大別山區黑溝綠太陽魚種群的形態特征研究

萬 安張曉可劉志剛王慧麗陳敏敏周 雙于道平

(1. 安慶師范大學, 水生生物保護與水生態修復安徽省高校工程技術研究中心, 安慶 246011; 2. 安慶師范大學, 資源環境學院, 安慶 246011)

大別山區黑溝綠太陽魚種群的形態特征研究

萬 安1,2張曉可1劉志剛1王慧麗1陳敏敏1周 雙1,2于道平1

(1. 安慶師范大學, 水生生物保護與水生態修復安徽省高校工程技術研究中心, 安慶 246011; 2. 安慶師范大學, 資源環境學院, 安慶 246011)

綠太陽魚是2015年4月在大別山區淠河流域支流中新發現的入侵魚類。利用2015年7月從黑溝中采集的78尾綠太陽魚標本, 對該物種的形態特征進行了詳細測量和分析。結果發現綠太陽魚種群內的形態相似性較高, 但還存在一定的形態差異。相比性別, 年齡是造成這種形態差異的主要原因。雄性從Ⅰ齡開始出現顯著的形態分化, 而雌性差異并不顯著。這種形態學的差異完全符合雄魚筑巢護卵的習性, 具體表現在雄魚頭部指標(D1-2、D2-3、眼間距、眼后頭長、頭長)、臀鰭附近指標(D5-7、D5-8)、背鰭基部指標(D6-8)和尾柄處指標(D9-10)增大。同時相比Ⅰ齡以上的雄魚, 雌魚和0齡雄魚的尾柄指標(D8-10、D8-9)較長, 身體更適于流水環境。這種雌雄體型上的變化, 將有助于雄魚占領溪流環境中的靜水區(深潭), 而雌魚和0齡魚占領流水區(急灘、湍流), 這為該種群適應山區溪流的水文環境, 合理分配生態位提供了便利條件, 同時也使其對大別山區其他魚類具有較大的生態危害潛力。

綠太陽魚; 形態特征; 兩性異形; 生態位

綠太陽魚(Lepomis cyanellus)隸屬于鱸形目(Perciformes)、棘臀魚科(Centrarchidae)、太陽魚屬(Lepomis), 廣泛分布于北美各地。綠太陽魚能捕食其侵入水域其他魚類及其卵、幼苗, 嚴重影響當地原生魚類的生存[1,2]; 并且隨著全球氣候的變暖,喜暖的綠太陽魚有逐漸向高緯度、高海拔的山區溪流入侵的趨勢[3], 且在山區溪流中綠太陽魚的種群優勢更為明顯, 對當地生態系統的威脅更大[4]。該魚1999年作為觀賞和游釣用魚引入我國[5], 目前已在大別山區溪流中發現了綠太陽魚的分布[6]。由于該魚會捕食同一棲息地的其他魚類[2,4], 因此對我國大別山區其他魚類的危害潛力較大, 亟待開展關于該魚的生態學研究。

一般而言, 魚類的體貌特征與其棲息環境密切相關, 同時性別、基因、營養狀況、生長發育階段等均能影響到魚類體型的變化[7]。國外對綠太陽魚的研究已經表明, 流水中的綠太陽魚體型明顯較靜水中的更趨于流線型(Streamline)[8], 這種體型上的改變有利于它們占據更多的生態位[9,10]。而在大別山區, 據當地居民介紹, 綠太陽魚在大別山區已出現將近10年, 人們大多根據捕獲個體的外部形態來稱呼, 如“花鯽”、“黑鯽”、“黑鱸”、“黑鱖”、“黑鰱”等, 因此綠太陽魚的體型、體色在大別山區可能存在個體差異。這種潛在的根據生存環境而改變形態特征的特點會對綠太陽魚的野外鑒定產生干擾, 同時形態特征又與魚類的行為、食性密切相關。因此, 正確認識入侵大別山區綠太陽魚的形態特征, 對種質的鑒定和將來該物種的防控均具有重要意義。

魚類形態學研究中常用兩種方法, 即傳統的形態學分析和多變量形態度量法。前者對種間及種以上水平的鑒定有效, 但對種內的鑒定往往效果較差[11]; 而多變量形態度量采用框架結構, 將魚體分成若干功能單元區來度量魚類外部形態, 能較為精確地反映魚體的形態差異[12]。因此為了能確定大別山區綠太陽魚的形體差異是來自種內還是種間,有必要將兩種度量方式結合, 以便深入了解魚類的形態變化細節信息。目前在大別山區的氣候條件和營養條件下綠太陽魚的體貌特征是否發生變化,這種改變是否具有生態學意義, 均尚未有相關報道。本研究將結合兩種測量方法, 對來自同一季節、同一水域綠太陽魚種群的形態特征進行比較分析, 探討其形態學差異, 旨在為綠太陽魚的形態學鑒別和生態防控研究提供基礎資料。

