重引入對麋鹿種群分娩定時及同步化的影響

孟慶輝 柏超 宋苑 單云芳 李俊芳 張樹苗 白加德 鐘震宇 張成林 孟秀祥

（1北京市科學技術研究院北京麋鹿生態實驗中心，北京 100076）（2國家鹿類保護研究中心，北京 100076）（3圈養野生動物技術北京市重點實驗室，北京動物園，北京 100044）（4中國人民大學環境學院，北京 100081）

重引入生物學(reintroduction biology)指為保護生物多樣性，將瀕危物種精準引入已滅絕棲息地使種群再恢復的一門學科(Doug and Philip,2008)。保護瀕危物種、文明對待生態資源是人與自然共生共存的基礎(Liuet al.,2007)。瀕危物種在曾滅絕地的持續繁衍是重引入生物學的重要研究內容(張付賢等，2022)；對于重引入的瀕危鹿類，調整其采食、消化節奏和生殖步調，使種群在原棲息地恢復并與生境植被逐漸重匹配，可實現在曾滅絕地的持續生存和繁衍(Whitinget al.,2012)。因此，研究重引入物種的分娩定時及同步化尤為重要，直接關系到瀕危物種的可解瀕程度。

研究不同遷地間和遷地前后種群的同步繁殖規律，不僅可為遷地保護及管理者提供精準的繁殖節律信息，而且還可為瀕危物種的重引入提供重要的科學依據。如利用牛和羊的同步繁殖策略，可節省飼養管理成本(周鼎年，1984；曹斌云，1994；王忻等，2009)；對瀕危大熊貓(Ailuropoda melanoleuca)同步排卵的監測，可判定最佳的人工授精時機(劉維新等，1996)。目前鹿科動物的同步繁殖研究主要集中于以下4個領域：(1)同步繁殖與維度的關系：隨維度增加，繁殖跨度逐漸縮小(Rutberg,1987)；(2)出生同步與采食生態位的關系：如出生與牧草返青高度及牧草干物質的匹配研究(Leuthold and Leuthold,1975;Skinneret al.,2002)；(3)出生同步與反捕食策略：如馴鹿(Rangifer tarandus)(Dauphine and McClure,1974;Adams and Dale,1998)、馬鹿 (Cervus elaphus)(Smith and Anderson,1998)、駝鹿 (Alces alces)(Testaet al.,2000)、叉角羚(Antilocapra americana)(Gregget al.,2001)、狍 (Capreolus capreolus)(Panzacchiet al.,2008)等利用繁殖同步的產仔密度優勢，降低后代遭遇天敵的損耗；(4)出生同步與交配制度的關系：多配制較單配制物種有更明顯的出生季節性(Laneet al.,2010)。目前，遷地保護和物種重引入對繁殖節律的影響還尚未見相關報道。

麋鹿(Elaphurus davidianus)是我國特有的瀕危物種(蔣志剛等，2006)，是國家一級重點保護野生動物，IUCN名錄中為“野生滅絕”(蔣志剛等，2006)。1985 年從英國烏邦寺 (北緯51°58′，西經00°35′)重引入北京市大興區南海子濕地(北緯39°46′，東經116°27′)(張付賢等，2022)，截至2021年中國麋鹿種群數量已達10 000頭(張付賢等，2022)，是成功重引入的3個標志種之一(蔣志剛等，2006)。然而從滅絕時隔85年，從英國烏邦寺到北京南海子北緯近12°跨度遷移(宋玉成等，2015)，重引入麋鹿種群是否適應原棲息地氣候和生境？分娩節律發生哪些變化？這些仍是今天亟需回答的科學問題。本文對北京麋鹿種群重引入37年來繁殖同步化規律進行研究，可為瀕危物種重引入及遷地保護提供科學依據。

