鳥類對廣寄生果實的取食和傳播作用*

李仁杰 張偉茵 佟富春

廣寄生Taxillus chinensis是桑寄生科鈍果寄生屬的小灌木，嫩枝、葉被銹色星狀絨毛，稍后絨毛呈粉狀脫落，枝、葉無毛；小枝灰褐色，具細小皮孔。肉質漿果，幼果橢圓形，果皮密生小瘤體，成熟后淺黃色[1]?；ü?月至翌年1月，盛花期10—12月。其主要分布于熱帶和亞熱帶地區，在我國分布于廣東、廣西、福建和海南[2]。廣寄生不屬于專性寄生，能寄生在70多種植物上[3]，其在城市人工林、行道樹、高校風景林、林場經濟林上廣泛寄生，且傳播迅速，難以根除[3～4]。廣寄生具有較強的蒸騰作用，且與寄主爭奪養分，會造成寄主部分枝條或全株死亡[2,5]，對城市森林的穩定性、經濟作物產量造成了不利影響。

種子傳播（種子擴散）指植物種子脫離母樹并以某種方式傳播到適宜生長繁殖的生境的過程[6～7]。廣寄生以種子繁殖為主，在樹棲哺乳動物較少的城區、經濟林區等地，鳥類是其種子的主要傳播者。廣寄生的果實成熟后變為黃色，易脫落，方便鳥類尋找和取食；其果肉具粘性，鳥類取食后未被消化的果肉連同種子一起被排出或回吐至體外，部分種子粘在植物枝條上，在適宜環境中能在短時間內萌芽并侵染寄主完成更新[8]。

廣州為廣寄生的多發地區，位于城區的華南農業大學校園（以下簡稱“華農校園”）中的樹木也受其危害。華農校園占地面積大，生境類型多樣，園林植物和鳥類物種豐富，故本文以其為研究對象，對其內造訪廣寄生的鳥類進行調查，掌握取食廣寄生果實的鳥類種類和不同鳥類取食廣寄生的強度差異，確定廣寄生的主要傳播鳥類，并嘗試通過減少其選擇廣寄生作為食物來源的方法抑制廣寄生的傳播，希望能為廣寄生防治及鳥類生態學研究提供數據支撐。

1 研究地概況和研究方法

1.1 研究地概況

華農校園占地面積約293.8 hm2，擁有湖泊、濕地、樹木園、大草坪、果園、農田、公園等多種生境，屬于亞熱帶季風氣候，年均氣溫21.4～21.9℃，年均降雨量1 623.6～1 899.8 mm，年均蒸發量1 640 mm，相對濕度為55%～90%，年平均日照時間在1 800 h以上[9]。華農校園內共記錄到園林植物85 科200 屬279 種[10]，共記錄到鳥類16 目61 科212 種，占廣東省鳥類總種數（584 種）的36.30%。本研究在華農校園內選擇4 處廣寄生密集分布且方便觀察的地點作為調查點，分別為濕地公園（113°21'16.5093"E，23°09'13.6103"N）、行政樓（113°21'16.9162"E，23°09'21.5509"N）、水利學院（113°20'50.0607"E，23°09'29.5672"N）和藝術學院（113°21'07.6883"E，23°09'38.1248"N）。

1.2 研究方法

于2022年4月24日—5月6日對調查區域內的寄主和其廣寄生數量進行調查。之后，主要利用Forester 8×42望遠鏡和OLYMPUS微單相機對造訪廣寄生的鳥類進行觀察。在廣寄生少花期（2022年5月7日—9月19日），調查人員每周選取1～2個晴天作為觀察日；在廣寄生結果盛期（2022年9月20日—11月10日），調查人員每周任選2～3 天（晴天）作為觀察日，每個觀察日又分為上午（7:30—10:30）、中午（10:30—13:30）和下午（13:30—16:30）3個時間段（各3h）；在2022年11月12日—12月3 日，每周六進行觀察點的全天候觀察（6:30—11:30，13:30—17:30）。本研究觀察時間合計60天。選擇生長有處于花果期的廣寄生且便于觀察的樹作為目標樹，觀察目標樹10 m半徑內活動的鳥類，將同時滿足廣寄生花果期內在廣州分布、生態類型為林鳥以及食性為雜食和植食3個條件的鳥類記錄為潛在傳播者。觀察造訪廣寄生叢和取食其果實和花的鳥類，記錄鳥類種類、造訪次數（調查期間鳥類進入廣寄生叢中活動的次數）、取食量（調查期間鳥類取食廣寄生果實的顆數或取食廣寄生花的朵數）、調查時間。若一群同種鳥類同時訪問目標樹，則選取最適宜觀察的個體進行記錄。