1 材料與方法

1.1 采樣區域與方法

黑溝地處大別山區, 是漫水河上游的1級支流(圖 1; N 31.115426°, E 115.930112°)。2015年7月對該溪流部分區域進行了魚類調查, 調查方式采取1人電捕, 2人跟隨捕撈, 以之字形路線在可涉水區域進行捕撈。捕撈區域包括深潭、淺灘、急流等生境, 共捕獲綠太陽魚78尾。捕撈后, 現場對新鮮樣本進行拍照, 編號, 甲醛浸制。形態指標測量在實驗室中進行。

1.2 相關參數鑒定與測量

性別及年齡鑒定解剖取性腺, 根據性腺的顏色和卵粒有無等特征判定性別。取微耳石, 采用熱溶膠將微耳石固定在載玻片上, 在1200相砂紙上粗磨, 3000相砂紙細磨至能顯示出較為清楚的輪紋為止, 根據年輪判斷年齡[13]。

圖 1 黑溝位置示意圖Fig. 1 Location of the Heigou creek

形態指標測量采用游標卡尺測量以下數據: 傳統形態學可量性狀(精確到0.1 cm): 體長、體高、體寬、頭長、吻長、眼徑、眼間距、尾柄長、尾柄高、眼后頭長[14]。

框架系統所取位點參照王燕等[15], 數據測量時為2個坐標點之間的直線距離長度, 精確到0.1 cm (圖 2)。

圖 2 綠太陽魚形態框架結構測量圖Fig. 2 The truss network of green sunfish for morphometric measurements10個坐標點之間的距離為框架數據(例如, D1-2為坐標點1和2之間的直線距離)。1. 下頜骨最后端; 2. 吻前端; 3. 腹鰭起點; 4. 頭背部末端; 5. 臀鰭起點; 6. 背鰭起點; 7. 臀鰭末端; 8. 背鰭末端; 9. 尾鰭腹部起點; 10. 尾鰭背部起點The truss parameter measurements were used to show the distances between the two of 10 landmark points (e.g. D1-2 means the straight-line distance between landmark Point 1 and 2). Point 1. Mostposterior of maxilla; Point 2. Tip of snout; Point 3. Origin of pelvic fin; Point 4. Terminus of head back; Point 5. Origin of anal fin; Point 6. Origin of dorsal fin; Point 7. terminus of anal fin; Point 8. Terminus of dorsal fin; Point 9. Ventral origin of caudal fin; Point 10. Dorsal origin of caudal fin

1.3 統計方法

排除性腺未成熟的10尾幼魚后, 剩下的68尾綠太陽魚按照年齡、性別分組后對各組間的形態差異進行分析。利用PRIMER 5軟件, 采用主成分分析(Principal Component Analysis, PCA)判斷各組之間差異性。隨后將全部采集的78尾標本(含幼魚),采用聚類分析(Cluster Analysis), 判斷各年齡、性別組之間的形態相似性。以上分析處理前, 對大部分可量性狀和框架數據都以體長相除進行校正, 而頭部的傳統形態學指標(吻長、眼徑、眼間距、眼后頭長)以頭長相除, 尾柄高以尾柄長相除, 以消除魚體規格大小對實驗結果的影響, 隨后為提高數據的正態性和方差齊性, 降低極端數值的負面影響,將相關數據進行對數lg(X+1)轉化。

在SPSS 17.0中利用多元方差分析判斷性別和年齡對綠太陽魚的形態結構是否有單獨或聯合影響, 利用單因素方差分析(One-way ANOVA)分析了相同性別不同年齡間的形態結構差異顯著性; 利用EXCEL軟件對各年齡組雌、雄魚之間的的形態結構差異進行了t-test檢驗。

