外來植物入侵對生態系統碳循環影響的研究概述

倪廣艷

中國科學院退化生態系統與植被恢復重點實驗室/中國科學院華南植物園，廣東 廣州 510650

作為全球環境變化的重要組成部分，外來植物入侵（exotic plant invasions）改變入侵地的自然生態系統，影響當地的環境、經濟及生物安全，是引起全球性社會經濟和環境問題的重要因素之一（馮玉龍等，2009）。外來植物入侵改變生態系統的植被組成，降低物種豐富度和多樣性（Vilà et al.，2011），最終改變生態系統的群落組成、結構與功能，影響系統內物質循環與能量流動（Ehrenfeld，2003）。碳循環是陸地生態系統最基礎的元素循環之一，外來植物入侵會改變生態系統內碳元素的吸收、轉化和傳遞，進而改變生態系統的碳儲量，導致基于植被組成的碳儲量估算研究面臨新的挑戰，相關研究已成為近年來生態學研究的熱點之一（Peltzer et al.，2010；Wolkovich et al.，2010；Sampaio et al.，2021；Gao et al.，2022）。

國內外學者前期已經廣泛研究了外來植物入侵對各類生態系統碳循環的影響（Pattison et al.，1998；Kourtev et al.，2002；Litton et al.，2006；Wei et al.，2017；Craig et al.，2019；Yang，2019a；Cai et al.，2020；Gao et al.，2022），得出入侵階段、被入侵生態系統的群落組成以及環境因素（包括氣候、水文地質、土壤和地形條件等）均會影響生態系統的碳循環過程與碳儲量等重要結論，然而，當前關于植物入侵對生態系統碳源、碳匯功能的認定仍存在爭議。就整個陸地生態系統而言，地下部分碳元素的分配和轉化是調控系統內碳循環與存儲的核心環節，由于土壤緩沖體系的高度異質性與復雜性，外來植物入侵對土壤碳循環的影響較為復雜，是入侵對生態系統碳循環影響體系中最難以確定的部分，被認為是入侵引起的碳源、匯爭議的重要原因之一（Ni et al.，2020）。

前期，我國學者陳慧麗等（2005）綜述了外來植物入侵對入侵地土壤生物多樣性和生態系統過程的影響，閆宗平等（2008）綜述了植物入侵對陸地生態系統地下碳循環及碳庫的影響。與前人的研究不同，本文側重系統梳理外來植物入侵對生態系統地上與地下碳存儲的影響，尤其關注對地下碳存儲的影響，并從氣候因素、入侵植物的個體特征及入侵植物與周圍生物的牧食關系三方面闡述植物入侵影響生態系統碳存儲的過程及機理，探索其碳源、匯功能爭議的可能原因。在理論上，本文為預測全球變化背景下植物入侵對生態系統碳循環的影響，進一步完善碳循環理論提供了重要的科學依據；在實踐上，為有效防控與合理利用外來入侵植物、高效管理森林生態系統，以及碳中和相關政策的制定等提供理論支持。

