基于PAE編碼系統籠養黑葉猴的行為譜

何曉露，趙秋程，馮月婷，李毅峰，黃中豪，李友邦

（1.珍稀瀕危動植物生態與環境保護教育部重點實驗室，廣西師范大學，桂林，541006；2.廣西珍稀瀕危動物生態學重點實驗室，廣西師范大學，桂林，541006；3.梧州市園林動植物研究所，梧州，543000）

行為的多樣化是動物適應復雜多變的自然環境的外在表現，是動物行為學研究的基礎［1］。根據動物行為的生態功能，在辨識和分類動物的行為后建立的行為目錄，即為該動物行為譜（ethogram）［2］。為了對不同的行為譜進行數理方法的比較，依據動物行為發生的環境、采用的姿勢和相應的動作（姿勢-動作-環境，posture-act-environment，PAE）將其進一步分解成不同的行為層次和基本單元，構建可量化分析的PAE 行為編碼分類系統［3］。PAE 編碼系統的構建，有助于對動物行為的功能、行為與環境的相互關系的理解［1-2，4］。

非人靈長類動物的行為生態學研究得到了廣泛關注［5-7］。目前，在非人靈長類動物行為譜的構建中，PAE 行為譜編碼方式已得到較多應用，在野外狀態下，主要有獼猴屬（Macaca）［8-10］、仰鼻猴屬（Rhinopithecus）［11-12］和葉猴屬（Presbytis）［13］的研究；在圈養或半放養狀態下，有狐猴屬（Lemur）［14］、狨屬（Callithrix）［15］和狒狒屬（Papio）［16］等的研究，研究結果表明，非人靈長類所屬的分類階元關系越近，越易形成基本相同的典型行為，同時各分類階元又有其特有的行為［9］。

黑葉猴（Trachypithecus francoisi）是越南和我國貴州、廣西及重慶典型石灰巖地區的特有種［17］?，F今國內外對黑葉猴行為生態學已有一定的研究，包括日活動時間分配［18-19］、玩耍行為［20］、棲息地利用行為［21-22］、覓食行為［23-25］、夜宿和漫游行為［26-28］、位置行為［29］及理毛行為［30］等。這些研究主要集中在黑葉猴的某個動作模式上，而在特定狀態下系統描述黑葉猴表現出的所有行為模式［31］的研究較少。本研究采用PAE行為編碼分類系統建立籠養黑葉猴的行為譜，為深入開展黑葉猴野生種群的行為生態學研究奠定基礎。此外，圈養珍稀野生動物由于經常缺乏表達空間，行為多樣性會減少，通過行為譜的建立，研究其剛性行為與彈性行為構成，對保護和救助的野生動物的野化放歸也具有重要意義。

1 材料與方法

1.1 研究地點

廣西梧州黑葉猴珍稀動物繁殖中心位于廣西壯族自治區梧州市云龍公園內，三面環山，人為干擾強度低，是目前世界上規模最大的黑葉猴繁殖基地，擁有最完整的黑葉猴譜系檔案［32］。研究區域屬亞熱帶氣候，年平均氣溫22 ℃，相對濕度76%～84%，旱雨季分明。

籠養黑葉猴的籠舍為籠網式?；\舍分為內、外兩室，均為水泥地面。內室約為4 m×2 m×3 m，較暗且人為干擾小，有水泥平臺和保溫板，是黑葉猴躲避降雨、暴曬及夜間睡眠的場所。外室約為4 m×4 m×3 m，有樹樁、輪胎和鐵索等豐容設施，供猴群玩耍和休息。

1.2 研究對象

選擇籠養的3 個繁殖群A3、B1 和B2 共17 只黑葉猴為研究對象，依據籠養黑葉猴年齡組的劃分標準［31，33］，將17 只黑葉猴的年齡組成劃分為成年雄性猴（3 只）、成年雌性猴（8 只）、亞成年猴（1 只）、少年猴（2 只）和嬰幼猴（3 只）。選取個體的親緣關系及觀察時段見表1。

表1 籠養黑葉猴個體情況及觀察時段Tab.1 Specific conditions and observation period for captive Fran?ois’ langurs

1.3 研究方法

1.3.1 環境及行為定義

環境：將研究地點的環境條件劃分為生物環境和非生物環境。生物環境指環境因素中其他有生命的生物。非生物環境是生態系統中由物理、化學或其他非生命物質組成的非生物因子的總稱［34］。