1 研究方法

1.1 研究區麋鹿種群概況

北京麋鹿生態實驗中心(又名北京麋鹿苑)，是麋鹿在中國滅絕85年后，在原棲息地為重引入而復建的半散養模式保護區。保護區平均海拔9.6 m，占地60 hm2，屬于暖溫帶半濕潤大陸季風氣候，四季分明，年均氣溫13.1℃，極端低溫-27.4℃，極端高溫43.4℃，平均晝夜溫差10℃～15℃；年均降水量約600 mm，鄰永定河和涼水河，常年濕度在30%～70%，年均日照5 000～6 200 h，無霜期(132±9.7)d(程志斌等，2020)。

該中心分別于1985年和1987年從英國烏邦寺重引進麋鹿20頭和18頭[平均(14.45±0.51)月齡](張付賢等，2022)。截止目前共繁殖F21代(以1985年從烏邦寺重引入的記為F0代)。

1.2 動物樣本及分組

從1985年重引入麋鹿以來，北京種群采取自由采食、飲水、活動、交配、產仔(未人工干預)的管理模式。冬季適當補飼青貯苜蓿，一天兩次，時間分別為08:30和15:30，其他季節均自由采食保護區內濕地植物(孟玉萍等，2010)。

1.3 種群分娩數據收集

北京麋鹿種群分娩數據來自麋鹿重引入以來的資料記錄和退休老職工記錄的分娩數據等。本文采用1987年總30頭麋鹿分娩數據，1997年總29頭分娩數據，2007年總34頭分娩數據，2017年總46頭分娩數據。烏邦寺種群1980年首例分娩時間為1月25日，最后一例為9月5日**冰雪玉,鮑裕民主編.唯瑜(譯).2018.我在中國三十年——麋鹿回歸中國以及其它故事.38.。

本研究將重引入后1987年(重引入后成功分娩的第一年)定義為初級階段；1988—1997年為重引入定植階段；1998—2007年為種群擴繁階段；2008—2017年為種群復壯階段。

1.4 北京麋鹿苑環境數據

氣象數據：2016年8月—2017年7月的氣象數據由北京市氣象信息中心提供，站點為大興站(站號54594)，距離研究地點10.3 km；選擇氣溫(月平均氣溫)、降水(月總降雨量)、累積光照(母鹿妊娠期內的逐日光照之和)、積溫(母鹿妊娠期內≥10℃日均氣溫總和)等氣候數據。1987年、1997年、2007年的氣溫、降水和光照數據來自國家氣象信息中心(http://data.cma.cn/)。

地上生物量測定：2016年8月—2017年7月每月的第1周，在湖底典型放牧地段上設置50 m×20 m樣地，沿長每10 m劃分一個觀測區，面積為0.25 m2，齊地面剪下樣地內所有地上植株稱其鮮重，裝信封帶回實驗室，置75℃烘箱，烘12 h后稱重，后每2 h稱重一次，直至恒重，測地上生物干重(孟慶輝等，2016)。1987年、1997年、2007年的地上生物量參考自北京麋鹿苑周圍永定河山區(直線距離為15～20 km)草地植被數據(杜勇等，2021)。

1.5 數據整理及分析方法

同步化率：以每年最早分娩日作為參照基準日，之后個體分娩距此參照基準日的天數(Rutberg,1987)；同步化率25%、50%(Rutberg,1987;Zerbeet al.,2012)、75%和100%(孫軍平等，2017)分別以分娩數量占年度總分娩數的百分比計算。非同步化率=1-同步化率。

光照與積溫數據：母鹿妊娠期(8月交配結束至來年4月分娩開始)內，取累積光照和每日積溫均值進行計算。

分析方法：因分娩數據呈現輕度的正偏態分布(Kolmogorov Smirnov test:Z=2.670,n=138,P=0.006)，采取開平方的方法進行轉換，實現數據正態化(Kolmogorov Smirnov test:Z=1.024,n=55,P=0.141)。光照與積溫數據首先采用ANOVA分析，若差異不顯著(P＞0.05)，再基于方差齊性檢驗結果，選用LSD進行逐項比較計算降水、地上生物量與麋鹿分娩節律的相關性(孫軍平等，2017)。