1 外來植物入侵改變植被覆蓋，改變生態系統初級生產力

外來植物入侵，無論是自然傳入還是因環境變化、經濟貿易往來日益頻繁等造成的無意引入，亦或為改變地表環境而實施的有意引入，其對陸地生態系統最直接的影響是改變植被覆蓋，進而改變生態系統的凈初級生產力、乃至生態系統的服務與功能等（Ehrenfeld et al.，2010）。根據前期研究報道，植物入侵引起的植被覆蓋變化可歸納為3種常見類型：第一，草本植物代替原有的裸露土壤。例如，馬來西亞引種薇甘菊（Mikaniamicrantha）以增加橡膠園的地面植被覆蓋率（Ni et al.，2006），我國為促淤造陸、保護灘涂而引進的鹽沼濕地恢復工具植物——互花米草（Spartinaalterniflora）（Qiao et al.，2019），以及上世紀30年代隨農作物進口而首次傳入我國東北地區并迅速大面積蔓延的豚草等（Ambrosiaartemisiifolia）（王晉萍等，2012）。第二，灌木/木本植物入侵草地和稀樹草原，亦稱草原灌叢化（brush or woody plant encroachment），即原生的多類型草本植物逐漸被來自外域的單一灌木或木本種群替代（陳蕾伊等，2014）。這一類型的入侵常見于美洲、澳洲以及南非等地區的干旱和半干旱區（Hughes et al.，2006；Shen et al.，2022）。我國也有關于草原灌叢化的報道，例如，狹葉錦雞兒（Caraganastenophylla）在內蒙古草原的典型草原、荒漠草原及草原化荒漠區占據絕對優勢并形成大面積灌叢（陳蕾伊等，2014）。第三，生長能力較強的外來植物入侵次生林，改變群落內光照、水分和營養等的利用格局，致使次生林退化為植被形式較為單一的灌草叢或草叢（王伯蓀等，2003）；該類型的發生范圍較廣，如臭名昭著的薇甘菊、飛機草、紫莖澤蘭入侵我國南方次生林、林緣等引起的地表植被改變、物種多樣性驟減等就是這一類型的典型代表。以上不同的植被更替方式歸根結底可以歸納為對生物多樣性的改變，即外來植物入侵引起的生態系統內生物多樣性由低向高演化或由高向低演化，演化的方向和進程往往與生態系統的初始狀態以及當前所處的入侵階段密切相關。

地表植被覆蓋改變不僅會影響生態系統碳截存能力，改變系統凈初級生產力，還會引起地表土壤資源的重新分配，進而影響與其關聯的生物及元素地球化學循環過程，最終改變生態系統地上、地下碳儲量（Litton et al.，2006；Liao et al.，2007，2008）。Liao et al.（2008）通過meta分析發現，入侵植物通常會增加被入侵生態系統的初級生產力，地上凈初級生產力和凋落物增加使地上和地下碳庫分別提高了133%和6%。相比于該簡單明了的闡述，實驗生態學所獲得的研究結果則較為復雜。通常，入侵植物比鄉土植物具有更高的凈初級生產力和生物量，其入侵會增加群落的碳吸存（Ehrenfeld，2003；Valéry et al.，2004）。例如，草本植物（Brachypodium，Bromus及Avena屬）入侵美國加利福尼亞州的海岸帶鼠尾草群落后致使該群落的碳吸存增加；美國西部地區的草原灌叢化使得該地區的碳存儲快速上升（Wolkovich et al.，2010）。這一結論也得到了更多的以增加地面植被覆蓋為目的的有意引種案例的支持，特別是在入侵的初始階段。然而，越來越多的研究發現，植物入侵也會降低生態系統的碳吸存，如C4植物羽絨狼尾草（Pennisetumsetaceum）入侵夏威夷群島后，入侵地的碳損失加大（Litton et al.，2006）；絨毛雀麥（Bromustectorum）入侵美國內華達州北部地區后，該區域由碳匯轉變為碳源（Bradley et al.，2006）。此外，也有研究顯示，植物入侵對生態系統碳吸存的影響并不顯著，如Ogle et al.（2004）使用Century模型研究了被兩種雀麥（Bromusjaponicus&B.tectorum）入侵50年的生態系統，發現碳吸存并未發生顯著變化；還有研究結果顯示，即便是被同一種外來植物入侵的生態系統，其結果也不盡一致，如Hook et al.（2004）研究被斑點矢車菊（Centaurea maculosa）入侵的生態系統時發現，有些樣點的碳庫比未被入侵的樣點小，有些樣點則大。以上研究結果說明，無論是在大區域還是小尺度范圍內，植物入侵可以改變生態系統的碳存儲（Litton et al.，2006；Peltzer et al.，2010），而目前我們對于被入侵生態系統碳源、匯格局變化及其中的機制并不清楚，這就需要依賴外來植物入侵如何影響被入侵生態系統碳存儲的內在機制的解析。