2 結果

2.1 外觀形態

剛捕撈的綠太陽魚身體顏色較淺, 頭背部至尾柄有明顯黑色橫紋9條(圖 3b), 上岸后頭背部至尾柄顏色逐漸變黑, 導致橫紋不明顯(圖 3a, c-f)。體型側扁, 背部隆起。頭大, 口裂略傾斜, 下頜突出,上下頜前緣具細齒; 體棕黑色, 上有密集綠色斑紋,頭部有寶藍色點狀條紋, 有黑色耳蓋, 耳蓋有黃色或橘黃色邊緣。少數個體背鰭、臀鰭末端底部有黑色圓斑(圖 3b)。側線鱗46—47, 側線上鱗7—8,側線下鱗至腹鰭14—17, 背鰭硬棘10, 軟鰭條12—13; 臀鰭硬棘3, 軟鰭條9—10, 胸鰭鰭條12—13, 腹鰭硬棘1, 軟鰭條9—10, 尾鰭鰭條17—18 (圖 3a-f)。

2.2 性別及年齡組成

所獲綠太陽魚雌雄比例為0.92∶1 (不含幼魚)。最大年齡Ⅱ齡, 其中0齡42尾(幼魚10尾, 雌性15尾,雄性17尾), Ⅰ齡23尾(其中雌性10尾, 雄性13尾),Ⅱ齡13尾(其中雌性7尾, 雄性6尾)。雌性最大體長11.1 cm, 最小體長3.1 cm; 雄性最大體長12.6 cm, 最小體長3.6 cm (表 1)。

2.3 性狀差異

主成分分析對各樣本的標準化參數進行主成分分析, 共提取了5個主成分, 對總變異的累積貢獻率為60.3%, 其中前2個主成分對變異的貢獻率依次為24.6%和11.0%, 累計貢獻率35.6%。主成分1中載荷較大的參數有D5-6(-0.295)、D3-6 (-0.297)、D6-8(-0.291)、D6-7(-0.274)、體高(-0.322)、體寬(-0.263), 可見主成分1主要反映了綠太陽魚背鰭的位置信息; 主成分2中載荷較大的參數有D2-4(0.437)、D1-4(0.372)、D4-6(-0.461)、D4-5(-0.287)、D7-10(-0.283)、D8-9(-0.299), 可見主成分2主要反映了綠太陽魚頭背部的位置信息,以上荷載系數均在0.25以上。

從主成分分析(圖 4)中還可以發現, 相比性別分組, 各年齡組之間的形態差異較為明顯, 但Ⅰ齡與Ⅱ齡之間差異不大。

聚類分析將全部采集的78尾魚(含幼魚)進行Cluster分析, 結果表明Ⅰ齡雌性與Ⅱ齡雌性(相似性98.87%), Ⅰ齡雄性與Ⅱ齡雄性(相似性98.76%)分別聚為一類再聚為一大類(相似性98.48%); 0齡雄性與幼魚聚為一類后(相似性99.01%), 再與0齡雌性聚為一大類(相似性98.24%)(圖 5)。由此可見整體上, 主要是0齡與其他兩齡之間差異最大, 而Ⅰ齡和Ⅱ齡的性別間差異大于年齡差異。該結果與PCA三個年齡組二維排序結果一致(圖 4)。

多元方差分析應用多元方差分析, 發現年齡和性別可以分別以及聯合對綠太陽魚的形態產生顯著影響(表 2)。

圖 3 綠太陽魚的外觀形態Fig. 3 Exterior appearance of the green sunfish

表 1 各齡綠太陽魚體長范圍Tab. 1 The body length of green sunfish at various age (cm)

圖 4 基于主成分分析的綠太陽魚形態特征變異Fig. 4 The morphological characteristics of green sunfish based on PCA analyses

圖 5 基于聚類分析的綠太陽魚形態特征變異Fig. 5 The morphological characteristics of green sunfish based on cluster analysis

單因素方差分析單因素方差分析發現: 除去幼魚后的68尾綠太陽魚, 僅 0齡雄性與Ⅰ齡雄性的背鰭長度D6-8(Ⅰ齡大于0齡, P=0.027), 尾柄長度D7-9(0齡大于Ⅰ齡, P=0.030)差異顯著, 即Ⅰ齡背鰭基部變寬, 尾柄變短。其余同性魚的各齡之間形態差異不顯著。

t-test檢驗各組魚類(不含幼魚)雌雄個體間性狀差異為: 0齡的雌、雄個體之間無顯著差異;Ⅰ齡魚的雌雄個體差異體現在D1-2、D2-3、D3-5、D 5-7、D9-10、D8-9、頭長和眼間距; Ⅱ齡雌雄個體之間差異體現在D2-3、D3-5、D5-7、D5-8、D8-10、眼間距和眼后頭長(表 2)。