2 結果

2.1 重引入麋鹿種群的分娩時間

北京麋鹿種群總分娩數據139例(圖1)。2—7月分娩，高峰在5月12日(xˉ=12.46±0.63,df=138,P=0.001 5)，最早為2月25日，最晚為7月25日。分娩期總跨度為109～150 d(129.37±20.14,n=139)，其中重引入后首次分娩(1987年)：分娩期跨度116 d；重引入定植階段(1997年)：109 d；擴繁階段(2007年)：132 d；復壯階段(2017年)：150 d。

圖1 北京重引入麋鹿種群不同階段分娩日期變化Fig.1 The fawning data of Père David’s deer reintroduction stage by Beijing

1985年麋鹿重引入北京南海子，1987年首次分娩產仔，較烏邦寺麋鹿1980年分娩日推遲31 d，平均推遲35～42 d，分娩結束較烏邦寺早77 d。重引入定植階段(1997年)：麋鹿種群分娩啟動較1987年推遲43 d，種群分娩結束較1987年推遲35 d；整個種群分娩期跨度較1987年減少了8 d。擴繁階段(2007年)：分娩啟動較1997年提前9 d，分娩結束較1997年提前5 d，整個種群分娩期跨度較1997年延長4 d。復壯階段(2017年)：分娩啟動較2007年提前11 d，分娩結束較1997年提前13 d，分娩期跨度較2007年提前2 d(表1)。

表1 重引入后北京南海子麋鹿分娩數據Table 1 The fawning data of ex-situ conservation Père David’s deer by Beijing Nanhaizi

重引入定植階段麋鹿新種群繁殖節律逐年延遲；擴繁階段種群分娩日期逐漸穩定，分娩啟動逐年提前；復壯階段分娩逐漸微回調，整體呈現“鐘擺樣”波動。但整個分娩周期跨度無明顯變化 (圖2)。

圖2 重引入的北京麋鹿種群與烏邦寺種群(1980)的繁殖節律比較Fig.2 The parturition rhythm data of the reintroduced Beijing and Woburn Abbey Père David’s deer

2.2 重引入麋鹿新種群分娩同步化

分析1987年、1997年、2007年、2017年北京麋鹿種群的分娩數據，顯示種群分娩有較強季節性定時和同步化。其中5月5日至7月1日為集中產仔期，分娩較為同步(表2)；重引入定植階段(1997年)同步化率為68.97%；擴繁階段(2007年)同步化率為70.59%；復壯階段(2017年)同步化率為69.57%；1987年3月10日至4月5日的26 d，同步化率為84.62%。

表2 北京南海子麋鹿分娩季節同步化和非同步化分析Table 2 The synchrony and asynchrony of Père David’s deer by Beijing Nanhaizi

北京麋鹿種群不同階段分娩同步化率不同(表3)。重引入后首次分娩(1987年)：同步化率0～25%為18 d，25%～50%為14 d，50%～75%則僅用時5 d；重引入定植階段(1997年)：同步化率0～25%為41 d，25%～50%為19 d，50%～75%則用時11 d；擴繁階段(2007年)：同步化率0～25%為45 d，25%～50%為10 d，50%～75%則只用時9 d；復壯階段 (2017年)：同步化率0～25%為34 d，25%～50%為20 d，50%～75%則只用時11 d。

表3 北京南海子麋鹿種群分娩同步化分析Table 3 Analysis of Père David’s deer synchrony by Beijing Nanhaizi

2.3 物候與麋鹿新種群分娩的關系

2.3.1 光照和積溫與麋鹿新種群分娩啟動的關系

麋鹿分娩啟動日期與累積光照和積溫有很大關聯(圖3)，此處采用的光照和積溫數據為麋鹿重引入后1985—2021年北京的平均物候數值，結果顯示：當積溫達到(2748.34±157.69)℃，累積光照達到(3684.77±514.26)h，麋鹿開始啟動正常分娩。累積光照(r=0.891 0,n=46,P=0.006 1)和積溫(r=0.753 5,n=46,P=0.009 0)對分娩啟動的影響差異極顯著，對分娩同步化無顯著影響(F1,46=2.911,df=45,P=0.646 0)。