2 外來植物入侵改變地下碳累積過程

陸地碳循環的很大一部分是在地下進行的，地下碳循環不僅是全球碳循環的重要過程和核心環節，也是重要的碳庫組成之一（Ehrenfeld，2003；賀金生等，2004），研究地下碳循環的運行規律及調節機制有助于解析植物入侵影響生態系統碳循環的過程與機制。研究表明，不同外來植物入侵對土壤有機碳含量的影響不同，影響機制也不同。例如，被加拿大一枝黃花（Solidagocanadensis）入侵的生態系統的土壤總碳含量高于本地植物一枝黃花（S.decurrens）生長的土壤碳含量（陸建忠等，2005），而被日本小檗（Berberisthunbergii）和柔枝秀竹（Microstegiumvimineum）入侵的生態系統的土壤總碳含量低于本地植物生長的（Kourtev et al.，2002）。Li et al.（2006，2007）的研究表明，薇甘菊（Mikaniamicrantha）入侵深圳內伶仃島致使其土壤有機碳減少了42%，這與其根系發達、須根密集有關；薇甘菊生長不僅增加了土壤的空隙度，還會向環境中分泌更多碳水化合物和有機酸等，利于土壤微生物的生長和繁殖，進而提高土壤呼吸，加速土壤有機碳流失。Windham et al.（1999）研究美國新澤西海岸的蘆葦（Phragmitescommunis）入侵狐米草（Spartinapatens）濕地生態系統時發現，雖然被入侵生態系統的植被生物量發生了改變，但土壤有機碳含量并未發生顯著變化。入侵植物羽絨狼尾草（Pennisetumsetaceum）入侵雖然增加了入侵地的土壤碳通量，但并未增加土壤碳庫（Litton et al.，2008）。甚至同一種入侵植物入侵不同的地區也會出現不同的結果，如互花米草入侵我國蘇北濱海濕地會增加土壤有機碳匯（張耀鴻等，2011），而入侵福建長江口紅樹林濕地則會減少有機碳匯（張祥霖等，2008）。

土壤有機碳礦化是陸地碳循環過程的重要組成部分，土壤有機碳礦化速率的微小改變能夠顯著影響土壤碳庫的大小，調節土壤向大氣排放二氧化碳。入侵植物可以通過提高或降低有機碳礦化的速率來調節土壤有機碳含量。如入侵美國科羅拉多州的地膚（Kochiascoparia），被其入侵的生態系統的土壤碳礦化速率比6種本地植物的高40%（Vinton et al.，1995）；而受外來植物沙丘茅根（Elymus athericus）入侵的系統的土壤碳礦化速率較本地植物的低（Valéry et al.，2004）。另外，也有研究發現，入侵植物與本地植物生態系統的土壤碳礦化速率的差異不明顯（Porazinska et al.，2003）。在比利時，被一枝黃花（Solidagogigantean）和黑野櫻（Prunus serotina）入侵的生態系統的土壤有機碳礦化速率提高，有機碳的動態變化加劇，而被巨型豬草（Heracleummanteggazzianum）和日本虎杖（Fallopia japonica）入侵的生態系統的有機碳礦化速率降低，土壤有機碳的動態變化減緩（Koutika et al.，2007）。與鄉土生態系統的土壤有機碳礦化速率相比，植物入侵是提高還是降低土壤有機碳礦化速率，其影響因素和運行機制還需要結合植物個體特征以及環境因素等作進一步探究。

3 植物入侵改變土壤碳循環的影響因素

植物入侵對土壤碳循環的影響是一個極其復雜的過程，以上不同、甚至相互矛盾的研究結果的產生與多種因素有關，包括植物的凈初級生產力、凋落物數量和分解率、根系特征、根際分泌物，外來植物所處生態系統的氣候環境如濕度、降雨、溫度、光照，外來植物及其與周圍生物之間的牧食關系等（Ehrenfeld，2003；陳慧麗等，2005；Ni et al.，2021）。我們可將這些環境與生物影響因素概括為3個方面，即入侵植物所處的氣候環境、入侵植物的個體特性，以及入侵植物與周圍生物之間的牧食關系（Peltzer et al.，2010）。