可見雌雄魚體型差異是從Ⅰ齡開始的, 差異主要集中在雌魚的腹部(D3-5)比雄性大, 其余頭部(D1-2、D2-3)和臀鰭(D5-7)等均比雄魚小。

3 討論

大別山區地處湖北、河南和安徽三省的交界處, 屬我國亞熱帶季風氣候區, 是重要的生態敏感區和氣候、植被等的過渡區。大別山安徽區域氣候溫涼, 全區年均氣溫14—15℃, 最低氣溫-15—-19.5℃, 年均降水量1250—1400 mm[16]。區域內溪流眾多, 2015年在該地區首次發現了外來種綠太陽魚, 但未獲得大量種群的證據。此次(2015年7月)在大別山區溪流(黑溝)共捕獲綠太陽魚78尾, 最大年齡Ⅱ齡, 明顯小于國外最大年齡Ⅵ齡的記載[17]。幼魚10尾, 雌性35尾, 雄性36尾, 性別比0.9∶1, 證明在大別山的局部地區已形成穩定的種群。

本研究中的綠太陽魚均來源于同一水域的同一種群, 其營養條件、水文環境相同, 但綠太陽魚的形態結構卻出現較大不同(圖 3)。PCA和聚類分析均表明, 年齡間差異大于性別間差異, 但年齡間主要是0齡與其他兩齡之間差異(圖 4、5)。多元方差分析表明年齡、性別及其交互效應均對綠太陽魚的形態差異有顯著影響(表 2)。對不同組綠太陽魚的形態學參數進行t檢驗和單因素方差分析結果與上述結果一致。其差異性具體表現在: 除0齡魚外, 其余各年齡段間雌雄形態差異較大, 如雄魚頭部指標(D1-2、D2-3、眼間距、眼后頭長、頭長)、臀鰭指標(D5-7、D5-8)和尾柄處指標(D9-10)較雌性大(表 3、圖 3) 。同時相比0齡, 雄魚從Ⅰ齡開始部分形態特征出現顯著不同, 其背鰭基部較長(D6-8), 而尾柄長較短(D7-9)(圖 3)。

表 2 綠太陽魚個體間形態差異的影響因素Tab. 2 The factors that impact the morphological differences

通常, 動物的個體局部特征能反應其生存壓力和生態因子需求[18,19]。作為具有筑巢、保衛領域、護卵等習性的太陽魚屬魚類, 其雄性喜在靜水環境中尋找砂質的環境, 用口銜走水生植物、石塊和淤泥筑起巢穴后, 會豎起全身鰭條或側躺在巢穴中,吸引雌性注意。卵孵化時, 雄魚利用快速游泳驅逐入侵者, 并減少遮蔽物, 給卵提供更多的光照, 利用

表 3 各組綠太陽魚雌雄個體間形態差異Tab. 3 Differences of the morphological parameters of green sunfish among all groups

注: BD體高; BW體寬; CPD尾柄高; CPL尾柄長; ED眼徑; HL頭長; HLAE眼后頭長; IW眼間距; SL體長; SPL吻長; 顯著相關已用黑體表示; *P＜0.05, **P＜0.01

Note: BD: Body depth; BW: Body width; CPD: Caudal peduncle depth; CPL: Caudal peduncle length; ED: Eye diameter; HL: Head length; HLAE: Head length after eye; IW: interorbital width; SL: Standard length; SPL: Snout part length; The significant correlate relationships have been shown by bold figures; *P＜0.05, **P＜0.01口和全身的游泳行為掃除沉降的水生植物, 臀鰭協助尾鰭扇走沉積的淤泥[20]。因此雄性綠太陽魚的頭部指標(D1-2、D2-3、眼間距、眼后頭長、頭長)比雌魚偏大, 被認為有助于護巢和筑巢; 而臀鰭指標(D5-7)偏大, 可以協助尾鰭去除巢內雜質, 對其筑巢具有重要意義[20]; 而尾柄則常被認為會影響魚類的運動類型、運動表現以及捕食策略, 尾柄較長通常與魚類持續性游泳有關; 而較粗的尾柄則會產生強大的瞬時推動力, 與極速性游泳有關。因此, 雄性的尾柄寬度(D9-10)較粗, 其尾部瞬時爆發力強,有利于捕食[19]和去除巢內雜質[17]。而雌魚的尾柄(D8-10、D8-9)較雄魚長, 因此雌魚更適于在流水中持續運動[8,20]。雌性腹部(D3-5)較雄性大, 則表明雌性個體通過增加腹腔容量以提高個體生育力[17]。

