基于功能性狀多維性理解外來物種入侵的達爾文歸化難題

王世雄, 何躍軍, 王文穎

1青海師范大學生命科學學院,青海省青藏高原生物多樣性形成機制與綜合利用重點實驗室,青海 西寧 810008; 2貴州大學林學院,森林生態研究中心,貴州 貴陽 550025

全球貿易的持續增加以及全球氣候變化給外來物種的傳播和建立提供了條件和機遇(Seebensetal.,2015; Sheppardetal.,2014),導致了全球生物多樣性前所未有的變化(楊繼和李博,2017; Molnaretal., 2008)。預測外來物種的潛在入侵性已成為生物多樣性保護的重要研究內容(鄭珊珊等,2018; Macketal., 2000; Sheppard,2019)。利用物種性狀特征及其進化歷史進行外來物種的入侵預測可以追溯到達爾文假說(Lemoineetal.,2016)。達爾文歸化假說(Darwin′s naturalization hypothesis, DNH)認為,在含有同屬本地物種較多的地方,外來物種不太容易建立自我維持的可持續種群(Daehler,2001)。因為較近的親緣關系表現為較大的物種相似性,這意味著強烈的種間競爭、共同的天敵以及相似的病原菌。因此,在引入的范圍內于本地物種沒有近親關系的外來物種應該有較高的入侵成功率(Darwin,1859),這可以用空余生態位、種間競爭減少以及天敵缺乏來解釋(Sheppard,2019)。同時,達爾文也意識到,外來物種在含有較多同屬本地物種的生境成功入侵也是可能的。相似的生態特征意味著相似的生態需求,使得外來物種對當地環境反而有更好的適應性而有利于成功入侵(Procheetal.,2008)。這就是預適應假說(pre-adaptation hypothesis, PAH),該假說可以通過環境過濾機制解釋,非生物環境條件會選擇區域種庫中具有相似適應性狀的物種的子集(Lemoineetal.,2016)。近年來,學者們對這2個假說進行了驗證,研究結果也呈現了多元化的結論(于文波和黎紹鵬,2020):一部分研究表明,和本地物種功能性狀相似的外來物種更容易成功入侵(EI-Barougyetal.,2020),另一部分研究卻得出相反的結論(Escoriza &Ruhí,2016);也有研究發現,外來物種與本地物種功能性狀的差異對生物入侵的影響是情景依賴的,在不同入侵階段有著不同的作用(Diví?eketal.,2018)?？傮w上,外來物種和本地物種的功能性狀差異如何影響生物入侵依舊是一個充滿爭議和不確定性的問題(Jonesetal.,2013; Lietal.,2015; Parketal.,2020),達爾文歸化假說和預適應假說也被合稱為達爾文歸化難題(Darwin′s conundrum)(鄭珊珊等,2018; Diezetal.,2008)。

事實上,達爾文歸化難題爭論的焦點是物種間的差異性還是相似性促進了外來物種的成功入侵?；蛘哒f,外來物種和本地物種間的差異性(或相似性)何時促進外來物種的入侵以及何時又阻止。這些不一致的結論究其原因可能是忽略了外來物種入侵過程和功能性狀的多維性。植物功能性狀反映了外來物種入侵的不同維度,入侵維度的引入將使入侵科學中的假設檢驗更加清晰(Palmaetal.,2021)。僅關注單一性狀維度,忽略其他性狀維度的生態位分化,會限制功能性狀對群落物種共存的解釋能力(Wangetal.,2022)。外來植物的成功入侵與功能性狀密切相關,入侵結果依賴于不同的功能性狀組合(韓月龍等,2019; 劉建等,2010)。一些性狀(如種子質量)與入侵具有復雜的關系:它們對入侵的不同維度有明顯的促進、阻礙作用或沒有顯著影響(Palmaetal.,2021)。例如,區域尺度上的成功入侵與促進快速定殖的性狀有關,而局域尺度上的成功入侵與食草動物的適口性有關。同時,一些成功入侵者由于較強的耐受力和保守的生態策略也表現了與本地物種極大的相似性(Liaoetal.,2021)。物種在某些生態條件下使用的策略可能是近乎最優的,但并非所有生態條件下都是最優的。因此,將外來物種入侵過程的多維性與描述物種生理、形態和生活史策略的功能性狀的多維特征聯系起來可能是破解達爾文歸化難題的有效途徑。在綜述前人研究成果的基礎上,本研究提出了一個基于物種功能性狀的“階段與維度”分步預測外來物種入侵的研究框架。該模型框架可為外來物種入侵預警提供理論依據,也可為生物多樣性保護、外來入侵物種的防治與管理等提供實踐指導。