姿勢：動物身體的部分結構在一定時間內保持一定的位置和形態［35］。

動作：在較短的時間內，動物機體的肌群發生運動，使得機體的部分結構位移、舒張、收縮、彎曲和運動［35］。

1.3.2 預觀察

對17 只黑葉猴進行1 個星期的預觀察，初步掌握黑葉猴的活動規律和行為模式，同時讓觀察者和17 只黑葉猴彼此熟悉，以便17 只黑葉猴能真實反映在籠養狀態下的行為特征。

1.3.3 行為取樣方法

行為取樣時間為2019 年12 月—2020 年11 月，由于新冠疫情原因，2020 年2—5 月停止觀察，其余月份每月連續取樣6 d。根據預觀察結果，夏季觀察時間為07：00—18：30，其他季節觀察時間為07：30—18：00。采用瞬時掃描取樣法（instantaneous scan sampling）和隨機取樣法（ad-libitum sampling）［36］對黑葉猴觀察取樣，參照Hunt 等［37］定義的行為模式，觀察并記錄籠養黑葉猴的全部行為，記錄行為的姿勢、動作和環境，參照非人靈長類動物PAE 行為譜的相關行為術語［7，9-11］，賦予相應代碼，同時記錄個體的性別和年齡。從每個籠中猴群的最左側開始掃描，依次記錄個體表現的行為類型，每次掃描持續5 min，間隔10 min 再次取樣，以保證各樣本之間的獨立性。

1.4 數據處理

將個體的每次行為掃描視為1 個獨立樣本。首先，按照不同性別年齡組的行為發生情況，計算每天各行為發生的頻次比例，再將該月每天各行為發生的頻次比例平均，得到每月各行為發生的頻次比例。行為發生頻次由低到高表示為：+（0～5%），++（＞5%～10%），+++（＞10%）［9］；同理，計算不同繁殖群在研究期間的行為發生頻次比例。采用Kruskal-Wallis 檢驗各行為在不同繁殖群之間的差異。差異檢驗的顯著性水平為0.05。

2 結果

2.1 籠養黑葉猴姿勢編碼

通過觀察、辨認，共記錄到黑葉猴16 種姿勢，前7種是靜止姿勢，走、跑、跳、臂擺蕩、攀爬和爬跨為運動姿勢，抱、攜掛和哺乳多為成年雌性猴對未成年嬰幼猴的照料等姿勢（表2）。

表2 籠養黑葉猴姿勢編碼Tab.2 Posture codes for captive Fran?ois’ langur

2.2 籠養黑葉猴動作編碼

依次從頭頸部、嘴部、眼耳鼻部、四肢和腰薦腹部對籠養黑葉猴的動作進行分辨，共記錄到98 種動作，并對其編碼（表3）。結果顯示，黑葉猴的四肢動作最多，為39 種，其次是嘴部動作，為23 種，頭頸部和眼耳鼻部動作最少，各為9種。

表3 籠養黑葉猴動作編碼Tab.3 Act codes for captive Fran?ois’ langur

2.3 籠養黑葉猴行為發生的環境編碼

籠養黑葉猴行為發生的環境共有19 種，包括8 種生物環境和11 種非生物環境，行為發生的環境較簡單（表4）。

表4 籠養黑葉猴行為發生的環境編碼Tab.4 Codes of behaviors and associated environment for captive Fran?ois’ langur

2.4 籠養黑葉猴PAE行為譜

研究期間共記錄到籠養黑葉猴87 種行為，按照行為的生理和生態功能［9］，將87種行為劃分為攝食、排遺、調溫、親密、競爭、聚群、通訊、休息、運動、繁殖、異常和其他共12 類（表5，表6），各行為類型在3 個繁殖群間發生的比例相近，且在3個群間無顯著差異（表5）。這些行為類型又可歸為生存、社會、繁殖和稀有行為4類。

表5 不同行為類型在各繁殖群中發生的比例Tab.5 Proportions for each behavior at different Fran?ois’ langurs breeding groups in captivity