3.1 氣候因素的影響

有研究顯示，氣候變化可以增加植物入侵風險（Bradley et al.，2010），一些氣候因子變化可以提高入侵植物的傳播速率，擴大其分布范圍和覆蓋面積。例如，在美國，降雨量增大驅使入侵草本植物不斷向西部地區擴散（D’Antonio et al.，992），溫度升高使野葛（Puerarialobata）的分布范圍向北部和東南部地區擴散（Rogers et al.，2000），白茅（Imperatacylindrica）的分布也不斷向東南部地區擴散（Wilcut et al.，1988）。氣候變化在影響入侵植物分布范圍的同時，也會改變被入侵生態系統的地上和地下部分的碳吸存量。入侵對地上生態系統的影響主要與植被的地面覆蓋度和生長速率等有關，而對地下生態系統的影響較為復雜。例如，木本植物入侵草地后，降雨對土壤有機碳含量的影響與土壤濕潤程度有關，在干旱的地方提高土壤有機碳含量，在濕潤的地方則相反（Jackson et al.，2002）?？傮w上，氣候因素可在大區域范圍內影響植被更替的速度、方向等，但就小氣候環境一致的特定區域而言，氣候因素并不能合理地解釋同地區、甚至同地區的同一入侵植物所產生的不同影響（如Hook et al.，2004）。

3.2 入侵植物個體特征的影響

土壤有機碳的積累主要受控于兩個基本因素：植被生產量的輸入（數量、質量）和輸出（成分、降解速率等），這也是碳元素在自然生態系統循環的初始與終端環節。陸地生態系統碳循環起始于植物光合作用，光合作用生產的碳水化合物被用于維持植物的呼吸、生長和存儲等，很大程度上決定著生態系統的凈初級生產力。葉片是植物進行光合作用的重要器官，也是無機碳向有機碳轉化的主要場所。通常，入侵植物或因本身光合速率較高，或因葉片形態特征優勢，如葉片氮濃度、比葉面積和光能利用效率較高，建成成本較低等（Feng et al.，2011），這些特性使其物質生產能力較高，致使被入侵生態系統的植物生物量和生產力均較高（Liao et al.，2007）。然而，葉片優勢特征在不同入侵植物之間存在差異，如入侵植物的生長速率、光合能力、建成成本等并非總比本地植物高（Daehler，2003）?；谥参锶~片形態的Meta分析結果為入侵植物和本地植物的形態特征比較提供了相對準確的數據。例如，Leishman et al.（2007）利用Meta分析比較了全球范圍內75種本地植物和90種入侵植物的葉片特征，發現二者獲取碳的基本策略的差異不明顯，但后者卻能獲得更多碳；同樣，Leishman et al.（2010）在比較澳大利亞東部122種入侵植物和本地植物的葉片特征后也得出了類似的結論?？梢?，Meta分析的結果支持入侵植物光合能力強，可以向生態系統輸入更多有機碳的結論。

有機碳以凋落物和根系分泌物的形式進入土壤，經土壤生物特別是微生物分解后又輸出至環境，構成碳元素在自然生態系統循環的終端環節，因此凋落物和根系分泌物的組成與降解速率在很大程度調節著植物有機碳向環境輸出的質量與速率。以凋落物為例，Drenovsky et al.（2007）發現外來植物鉤刺山羊草（Aegilopstriuncialis）凋落物的木質素與氮的比例較高，分解速率較慢，致使被其入侵生態系統的碳含量較高；美國堪薩斯東部的入侵植物北美圓柏（Juniperusvirginiana）凋落物的生物量高于本地草本植物，而降解速率低于本地植物，致使被其入侵后的群落凋落物組成與降解過程均發生改變，進而影響土壤碳循環進程（Norris et al.，2001）；而夏威夷森林的入侵植物火炬樹（Myrica faya）凋落物的降解速率則高于本地植物多型鐵心木（Metrosiderospolymorpha），致使其生態系統被入侵后養分循環加速（Vitousek et al.，1989）。即使是同一種入侵植物在入侵不同生態系統時其結果也不盡一致，如在美國新澤西地區的潮汐濕地，入侵2年的蘆葦（Phragmitesaustralis）凋落物的降解速率與本地植物互花米草相當（Windham et al.，2004）；也有報道指出，蘆葦凋落物的降解速率比本地植物狐米草（Spartinapatens）更低（Windham et al.，2003）。根系分泌物不僅可以通過改變微生物活性和合成胞外酶能力來調控土壤碳循環，其本身也是土壤有機碳的主要組成部分，因此分泌物的變化會影響土壤的養分結構，某些組分甚至還具有抑制本地植物生長和/或促進自身生長的功能，這也是被廣泛研究的入侵機制之一——化感作用（Callaway et al.，2004），但有關入侵植物分泌物對土壤有機碳組成貢獻如何的研究還較為缺乏。