1.3 數據處理

1）優勢度P計算公式如下：

其中，A i為某種鳥在某一生境中的總數，A1+A2+A3+…+An為各種鳥在相同生境數量的總和。P≥5%為優勢種（標記為+++），1%＜P＜5%為常見種（標記為++），P≤1%為稀有種（標記為+）。

2）用取食強度Q代替取食量來表示不同鳥類的取食情況，以消除鳥類種群數量不同造成的造訪頻次的差異：

其中，Q＞1 為重度取食，0.2 ≤Q≤1 為中度取食，Q＜0.2為輕度取食[11]。

3）采用取食日百分比來表示鳥類取食的時間分布：

4）采用平均訪問只數、平均取食時間和平均取食量來表示鳥類在廣寄生叢中的活動強度：

2 結果與分析

2.1 寄主種類統計

在華農校園4個調查點內共發現寄主植物28種（表1）。長隔木、木樨和柿上的廣寄生冠幅達到宿主植物的一半左右，寄生狀態為平行型，生長狀態優于校園內其他廣寄生。黃葛樹和陰香上的廣寄生的寄生狀態為分支型和叢枝型，生長狀態較差。廣寄生在校園內大部分宿主上表現為叢枝型和平行型皆具，且往往一位宿主上存在多株廣寄生。

表1 廣寄生宿主統計

2.2 鳥類物種統計

調查期間在目標樹半徑10 m范圍內共觀察到47種鳥類（8目28科），訪問目標樹189次。由于存在目標樹高大、樹冠密集，調查日未觀察到特定鳥類取食行為等因素，實際取食廣寄生種子鳥類種數應該大于觀察到的鳥類種數。借由目標樹10 m半徑內的鳥類居留型、生態類型、食性，排除實際觀察到取食廣寄生的8種鳥類，推測潛在廣寄生種子傳播者有21種（表2）。在潛在傳播者中，通過優勢度對比認為黑臉噪鹛、絲光椋鳥和黑領椋鳥是最可能的潛在廣寄生種子傳播者。

表2 潛在傳播者名錄

2.3 取食廣寄生的鳥類

調查期間訪問廣寄生的鳥類有11種（表3），其中8種鳥類取食廣寄生。

表3 造訪廣寄生的鳥類種類

從造訪廣寄生次數上來看，暗綠繡眼鳥、紅胸啄花鳥和大山雀3種鳥類造訪次數最多，分別占總造訪次數的32.69%、22.44%和12.18%。平均訪問只數最多的是暗綠繡眼鳥，它們往往以小群（偶見大群）飛入廣寄生中取食。其他鳥類罕見群體取食廣寄生，可能與廣寄生植株較小，同一植株上成熟果實數量不及其他喬木豐富，食物量難以吸引成群較大鳥類有關。

從取食方式上來看，烏鶇、白頭鵯、紅耳鵯、大山雀、鵲鴝、暗綠繡眼鳥和紅胸啄花鳥均吞食廣寄生果實。紅胸啄花鳥和暗綠繡眼鳥還吸食廣寄生花蜜，記錄到紅胸啄花鳥吸蜜和取食果實的觀察日分別有15個和31個，其吸蜜次數（94）占總取食次數（235）的40%；記錄到暗綠繡眼鳥吸蜜和取食果實的觀察日分別有16個和29個，其吸蜜次數（109）占總取食次數的（210）51.90%。叉尾太陽鳥僅記錄到吸食廣寄生花蜜。除鵲鴝在地面撿食廣寄生果實外，其他鳥類均在廣寄生枝頭取食。調查人員在廣寄生宿主下方植被上散布的鳥類糞便中發現無果皮包裹的廣寄生種子，推斷食果鳥類以糞便形式傳播廣寄生的種子。同時觀察到烏鶇將種子反吐至黃葛樹樹枝上，推測烏鶇通過反吐傳播廣寄生種子。