2.4.1 生存行為

攝食行為（feeding behavior）：黑葉猴個體在籠養環境中采食所能獲得的食物資源（如植物的嫩葉、嫩芽等部位）、撿拾食物、飲水和嬰幼個體吸乳等行為。

排遺行為（egestion behavior）：黑葉猴個體在食物消化后或遇到緊急情況時的排尿、排糞等行為。

調溫行為（thermo-regulatory behavior）：黑葉猴個體為維持穩定的體溫而做出的適應外界環境溫度的一系列行為，包括樹干靜息、內室靜息等行為。

2.4.2 社會行為

親密行為（affinitive behavior）：黑葉猴用來確定或維持個體之間親和關系的行為，如挨坐、互相理毛和玩耍等行為。

競爭行為（agonistic behavior）：黑葉猴個體之間由于沖突所發生的一系列撕咬、抓打和驅趕等行為。

聚群行為（aggregation behavior）：多個黑葉猴個體通過特定的形式聚集，同時表現出相互聯系和相互影響的行為。

通訊行為（communication behavior）：黑葉猴個體之間在家庭單元內或家庭單元外通過特定的動作、姿勢和聲音等傳遞信息的行為。

休息行為（resting behavior）：黑葉猴個體在合適的環境中保持一定的姿勢，機體呈現放松的狀態。

運動行為（locomotive behavior）：黑葉猴個體通過活動四肢來完成身體位移的行為，如跳躍、奔跑和行走等行為。

2.4.3 繁殖行為

繁殖行為（reproductive behavior）：黑葉猴個體為繁衍后代進行的一系列生理活動的行為，如產仔和哺乳等行為。

2.4.4 稀有行為

異常行為（abnormal behavior）：與在自然環境下相比，黑葉猴個體在人造環境中做出的不正常行為，包括晃動頭和搖晃身體2種行為。

其他行為（miscellaneous behavior）：黑葉猴個體之間為尋求舒適而發生的一些頻次較低的行為，如撓癢、自我清潔等行為。

3 討論

PAE 行為分類編碼系統的研究已在部分非人靈長類物種中開展，包括黔金絲猴（Rhinopithecus brelichi）［11］、川金絲猴（Rh.roxellana）［12］、藏酋猴（Macaca thibetana）［38］、褐狐猴（Lemur fulvus）［14］和普通狨猴（Callithrix jacchus jacchus）［15］等。這些研究表明非人靈長類的行為發生頻次與年齡、性別等有關，不同物種均具有社會行為、生存行為、個體行為及繁殖行為等典型行為，但在分類的細節上，每個物種又具有特有的行為，這可能是動物在特定的環境條件下形成的特殊行為，相同的動作模式也因長時間適應環境和后天學習而產生了特有的行為表達［12］，如岷山藏酋猴有游泳、溢精等行為［38］。本研究中籠養黑葉猴的PAE行為譜與上述非人靈長類動物相比，具有一些特有行為，如蹭癢、搖晃身體等行為，因此，有必要構建不同物種的行為數據庫，通過PAE行為編碼分類系統構建PAE行為譜，可實現種間行為數據的比較。

有研究顯示，動物的行為表達受活動空間大小影響，當生存空間受限時，剛性行為（如休息、排遺和攝食行為等）仍將表現出來，但彈性行為（如親密、通訊和玩耍行為等）的表達有較大差異［6］。本研究中籠養黑葉猴個體均表現出的剛性行為包括攝食行為、排遺行為、調溫行為、休息行為和運動行為，表現出的較大的彈性行為包括聚群行為、通訊行為、親密行為、繁殖行為、競爭行為、異常行為和其他行為。本研究3 個繁殖群體的個體數量、性比和年齡結構不同（表1），但3 個繁殖群體的彈性行為出現比例無顯著差異（p＞0.05），A3 繁殖群的繁殖行為比例比B1、B2 繁殖群低約4.23、2.62 個百分點（表5），可能是研究期間A3 繁殖群能夠繁殖的只有1 對成年雌雄個體，其余個體未能參與到繁殖行為中，社會結構較簡單?；\養黑葉猴表現出較大的彈性行為，可能是該中心黑葉猴繁殖單元的個體數量和性比合理，籠舍面積大小合適，黑葉猴有足夠的空間活動，個體之間的社會交往行為能夠充分表達［3］，也可能是籠舍有足夠的豐容設施，如樹樁、輪胎和鐵鏈等可供黑葉猴玩耍［39］。此外，籠養黑葉猴的飼料豐富，有新鮮的嫩樹葉、堅果和糕料等，豐富的豐容設施和食物使籠養黑葉猴更多地保持和表現自然行為［40］。