由于碳氮循環的耦合，土壤碳循環還會受土壤氮元素含量的影響與調節（Zhou et al.，2019）。柔枝莠竹入侵對土壤碳循環的促進效應主要受土壤有效氮的調節（Craig et al.，2015）。固氮植物入侵往往會加速被入侵生態系統的碳循環，增加土壤碳和氮的積累，如揚子江濕地的固氮入侵植物互花米草死亡后，其地上部的附生生物能夠提高生態系統的土壤碳含量（Liao et al.，2007；He et al.，2019）。

3.3 土壤生物的影響

土壤生物既是土壤有機碳的主要分解者，也是有機碳的貢獻者，它們的生理活動調節著土壤有機碳的輸入、周轉與輸出。植物入侵與土壤生物的關系極為密切，外來植物入侵可以通過改變土壤微生物和動物等的群落組成與結構以調控自身生長和進一步入侵（Callaway et al.，2004；Peltzer et al.，2010；Torres et al.，2021；Nasto et al.，2022；Zhang et al.，2022）；而土壤生物的變化勢必會影響土壤碳循環。近年來，借助組學技術的快速發展，學者對入侵植物與土壤微生物之間的反饋關系有了較為深入的研究（Dawson et al.，2016；Zhao et al.，2019），然而，將植物——土壤反饋關系與碳循環相關聯的研究并不多。以薇甘菊為例，它在入侵地能分泌更多化感物質（多碳類有機物），為土壤微生物提供更多的碳源，顯著提高土壤微生物的生物量及土壤真菌與細菌的比例（Ni et al.，2006；Li et al.，2007），同時也提高土壤養分循環速率，改善土壤養分狀況，使其自身的生長加快、擴張加?。–hen et al.，2009；Hou et al.，2011）；然而，隨著入侵程度加重，土壤微生物含量增多，土壤碳累積速率卻呈現出先升高后降低的趨勢，造成不同入侵階段對土壤有機碳庫產生正、負效應的現象（Ni et al.，2020）。

4 展望

目前，有關植物入侵對地上生態系統影響的研究已相當廣泛，有關其對地下生態系統影響的研究也取得了不少的進展，然而，多數研究集中于入侵對土壤生物（動物、微生物生態及生理）和非生物因素的影響及從植物——土壤互饋效應角度探討入侵成功的機理，較少涉及入侵對碳循環的影響及其反饋效應。我國是世界貿易大國之一，大部分省區深受外來植物入侵的困擾，但有關植物入侵對生態系統碳循環的影響還鮮有報導，迫切需要開展這方面的研究。該方面的研究結果不僅有助于進一步完善被入侵生態系統的碳循環理論，還可為預測外來植物入侵的發展對生態系統碳循環的影響提供重要科學依據。就植物入侵對生態系統碳循環影響研究，未來可加強在以下4個方面的工作。

4.1 從生態系統整體出發，研究植物入侵對生態系統碳循環的影響

“植物——土壤”是一個緊密聯系的有機系統，碳元素在系統內以無機和有機的形式完成循環過程。以往有關入侵植物影響的研究多針對生態系統的某些方面或部分環節，取得的結果雖然有助于認識植物入侵帶來的影響，但較為片面。人們對植物入侵如何影響生態系統全局，如碳元素與其他元素循環之間耦合的過程與機制，以及地上與地下部分的綜合影響等的整體認識還十分欠缺。此外，除陸地生態系統之外，隨著研究手段提高、研究范圍擴大，受自然（如氣候變化）和人為干擾劇烈且與人類福祉息息相關的脆弱生態系統，如濕地、海岸帶等生態系統的植物入侵問題正成為科學研究的熱點。加強該類生態系統內碳循環過程及其機制研究，有利于從更大區域尺度上解析植物入侵對碳循環的影響，也有助于系統、全面地認識植物入侵引起的生態后果，加強生態系統穩定性及防護意識，開展針對性的防治工作。