圖3 麋鹿妊娠期累積光照和積溫與出生率的關系Fig.3 Relationship between accumulated sunlight,temperature and birth rate of Père David’s deer pregnancy

2.3.2 降水量和生物量與麋鹿新種群分娩節律的關系

麋鹿的分娩峰期與棲息地單位面積地上生物量峰期相關(r=0.785 6,n=46,P=0.251 9)，與降水量相關(r=0.927 1,n=46,P=0.000 8)。北京麋鹿新種群35年的平均分娩峰期為4月12日，降水和單位面積地上生物量平均峰期為5月12日至10月22日，與幼齡麋鹿出生后1～2月齡斷奶采食牧草日期相吻合。

2.3.3 新種群麋鹿分娩對重引入地的恢復適應

將每年的平均分娩日和地上生物量峰值的間隔期比較，其中重引入后首次分娩(1987年)：平均分娩日較地上生物量峰值期提前108 d；重引入定植階段(1997年)：平均分娩日較地上生物量峰值期提前11 d；擴繁階段(2007年)：平均分娩日較地上生物量峰值期提前47 d；復壯階段(2017年)：平均分娩日較地上生物量峰值期提前56 d(表4)。

表4 平均分娩日與地上生物量峰值的關系Table 4 Relationship between average birth day and peak aboveground biomass

3 討論

3.1 光周期對麋鹿新種群分娩期跨度的影響

重引入定植階段：重引入造成麋鹿種群分娩節律提前，但對分娩期跨度影響不大。這一階段，平均產仔日期為3月27日，地上生物量峰值在7月17日，與分娩時間差為108 d左右。麋鹿幼仔產后一周左右采食牧草，50 d后陸續斷奶，開始大量進食，但牧草尚未達到峰期(梁崇岐等，1993)。此階段增加了母鹿的負擔(楊道德等，2007)，尚需母體繼續哺乳和撫育，一方面影響幼仔的生長、生茸、越冬體重和存活率；另一方面也會使母鹿產后恢復較慢，推遲發情(孟慶輝等，2022)，影響受精率、來年分娩日期和出生幼仔體重等(Zerbeet al.,2012)。

擴繁階段：麋鹿分娩節律逐年推遲。重引入10年后，種群分娩時間整體向后推遲(39.05±5.23)d，年均推遲(3.90±0.24)d。此階段，平均產仔日期為7月1日，地上生物量峰值為7月12日，與分娩時間差11 d左右。此階段牧草地上生物量峰期來臨，減輕了母鹿哺育幼仔的壓力(孟玉萍等，2010)，對母鹿影響較小，但因分娩推遲，減少了秋后幼仔的采食天數(孟慶輝等，2016)，降低了幼仔越冬體重和冬季存活率，且使幼仔鹿茸生長和發情等延遲一年，造成繁殖劣勢(楊道德等，2007；孟慶輝等，2022)。

復壯階段：麋鹿分娩時間又逐漸微回調。種群分娩時間微回調了(19.14±0.86)d，年均提前了(1.91±0.08)d。此階段，平均產仔日期為5月28日，地上生物量峰值為7月14日，與分娩時間差為47 d，2017年產仔平均日期為5月20日，地上生物量峰值為7月15日，與分娩時間差為56 d。此階段種群分娩處于較為合理的區間內，母體恢復體況和幼仔發育都處于較好的時期(張付賢等，2022)，利于母鹿繼續發情繁殖和幼仔發育(Rutberg,1987)。