1 入侵過程的多維性

生物入侵在一定程度上可以看成是外來物種和本地物種的共存問題(于文波和黎紹鵬,2020; Latombeetal.,2021),生物入侵的過程可以視為一系列“過濾器”的篩選過程(圖1)。

圖1 外來物種入侵過程的多維性

在區域尺度上,擴散限制是決定外來物種入侵的第一道“過濾器”(Funketal.,2008)。擴散性狀可以決定物種庫中存在哪些潛在入侵物種。例如,入侵物種可能具有與遠距離擴散相關的特征,而本地物種具有或不具有這些性狀。在局域尺度上,環境過濾將是外來物種入侵的第二道“過濾器”(Keddy,1992; Kraftetal.,2015)。最后,個體之間的競爭排斥,即生物過濾,只發生在小范圍內的鄰近區域,成為影響外來物種入侵的第三道“過濾器”。由于極限相似性(Abrams,1983; Diví?eketal.,2018; Violleetal.,2011),共存的物種之間將出現性狀差異。擴散限制、環境過濾和生物過濾決定了哪些功能性狀或特征值對于特定的環境是最優的。這些“過濾器”會限制群落中可行的生態策略的范圍,并決定群落內性狀的不同分布(Funketal.,2008)。

環境過濾和生物過濾在群落構建方面代表了相反的力量。環境過濾會使更接近于環境最適狀態、與本地物種相似的物種更豐富或更容易定居,這將產生性狀趨同。相反,競爭排斥作為一種基本的生物過濾,限制共同出現物種的性狀相似性,并產生性狀趨異而呈均勻分布(Franzén,2004; Weiheretal.,1998),這種結果被稱為生態位限制或極限相似性。當群落包含更多物種時,生態位空間就會飽和,這一觀點的延伸也構成了物種豐富度與入侵抵抗力假設的基礎(Case,1990)。通過更有效地獲取資源,功能多樣化的本地群落可以消除或減少入侵者可用的空缺生態位(Mooreetal.,2001)。

然而,如果物種入侵是隨機的,那么它們與本地群落的關系往往比預期的要小,這意味著與本地物種的競爭是外來物種入侵成功的重要決定因素(Lemoineetal.,2016)?，F代物種共存理論認為,物種間的競爭依賴于生態位差異和適合度差異2個維度(Chesson,2000; MacDougalletal.,2009)。通過對生物入侵過程的梳理,可發現生物入侵可以在現代物種共存理論這個統一框架下進一步解讀和闡述。其中,生態位差異強調的是物種在資源、空間、時間和天敵等維度上的分化(儲誠進等,2017)。物種之間的生態位差異越大,種間競爭的強度就越小,物種就越容易共存。適合度差異強調的是物種在資源利用效率、對抗天敵取食和生長繁殖能力上的差異,可以通俗地理解為物種競爭能力的差異(于文波和黎紹鵬,2020)。適合度差異越大的物種越難以共存,因為適合度高的物種總是傾向于將適合度低的物種競爭排除。因此,與本地物種相比,成功入侵的外來物種通常具有適合度優勢或生態位差異,但是只有適合度優勢才會對本地群落產生重大影響(Sheppard,2019)。

理論分析表明,并不是所有的物種都會平等地與一個新物種競爭(MacDougalletal.,2009)。在使用的資源上與入侵物種有很大差異的本地物種不太可能參與競爭和被取代,即生態位差異機制(Carbonietal.,2021)。此外,在爭奪共同資源的物種中,對獲取資源適應性較差的物種,也就是在競爭等級中較低的本地物種,很可能最先被入侵的優秀競爭物種取代,即競爭優勢機制(Carbonietal.,2021)。如果本地群落是基于生態位分化構建的,假設一個外來物種與本地某一物種的生態位高度重疊,那么它將與該物種的競爭最激烈。當這種情況發生時,本地物種和外來物種之間的適合度差異決定了哪些物種將被競爭排斥(圖2A)。如果本地群落的構建是基于擴散限制等中性過程,也就是說即使本地群落沒有生態位的分化,但是,只要外來物種與本地物種有顯著的適合度差異,外來物種的成功入侵也是可能的,并且一旦成功入侵,將導致較多本地物種的競爭排斥,從而造成十分巨大的危害(圖2B)。這2種機制(生態位差異和競爭優勢)將控制哪些物種及其生態策略將與外來物種共存,哪些物種將被排除,從而導致入侵群落功能構成的可預測變化(Kuebbingetal.,2018; Mouillotetal.,2013)。