4.2 深度剖析碳循環的地下過程，尤其植物-土壤生物互作關系及反饋機制

近年來蓬勃發展的組學手段為探索地下生態學過程與機制提供了技術支撐，眾多研究借助微觀手段深度剖析了植物入侵對土壤微生物群落組成和功能結構的影響，研究結果也為深入解析入侵植物從基因型到表型之間的“黑箱”過程提供了便利（劉艷杰等，2022）。然而，鑒于當前對微生物活動及其與入侵植物間的反饋機制（微觀層面）縱向研究深入，而與碳循環時空動態變化及多元素耦合循環（生態系統層面）的橫向研究脫節的現實，未來研究需向以下三方面拓展：其一，探索如何綜合利用組學技術獲得的微觀生態過程、機制與模式結果，以精準、深入地闡析碳循環過程與機制；其二，如何將碳循環過程與其他生態過程相關聯并上升至生態系統層面，一方面為植物入侵的全境研究提供依據，另一方面為闡釋植物入侵對地下生態過程的正、負效應，以及辨識權衡的閾值等提供依據；其三，雖然有研究解析了土壤微生物各組分（如細菌、真菌的各類功能菌群、功能基因等）的靜態和動態變化，但這些變化模式的調控機制仍不清楚，厘清調控模式中的關鍵因子或關鍵步驟有望為入侵植物的控制和本地群落的生態恢復提供明確的科學指導。

4.3 結合全球變化的多情景研究并預測入侵及其對碳循環的影響

植物入侵是全球環境變化的重要因素之一，在深刻改變陸地生態系統的同時，也受其它環境要素變化的影響，如全球變暖、氮沉降、CO2濃度升高、降雨格局的時空變化等（Yang，2019b；Yang et al.，2022）。由于不同種類的入侵植物對環境變化響應不同，入侵和各環境要素變化之間的關系多樣，這就使得全球變化背景下預判植物入侵趨勢變得更為復雜，解析全球變化情景下入侵植物對碳循環的影響變得更為困難。通常，植物在生長過程中會進行自我調整以適應環境變化，如入侵植物豚草在氣候變暖的情景下會通過遺傳變異提高后代的生長及天敵防御能力，即協同進化出新的天敵防御策略以及入侵性狀來應對環境變化（Sun et al.，2022）；干旱會增強入侵植物刺莧（Amaranthusspinosus）對本地植物莧菜（A.tricolor）的競爭優勢，加速入侵（Yu et al.，2022）。然而，入侵植物在應對在氣候變化時是否以消耗原本分配在其他形狀的能量為代價，其入侵性如何演化，內在調節機制發生怎樣的變化（Sun et al.，2022），特別是植物體內的碳流轉過程如何變化還不得而知，闡明諸如此類的科學問題不僅可以解開植物入侵隨環境變化進化的疑惑，還可以為氣候變化背景下入侵植物的管理與調控提供理論指導。

4.4 推進從理論研究成果向入侵防治的轉化

將入侵理論研究成果應用到防治實踐中一直是入侵生態學者研究的重要環節，然而，當前的實際情況是理論研究與實踐之間仍存在很大的距離。近年來，不少學者提出將植物基因組、微生物組的研究成果推向應用，如Liu et al.（2020）利用基因組測序方法揭示了薇甘菊入侵過程中的環境適應性進化機制，提出了從分子水平開展精準靶向防控的可能性。就植物入侵對生態系統碳循環的影響而言，將研究所得的各影響因素、產生影響的各個環節等的理論結果用于防控實踐并評估其可行性與風險，應成為未來研究的一個重要方向。根據特定入侵植物的實際情況，開展其對碳循環影響利益最大化的精準防控；做到盡量不引入外來物種，即便引進也要讓其在入侵初期發揮作用而實時做好防治，也將會成為未來研究的重要內容。