因此，單從分娩時間來看，麋鹿新種群已經逐漸恢復了對北京南海子濕地氣候的重適應。重引入的麋鹿分娩節律和分娩期跨度與江蘇大豐和湖北石首的麋鹿重引入種群是否表現類似，還需要進一步深入研究。

3.2 重引入不同階段對麋鹿新種群同步化的影響

重引入定植階段(1997年)：麋鹿新種群的分娩較集中于同步化率的0～25%和75%～100%兩個階段，占年度總分娩數量的71.96%。其中同步化率達到25%時，分娩率占年度總分娩數量的38.32%，可見此階段對種群分娩啟動有較大影響。

擴繁階段(2007年)：麋鹿新種群的分娩同步化率繼續提升，同步化率的0～25%和75%～100%兩個階段，占年度總分娩數量的82.88%；同步化率25%～75%的分娩率則為17.12%，新種群分娩跨度也達到了最長(111 d)。種群分娩同步化率介于75%～100%的規律，與林麝(Moschus berezovskii)的研究類似(孫軍平等，2017)。

復壯階段(2017年)：分娩同步化率也逐漸微回調，同步化率0～25%和75%～100%兩個階段，占年度總分娩數量的75.23%。此結果，可能跟新種群的輸出(張付賢等，2022)、胚胎著床延遲(Brinklow and Loudon,1993)、疾病 (楊道德等，2007)、近親繁殖(Rutberg,1987)、氣候變化(Berger,1992)和個體的個性(孟慶輝，2014；孟慶輝等，2022)等有關聯，需要繼續開展深入研究，進一步推動對雌性動物卵泡分泌定時的深入理解。

隨新種群的繁衍，非同步化分娩的數量逐年增加，而分娩期總跨度并未改變，與遷入地北京南海子濕地牧草生長及麋鹿所需生態位(孟慶輝等，2016)也有一定關系。1997—2017年的20年間，重引入后的麋鹿每年平均有30%左右的非同步化分娩現象，種群分娩前10%的個體和后10%的個體的個性及其采食活動等生態規律(孟慶輝等，2022)也是今后繼續關注的焦點，本文不足之處在于沒有進行新種群不同繁殖代數間的分娩同步關系分析，今后需要加強相關研究。

3.3 重引入地物候對麋鹿新種群分娩的影響

本研究發現重引入地的光照和積溫與麋鹿種群分娩啟動有較大關聯，可能是光周期與下丘腦催產素分泌有關(馬澤芳，2007；劉利敏，2008；孟繁臣，2017)。地上生物量峰值、降水峰值與分娩峰值尤為相關(孟慶輝等，2017)，新種群麋鹿分娩峰值與重引入地的地上生物量峰值之間有一個哺乳期間隔，麋鹿幼仔出生日期和地上生物量的生長峰期并不相同，而是在一兩個月后麋鹿幼仔陸續開始斷奶，需大量采食牧草階段與地上生物量峰值相匹配(孟慶輝等，2022)，本文因缺乏北京麋鹿苑歷史上地上生物量等相關數據，只能參考距離15～25 km永定河山區的地上植被情況(杜勇等，2021)進行分析。

在重引入定植階段，新種群分娩節律提前，母鹿自身增加負擔以響應環境；種群擴繁階段，分娩節律逐年推遲，減少新生幼仔采食地上生物量的天數，影響幼仔越冬及繁殖潛力；種群復壯階段，分娩節律逐年微回調并趨于穩定，種群繁殖節律達到與曾滅絕地生境的匹配。但隨時間的增加，非同步分娩現象也逐漸增多。

綜上所述，北京南海子麋鹿新種群在滅絕85年后，實施原地精準重引入項目，經37年的人工保護和種群內部調整，繁殖節律已與滅絕地物候達到了較好的重匹配和再適應。本文對重引入麋鹿新種群繁殖節律進行長期監測和初步總結，以期對其他物種的精準重引入滅絕地及遷地保護提供借鑒，為今后重引入種群的管理、遷地保護和瀕危物種的解瀕工作奠定科學基礎。