圖2 入侵過程中的外來物種與本地物種間的相互作用機制

2 功能性狀的多維性

功能性狀是影響生物體表現或適應性的形態、生化、生理、結構、物候或行為特征(Roscheretal.,2018),其決定了物種個體的存活、生長和繁殖(Adleretal.,2014)以及物種間相互作用的強度和標志(Kunstleretal.,2016),可以作為定量物種生態位參數的有效工具(Violle &Jiang,2009)。所謂功能性狀的多維性(multidimensional nature of functional traits),就是不同的功能性狀可能代表著不同的生態功能軸,甚至同一性狀在不同情境下可能表征不同生態功能(Bittebiereetal.,2019)。研究發現,單個種間性狀差異與驅動物種排斥的競爭不對稱之間存在著若干關聯,但沒有發現與穩定物種共存的生態位差異有關(Pérez-Ramosetal.,2019);但是,當考慮性狀變異的多個軸(如物候、種子大小、高度、比根長)時生態位差異才被發現,這表明物種多樣性的維持具有多維性(Kraftetal.,2015)。在比較不同性狀維度的結果時,缺乏一個普遍和一致的模式,這表明功能性狀在很大程度上取決于所考慮的生態位軸?？紤]到這些多重功能,物種的功能性狀就是多維的,也就不能簡化為與資源經濟學譜相關的一維軸(Valverde-Barrantes &Blackwood,2016)。

具體來說,以往的研究主要集中在形態(多為地上部分)性狀,因為這些性狀容易測量或在全球數據庫中容易獲得,從而遺漏了其他一些關鍵性狀在物種共存中的重要性。同時,這些性狀可能只表征了入侵的一個維度,而外來物種的入侵是多維度的。在不同維度上,功能性狀的作用是不一樣的,在有些維度上,外來物種和本地物種間的功能相似性對外來物種的入侵是重要的,相反,在另外一些維度上,外來物種和本地物種間的功能相異性卻是重要的。研究發現,外來植物入侵力由不同要素構成,并由不同的功能性狀所驅動(Liaoetal.,2021):能顯著減少本地植物多度的入侵植物具有“理想雜草”的特質,即具有強的資源獲取能力和低的被取食概率;相反地,一些在本地群落中具有優勢或產生巨大危害的外來植物甚至與本地優勢植物類似,采用了強脅迫耐受和保守性資源投資策略。功能性狀多維性的缺失凸顯了開展更大范圍內物種功能性狀和環境條件研究的必要性,以便捕捉更廣泛的生態維度,使得能夠檢測和區分功能性狀作為外來物種入侵驅動因素的多維影響。越來越多的研究表明,達爾文的2種對立假說并不一定相互排斥(Carbonietal.,2013; Parketal.,2020; Procheetal.,2008)。相反,每種假說都可以正確地預測生物入侵在不同環境或空間尺度下的結果(Molnaretal.,2008)。因此,選擇功能性狀的維度,確定哪些性狀彼此相關或不相關,以及哪些性狀組合是最佳的至關重要(Holdawayetal.,2011)。

3 基于功能性狀多維性的入侵預測模型框架

理論上,可以在擴散限制、環境過濾和生物過濾3個階段上進行外來物種入侵的預測研究。在最初的擴散限制階段,外來物種可能具有與遠距離擴散相關的特征性狀就意味著潛在入侵可能性。擴散軸上的性狀獨立于本地物種,也就是說本地物種可能也具有或不具有這些性狀,并不需要比較本地物種和外來物種間的擴散性狀差異就能初步預測。同時,這一軸上的預測準確性可能并不高,原因是外來物種的擴散一部分依賴于自身的擴散性狀,還有一部分依賴于其他性狀,如花色、用途等人類偏好特征,因為人為有意的引進也是外來物種擴散的重要途徑。

如果外來物種能夠突破擴散限制,那么決定外來物種能否成功入侵的重要過程就是環境過濾和生物過濾(包括生態位分化和適合度差異2個維度)2個階段。生態位分化在外來物種入侵過程中是重要的,但不是必需的,而真正決定外來物種定居和造成入侵嚴重危害的是物種間的競爭力差異,即適合度差異或者競爭優勢。因此,對于外來物種的入侵預測可以進一步壓縮為環境過濾和適合度差異2個維度(圖3)。