野外黑葉猴的行為劃分為覓食、休息、移動、飲水、出洞、入洞、舔食石壁、社會行為和曬太陽9 大類［31］，根據其生理生態目的，前7 類為剛性行為，后2 類為彈性行為［6］。目前未見關于野外黑葉猴系統的PAE 行為譜研究，且野外黑葉猴行為研究的定義［27，31］與本研究也有差異，但一些行為仍具一定的可比性?；\養黑葉猴個體從內室到外室的行為與野外出入洞行為相似；曬太陽行為（調溫行為）是野外黑葉猴在低溫條件下為保持體溫而表現的行為［41-42］，與秋冬兩季（室內外溫度相差約10 ℃）籠養個體進入內室的調溫板取暖行為相似；舔食石壁是野外黑葉猴為獲取生存所需的礦質元素［25］所表現的行為，與籠養個體表現出的舔網、舔墻壁和舔水泥地面等行為相似。野外黑葉猴的社會行為包括玩耍、理毛和擁坐，反映出個體的序位和親緣關系，同時具有清潔和調溫等作用?；\養黑葉猴的社會行為（表6）與野外黑葉猴相似，如親密行為和玩耍、理毛行為相似，聚群行為和擁坐行為相似。野外黑葉猴行為劃分中并沒有明顯的競爭行為，可能是野生環境中，黑葉猴群擁有一定的家域面積，不同群體間的相遇機會少，使群體間的競爭行為較少被觀察到［28］及群體內的等級序位降低了群內競爭行為的發生［30］所導致。野外黑葉猴通訊行為較少被觀察到的原因可能是群體移動或休息時個體間的距離較近，且通訊行為多發生在不同猴群遭遇或發現天敵時，此行為常被歸入預警通訊行為中，而未明確劃分到野外黑葉猴的行為類型中［43］。由此可見，在彈性行為與剛性行為的表現上，籠養個體與野外個體又存在一定差異。

有研究表明，采用相同PAE行為定義，野生個體較同種籠養個體表現的行為多樣性更高，如利用紅外相機觀察野生川金絲猴，共統計到17 種姿勢、84 種動作和116 種行為，包括攝食、調溫、休息和運動等剛性較大的行為，以及交配、母性和幼兒、親密、作威、威脅、攻擊、屈服、聚群和其他等彈性較大的行為［12］；而籠養條件下共統計到20 種姿勢、76 種動作和49 種行為，包括取食、排遺、休息和運動等剛性較大的行為，以及交配、育幼、梳理、擁抱、游戲、睡眠和其他等彈性較大的行為［44］。這可能是野外空間大，野生川金絲猴個體有足夠的空間表達各種各樣的行為［12］，因此，即使不能獲得籠養條件下所觀察到的一些行為（如分娩、通訊和排遺行為等），野外個體統計的動作和行為仍多于籠養個體。但籠養個體的姿勢多于野生個體，可能是前者對圈養環境的適應產生了一些后者未統計到的姿勢。本研究中的籠養黑葉猴與野外環境的遠緣非人靈長類物種［12，44］相比，發現姿勢數量相差不大，但動作更多，行為少，這可能是種間差異［7，9-11，36］，也可能是生存環境不同使行為表達的強度不同。若按照剛性行為與彈性行為來比較，本研究中的黑葉猴和其他靈長類物種的研究結果［9］相似。

值得注意的是，除了完整地表達剛性行為和較豐富的彈性行為外，籠養個體間也表現出行為的差異。在本研究中，籠養黑葉猴的食物以樹葉為主，糕料為輔，而2 只少年個體經?？幸淦?，可能是為了攝取更多的食物［45］，同時其他個體存在舔網、舔墻壁和舔水泥地面等行為，可能是為了攝取部分身體所需元素，如鈣質和鐵元素［32］。另外，籠養個體的食物配給方式可能會引發一些異常行為［46-47］。本研究發現3 只嬰幼猴、2 只少年猴和1 只成年雌性猴出現搖晃身體的異常行為，2 只成年雄性猴、5 只成年雌性猴、1 只少年猴和2 只嬰幼猴出現晃動頭的異常行為，可能是籠養個體由飼養員按時投喂而不需要付出時間和能量去尋找食物，大量空余時間使籠養黑葉猴產生了異常行為［17］。此外，由于個體難以融入猴群社會，也會出現機械和呆板的、以固定頻率重復和無任何功能效果的刻板行為［40］。黑葉猴在長期圈養過程中，自然群體結構較難維持，混養的方式造成異常行為增加，可能導致較高的死亡率［48］。在圈養混養蜂猴（Nycticebus coucang）中，也出現了搖晃身體、晃動頭等異常行為，籠舍面積、豐容設施及不合理的性別配對和混養方式均可能是其影響原因［46］。因此，基于PAE 行為分類編碼系統編制的黑葉猴PAE 行為譜可見，目前籠養黑葉猴雖然能充分表達其行為，但仍需考慮個體的差異及籠養個體的配對問題。

動物行為多樣性是生物多樣性的基礎問題，與瀕危動物的野外放歸及保護相關［16］，因此，籠舍面積和豐容設施的設置，對籠養個體行為的多樣性表達，特別是一些彈性行為的表達，對今后提高野化放歸個體的野外生存能力有重要意義［49］。此外，利用相同的方法進行野外黑葉猴行為譜的構建，并與籠養條件下黑葉猴的行為譜對比，能真正評估籠養黑葉猴行為表達空間是否足夠，為提高黑葉猴的遷地保護提供更科學的依據。