以躲避捕食者, 夜間遷徙至上層捕食浮游動物, 這種遷移特性可能導致微塑料從表層轉移到海洋深處。高營養級消費者通過捕食低營養級消費者而生存, 低營養級消費者攝入微塑料造成的諸如堵塞或損害消化道, 虛假的食物滿足感, 抑或是有毒化合物的轉移等[61], 這些因素會直接影響它們的種群數量動態, 進而影響到高級消費者, 使得食物鏈生態失衡, 進而影響南極原本就簡單的生態系統。

微塑料在鯨類動物中的研究目前十分匱乏,主要受限于倫理道德、法律和物流運輸方面的限制, 現有的少數研究都是依靠機會性的接觸已死亡的擱淺鯨魚[62-63]。有關南極和南大洋的鯨類微塑料研究有待進一步開展。

2 南極各類營養級生物微塑料污染程度與其他區域比較

2.1 南極無脊椎動物微塑料污染程度與其他地區比較

為了更好地展現微塑料在南極生物體內污染程度, 本文將來自各大洋和近岸已發布的各類營養級生物攝入微塑料資料進行比較分析。

從全球范圍來看, 南極無脊椎動物體內微塑料污染程度呈中等水平(表2), 無脊椎動物會直接攝入環境中存在的微塑料, 不同區域無脊椎動物體內微塑料豐度存在差異或許與攝食方式和棲息地環境不同有關。肉食性動物、草食性動物和濾食性動物體內微塑料豐度均存在一定差異, 沉積物中的微塑料往往也會影響一些底棲無脊椎動物。例如, Hennicke 等[64]在調查區域的沉積物中發現微塑料平均豐度范圍為70～430 個·kg-1, 且沉積物中出現的微塑料顏色類型與生物樣中一致,人口稠密地區的沉積物污染程度比偏遠地區更嚴重。此外, 南極無脊椎動物體內出現的微塑料主要類型為聚酰胺和聚乙烯, 與其他地區報道一致,這些聚合物常用于漁具、繩索、食品包裝和服裝材料, 易通過陸地和海洋的人為活動輸入海洋。

表2 不同地區無脊椎動物體內微塑料豐度Table 2. Microplastic abundances in invertebrates from different regions

續表

2.2 南極魚類微塑料污染程度與其他地區比較

南極魚類體內微塑料污染程度在全球范圍內處于中等水平(表3), 不同區域魚類體內微塑料豐度差異或與棲息深度和環境有關。南極魚類主要是底棲魚類, 底棲魚類是底棲生物的主要消費者,也以浮游動物為食[71], 可能會間接攝入來自獵物中的微塑料。南極羅斯海以及阿蒙森海存在頻繁的科學調查活動, 廢水處理廠、航運和洋流等都會促進微塑料的釋放和傳播, 這也一定程度上加劇南極魚類對微塑料攝入量[42]。此外, 南極魚類體內微塑料主要成分來自紡織工業, 包裝和漁具, 這與大洋和近岸的報道一致[10,72-77], 這表明海洋魚類體內存在的微塑料與人類活動息息相關。

表3 不同地區魚類體內微塑料豐度Table 3. Microplastic abundances in fish from different regions

2.3 南極鳥類微塑料污染程度與其他地區比較

南極鳥類體內微塑料豐度在全球范圍內處于中等水平(表4)。因其獨特的生理結構, 鳥類攝入的微塑料會暫時儲存在砂囊和前胃中, 一段時間后才能通過腸道和泄殖腔排出體外[79], 這或許能解釋糞便樣中的微塑料豐度普遍低于胃腸道中微塑料豐度。南極企鵝糞便中的微塑料豐度較其他海鳥較低, 可能是企鵝的棲息地較為固定且移動范圍較短, 而多數海鳥具有遷徙的習性, 能接觸更多微塑料。南極企鵝糞便中涉及的微塑料主要成分來自紡織工業與漁業, 也出現在當地沉積物、海水中[13,57], 和全球其他區域報道一致。

2.4 南極海洋哺乳動物微塑料污染程度與其他地區比較

現有的研究表明, 全球范圍內的海洋哺乳動物都存在不同程度的微塑料污染(表5), 其中鯨豚類體內微塑料豐度較為顯著, Moore 等[62]在白鯨(Delphinapterusleucas)腸道中沒有發現任何中大型塑料碎片, 推測白鯨并沒有直接或者刻意去攝入塑料, 體內存在的微塑料更可能是來自于獵物。南極海洋哺乳動物體內微塑料污染程度在全球范圍內處于低水平, 南極海豹糞便中發現的聚合物種類與調查區域海上漂浮物成分相同[58], 表明海豹可能吞食來自海上的微塑料, 或通過獵物間接攝入, 其主要成分聚乙烯和聚丙烯主要來自紡織工業與漁業, 也在全球眾多魚類體內發現,與其他地區報道一致, 表明微塑料很可能通過食物鏈進行傳遞。

表5 不同地區海洋哺乳類體內微塑料豐度Table5. microplastic abundances in marine mammals from different regions

3 總結與展望

關于南極生物攝入微塑料的研究表明, 從低營養級的無脊椎動物到高營養級的海洋哺乳動物都存在微塑料富集現象, 其中南極無脊椎動物、魚類和鳥類體內微塑料污染程度在全球范圍內呈中等水平, 南極海洋哺乳類動物體內微塑料污染程度普遍低于其他區域。低營養級生物攝入微塑料可能是微塑料進入海洋食物鏈的潛在途徑之一,像南極大磷蝦以及燈籠魚等關鍵物種是否攝入微塑料還有待學者進一步探明。此外, 現階段的研究多為描述性研究, 更多深入而全面的評估有待今后持續開展跟蹤監測、測試分析和研究, 而且也應該更加關注微塑料的長期潛在影響。