圖3 基于物種功能性狀的入侵預測機制模型

可以預測:在環境過濾維度上,需要外來物種與本地物種性狀趨同,這意味著外來物種可能比本地物種更能適應新環境,導致外來物種更容易定居和歸化;相應地,在適合度差異維度上,要求表征外來物種與本地物種競爭力的性狀趨異,差異越大,外來物種的競爭力越大,成為入侵物種的可能性越大,同時,入侵成功后的危害程度也就越大。因此,在環境過濾維度上與本地物種性狀趨同,同時,在適合度維度上與本地物種性狀趨異的外來物種很有可能是潛在的入侵物種(圖3)。同時,這些潛在入侵物種的危害程度取決于本地群落的構建過程:如果本地群落是基于生態位分化的群落構建過程,這些潛在入侵種可能只會導致與其生態位高度重疊的本地種競爭排斥或者滅絕(圖2A);而如果本地群落是基于擴散限制等中性過程構建的,那么這些潛在的入侵物種將可能導致本地群落中與其生態位重疊的大多數物種的競爭排斥甚至滅絕,應該引起足夠的重視(圖2B)。研究表明,在中歐溫帶地區的6種不同生境中,歸化的外來物種往往在功能性狀上與同一生境類型中的本地物種極其相似,但入侵物種與本地物種以及歸化的外來物種都有所不同,它們占據了每個生境中所代表植物功能性狀空間的外圍,即性狀空間的邊緣(Diví?eketal., 2018)。比較本地物種、歸化的外來物種和入侵物種的性狀差異發現,外來物種在本地植物群落中成功建立的主要決定因素是環境過濾。然而,外來物種要想成為入侵物種,就需要有足夠的差異性來占據新的生態位空間(Diví?eketal.,2018),這在一定程度上印證了本研究提出的預測模型框架。

4 研究展望

本研究基于功能性狀的多維性呈現了一個比較清晰的外來物種入侵預測的研究框架,但是,要實現外來物種能否成功入侵的準確預測,依然存在著很多挑戰。主要表現在如下幾個方面。

4.1 功能性狀的多樣性

盡管功能性狀在植物策略中的作用變得越來越清晰,但是,將功能性狀應用到入侵預測中最大的挑戰在于識別最能代表群落中物種策略的性狀。長期以來,人們對于物種性狀的研究僅僅停留在某幾個所謂的“關鍵性狀”(如植株高度、比葉面積等),忽略了環境變化與性狀響應的對應性以及性狀與功能的相關性。一些研究使用了預先定義的功能性狀,如用生長型來測試極限相似性(Sheley &James,2017; Tilman,1997),但這些性狀是否真的代表了所要表征的功能特征缺少明確的證據支持。此外,性狀的選擇還要考慮性狀功能的情景依賴性。例如,與資源有效利用相關的性狀在脅迫條件下使物種表現出更高的競爭優勢,但在有利的環境下并不一定表現出這樣的競爭優勢(Pérez-Ramosetal.,2019)。因此,有效的途徑是測量大量的預選性狀,然后再進一步篩選。例如,比葉面積、成熟高度、種子質量以及與生活史策略相關的功能性狀(如壽命)等均被證明與植物入侵性相關(Byunetal.,2013; Westoby,1998),這些性狀都要在基于物種功能性狀特征的研究中重點關注。通過多元分析方法(如典范對應分析等)對預選性狀進行篩選,建立起性狀與生態功能維度間的顯著對應關系。對篩選出的功能性狀進行下一步的研究才是基于物種性狀進行外來物種入侵預測研究的基礎。

4.2 功能性狀的可塑性

本研究強調物種性狀的多維性在外來物種入侵中的重要性,但是,對于特定的功能性狀,其本身的變異性,即性狀可塑性(trait plasticity)也是決定外來物種能否成功入侵的重要因素。性狀可塑性可以有效避免或者緩沖種內競爭,是物種生存策略的權衡,具有十分重要的進化和生態學意義(Mackayetal.,2009)。這些性狀及其可塑性可以增強生態位差異或者適合度優勢,并在物種間產生競爭權衡,促進了物種在各種環境條件下的共存或者入侵(Pérez-Ramosetal.,2019)。將功能性狀的種內變異引入到外來物種的入侵,不僅可以極大提高外來物種入侵過程檢測的靈敏度(Jungetal.,2010; Paineetal.,2011),而且可以有效揭示入侵機制(Albertetal.,2011; Clarketal.,2011)。