從取食強度來看（表4），除了紅耳鵯、烏鶇和鵲鴝為中度取食，其他鳥類為重度取食，其中紅胸啄花鳥的取食強度最高，為6.71；其次為叉尾太陽鳥、暗綠繡眼鳥和大山雀，取食強度均大于3。同時，這4種鳥類的取食日百分比均大于10%，其他鳥類均小于10%。綜上，紅胸啄花鳥、暗綠繡眼鳥、叉尾太陽鳥和大山雀更加傾向于取食廣寄生。調查人員在廣寄生果期的每一個全天候調查日均記錄到這4種鳥類的取食行為，推測它們是校園內廣寄生的主要傳播者。

表4 不同鳥類取食廣寄生的強度

2.4 其他食物來源

在觀察范圍內，發現取食廣寄生的鳥類也取食其他植物（表5），其中與廣寄生果實大小相近且果期有重合的植物有3種（表6），為楝葉吳萸、黃葛樹和陰香，故認為這3種植物與廣寄生種子傳播形成競爭關系。

表5 取食廣寄生的鳥類取食的其他植物數量

表6 廣寄生花果期內成熟果實對比

3 討論

許多研究表明，鳥類取食量與鳥類形態特征間呈正相關，更大體型的鳥類一次能取食更多的植物種子，還具備更大的活動范圍，能將種子散布到更遠的范圍，提高植物種群的空間分布[12]。但在本研究中，只有較小體型的鳥類（暗綠繡眼鳥、紅胸啄花鳥）頻繁取食廣寄生果實，體型中等的鳥類（如紅耳鵯、烏鶇等）更傾向于取食校園內其他植物的果實（如黃葛樹和楝葉吳萸），大山雀取食所有小于其嘴裂大小的果實，叉尾太陽鳥吸食蜜源植物，未觀察到大型鳥類取食廣寄生。有研究表明，鵯科鳥類在取食桑寄生科植物種子后會將其碾碎[8]，使其種子死亡，推測體型小于鵯科的鳥類取食廣寄生種子后，種子能被完整排出體外。

調查中觀察到烏鶇將廣寄生種子完整吐出，并在黃葛樹枝上擦喙，使種子黏附于寄主枝干上，而黃葛樹上廣寄生數量較多，推測通過反吐的方式傳播有效性較高。本研究觀察到叉尾太陽鳥僅吸食廣寄生花蜜，每次訪問時間長、取食花朵數量多，單只便能完成一小片區域的廣寄生授粉。雖然叉尾太陽鳥不對廣寄生種子傳播起直接作用，但可以提高其種子發育成功率，增加成熟種子數量，間接促進廣寄生種子的傳播。紅胸啄花鳥和暗綠繡眼鳥取食廣寄生花蜜與果實，前者個體取食廣寄生果實的數量大，后者較喜食廣寄生花蜜但物種數量多，均對廣寄生種子傳播起重要作用。

除喜食漿果的紅胸啄花鳥外，秋冬時期大部分鳥類更傾向取食黃葛樹、楝葉吳萸和柿的果實，這些樹種都具有結果量大、果實成熟時間較集中的特點。調查人員在這些樹種的果實成熟期間的每個觀察日都能觀察到大量鳥類造訪取食：柿的果實更能吸引如絲光椋鳥、大擬啄木鳥和烏鶇等中大型鳥類，楝葉吳萸、黃葛樹等則更能吸引鵯類、大山雀、暗綠繡眼鳥等中小型鳥類，且常見這些鳥類集群取食。華農校園內較少盛果期在11月和12月的植物，因此認為這兩個月份鳥類的食物來源較少。雖然廣寄生的果實并不作為大多數鳥類的主要食物，但花期長、花果同期的特征使廣寄生成為鳥類在秋冬季節的保障性食物來源。因此，為取食廣寄生的鳥類在秋冬季節提供更多食物選擇，如楝葉吳萸，可以減少其他食物不足的時間，降低鳥類對廣寄生的取食量，進而抑制廣寄生的傳播。

同時，調查發現廣寄生在寄主附近集中分布，且存在不同世代廣寄生感染同一宿主的現象。這表明了校園內的廣寄生與較小體型鳥類形成較為穩定的協同關系，其傳播處于較小范圍內。由于校園內較少其他動物類群，除了鳥類外是否有其他動物能傳播廣寄生種子，還需要進一步研究。

致謝：感謝華南農業大學許樂樂、董依茹、周紓瑜、殷楚博、黃子峻同學在觀測研究過程中付出的勞動。