此外, 相比0齡雄性, 從Ⅰ齡開始, 雄性背鰭基部(D6-8)顯著變寬, 這一點與具有相似筑巢習性的雄性沙塘鱧相似[21], 也是其適應繁殖的需要。還有研究表明, 魚類的背鰭和臀鰭可以協調尾鰭產生推動力[22,23], 因此雄性綠太陽魚的背鰭、臀鰭基部增大, 還有利于增加其運動和捕食的能力。但尾柄(D7-9)卻較0齡雄魚顯著變短, 這表明低齡雄魚(0齡)的體型也較高齡(Ⅰ齡和Ⅱ齡)更適合流水環境。

綜上所述, 雄性綠太陽魚的形態特征完全適應了其繁殖時的筑巢、護巢的需求。隨著年齡的增加,雄性尾柄變短, 寬度增加, 更適于在較開闊的靜水水域中生存。而低齡的雄魚和全部的雌魚, 由于其尾柄較長, 身體更適于在流水中進行持續運動[8,20]。作為山區溪流, 其主要生境包括深潭(Pool)、急灘(Riffle)和湍流(Run)等棲息地斑塊[24], 因此, 綠太陽魚這種體型上的變化為適應山區溪流水文環境提供了便利條件, 有助于該種群內部合理分配生態位[7,10],使得成熟雄魚可以占領溪流的靜水區(深潭), 而雌魚和低齡(0齡)雄魚則較為適應于溪流中的流水區(急灘, 湍流), 因此綠太陽魚對于溪流生境的占領是全面的, 加之其食肉的習性, 可以捕食同一生境內的原生魚類。但其幼苗和卵受到雄性太陽魚的照顧和保護, 其他原生魚食性魚類(馬口魚、蝦虎魚等)根本無法對其產生威脅。因此, 綠太陽魚在該地區水域中的競爭力較強, 對該地區的其他魚類潛在危害較大, 其具體細節有待今后進一步研究。

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MORPHOLOGICAL CHARACTERISTICS OF THE GREEN SUNFISH (LEPOMIS CYANELLUS) IN HEIGOU CREEK, TA-PIEH MOUNTAINS

WAN An1,2, ZHANG Xiao-Ke1, LIU Zhi-Gang1, WANG Hui-Li1, CHEN Min-Min1, ZHOU Shuang1,2and YU Dao-Ping1
(1. Research Center of Aquatic Organism Conservation and Water Ecosystem Restoration of Anhui Education Department, Anqing Normal University, Anqing 246011, China; 2. School of Resources and Environment, Anqing Normal University, Anqing 246011, China)

The green sunfish (Lepomis cyanellus), a new invasive fish in the Ta-pieh Mountain Area, was found in the tributary of Pihe River in April, 2015. A field investigation was conducted with 78 green sunfish caught from Heigou Creek in July 2015 to measure the fish's morphological characteristics. The results revealed a high similarity between these fish but with certain morphological differences. Rather than gender, age might be the main reason for this difference. The most significant differentiation was in male but not female fish at the age of 1—2 years old, which might explain by the breeding habits of males. Some morphological characteristics of males, such as the head indexes (D1-2, D2-3, interorbital width, postorbital head length, head length), the near anal fin indexes (D5-7, D5-8), the dorsal fin coxal (D6-8) and caudal peduncle width (D9-10), were larger than those of the females. Furthermore, the females and the fish at 0 years old were longer and higher caudal peduncle indexes (D8-10, D8-9) than those of the male fish at 1 years, which may adapt to live in moving water. Due to these morphological characteristics, the males are apt to live in the deep pools of streams, while the females and fish at 0 years old are likely to occupy the lotic habitats (run and riffle), which has brought great ecologically potential dangers to the fishery in Ta-pieh Mountains.

Green sunfish; Morphological characteristics; Sexual dimorphism; Niches

Q959.483

A

1000-3207(2017)01-0194-07

10.7541/2017.24

2016-01-05;

2016-04-11

安徽省高校自然科學研究重點項目(No. KJ2015A222); 安慶師范大學人才引進基金(No.044-K05000130032); 農業部熱帶亞熱帶水產資源利用與養殖重點實驗室開放基金資助 [Supported by the Key Project of Natural Science Foundation for Universities of Anhui Province (No. KJ2015A222); the Talents' Research Foundation of Anqing Normal University, China (K05000130032); Opening Foundation of Key Laboratory of Tropical and Subtrophical Fishery Resource Application and Cultivation, Ministry of Agriculture, China (No. 041-160002001)]

萬安(1980—), 男, 安徽安慶人; 副教授; 研究方向為魚類生態學。E-mail: wananahnu@126.com

張曉可, E-mail: zxksgsg@163.com; 于道平, E-mail: ahyudp@126.com