研究表明,性狀可塑性能夠提高入侵植物對資源的獲取能力及使用效率,加速入侵物種的生長和繁殖,從而增強其種群競爭能力。與本地植物相比,入侵植物常常具有較大的性狀可塑性(潘玉梅等,2017; Daehler,2003; Mozdzer &Megonigal,2012),約有50%的外來植物的入侵能力與其性狀可塑性相關(劉建等,2010; 鄭欣穎和薛立,2018; Ren &Zhang,2009)。表型可塑性進化假說(evolution of plasticity hypothesis)認為外來植物在入侵地可能進化出了更強的表型可塑性,從而促進其成功入侵。植物性狀不僅對養分、水分、天敵等具有表型可塑性,鄰體植物的存在也會誘導其可塑性的表達。性狀的種內變異與種間分化是外來物種適應異質生境、實現成功入侵的不同但又不相矛盾的策略。同時,物種功能性狀的多維性與可塑性間可能存在交互作用。因此,下一步,應該進一步明確不同過程對外來物種成功入侵的相對貢獻。

4.3 功能性狀的整合性

基于功能性狀的物種入侵預測研究,實際上就是要探明關鍵功能性狀在局域尺度環境中特定的表達式樣以及不同功能性狀間的內在聯系和權衡關系(楊繼和李博,2017)。表型整合性(trait integration),定義為不同性狀之間的權衡關系,是賦予外來物種入侵性的重要特征(Godoyetal.,2012)。表型整合性也已被證明是促進入侵成功的潛在因素(Richardsetal.,2006)。研究表明,表型整合性使得外來物種對環境變化的反應更有效,產生對環境更適應的響應(Waitt &Levin,1993)。此外,表型整合性還可以通過降低不適應或非適應可塑性性狀的成本來提高存活率(Poot &Lambers,2008)。然而,目前關于表型整合性的經驗知識很少,需要做更多的工作來理解表型整合性在物種入侵中的作用。例如,以前的實證研究發現表型可塑性和表型整合性之間存在負相關關系(Gianoli &Palacio-López,2009),這是一個令人驚訝的發現,因為從理論上講,兩者都有利于植物的適應性(Godoyetal.,2012)。因此,在不同入侵維度上進行預測研究,不僅要關注特定功能性狀的差異性或者相似性,還要關注這些功能性狀間的權衡與整合,甚至需要進一步分解特定性狀、性狀可塑性以及性狀整合在促進外來物種入侵中的相對貢獻。

5 結語

鑒于入侵物種的全球化趨勢,迫切需要預測外來物種的潛在入侵性已成為生物多樣性保護的重要研究內容。利用物種功能性狀特征及其進化歷史是進行外來物種入侵預測的重要途徑,但是,達爾文歸化難題卻預測了2種截然不同的結果。本文解析了達爾文歸化難題的內涵,提出將外來物種入侵過程的多階段性與描述物種生理、形態和生活史策略的功能性狀的多維特征聯系起來可能是破解達爾文歸化難題的有效途徑。在綜述前人研究成果的基礎上,本研究提出一個基于環境過濾和適合度差異的兩維入侵預測模型框架。該模型預測表明,在環境過濾維度上與本地物種性狀趨同,同時,在適合度維度上與本地物種性狀趨異的外來物種是潛在的入侵物種,而其危害程度取決于本地群落的構建過程。該模型框架可為外來物種入侵預警提供理論依據,也可為生物多樣性保護、外來入侵物種的防治與管理等提供實踐指導。但是,外來物種的入侵預測仍然任重而道遠,主要存在如下3個方面的挑戰:第一,功能性狀的選擇與分維,這是基于功能性狀多維性進行入侵預測的基礎;第二,功能性狀可塑性在物種入侵預測中的重要性不應因其多維性而被忽視;第三,不僅要關注特定性狀的差異性或者相似性,還要關注功能性狀間的權衡與整合,甚至需要進一步分解特定性狀、性狀可塑性以及性狀整合性在促進外來物種入侵中的相對貢獻。本文在綜述前人研究的基礎上,引入功能性狀的多維性,構建了一個理論上可行的簡單模型框架,旨在拋磚引玉,希望更多的專家學者關注外來物種的入侵預測,對這一模型框架進一步完善,并推動其早日應用于實踐工作。