植物響應低硫脅迫的分子生物學機制研究進展

黃麗雅，李方劍，張亞楠，麥翠珊，王金祥

（華南農業大學資源環境學院/根系生物學研究中心/廣東省農業農村污染治理與環境安全重點實驗室，廣東廣州 510642）

硫(S)是植物生長和發育所必需的大量元素之一。植物維持細胞結構和基本生理生化功能都需要含硫化合物，如半胱氨酸(cysteine, Cys)、蛋氨酸(methionine, Met)、谷胱甘肽(glutathione, GSH)、硫脂以及次生代謝產物的參與，硫在植物抗逆以及提高作物產量和品質方面都具有重要作用[1]。植物的硫營養主要來源于土壤中吸收的硫酸根離子(SO42-)，這些硫酸根離子經根表皮細胞質膜吸收后，通過多重跨膜轉運，長距離運輸到地上部[2]。在這一過程中，硫酸鹽轉運子(蛋白)是必需的載體。研究表明硫酸鹽轉運蛋白對硫的吸收和轉運，在質體中硫的同化、液泡中硫的貯存以及在不同器官間運輸方面都起重要作用[3-5]。

缺硫會影響植物體中硫酸鹽庫的利用，進而抑制植物的生長發育[6]。因此，植物如何感應硫信號，如何應對低硫脅迫來維持自身生長發育的分子機制一直是硫營養的研究熱點。本文圍繞植物響應低硫脅迫的分子生物學機制展開討論。

1 硫對植物生長發育的生理作用

硫在植物生長發育方面起重要的作用。植物缺乏硫會導致一系列的生理問題。例如，缺硫會導致植物氧化應激反應、細胞結構的改變以及DNA的損傷，進而會干擾酶的生理活性、膜功能、蛋白質合成和氣孔運動，最終導致植物生長發育遲緩及種子產量、質量、活力下降[7-8]。

硫在植物光合作用中也起著非常重要的作用。硫會影響葉綠體的形成及其功能，缺硫會改變葉綠體中基粒結構，導致葉綠體發育不良[9]；缺硫對植物的根、葉以及種子也都有影響(圖1)。值得注意的是，低硫條件下葉片、種子和根中O-乙酰絲氨酸(O-acetylserine, OAS)的生成都顯著增加，一些相關基因受到上調或者下調。

圖1 硫缺乏對植物主要器官的影響[10]Fig. 1 Effects of sulfur deficiency on major plant organs

2 植物吸收轉運硫及相關分子機制

植物從土壤中攝取硫需要特異的硫酸鹽轉運蛋白[11-12]。位于根細胞膜的高親和硫酸鹽轉運子負責將土壤中的硫酸根轉運進膜內，部分硫酸根可進入液泡進行儲存，部分進入細胞質體進行同化，合成Cys；部分硫酸根經木質部轉運到地上部，部分進入葉綠體進行還原，轉變為S2-、Cys以及還原型GSH，硫酸根離子再通過韌皮部轉運到根部(圖2)。

圖2 植物體內硫酸鹽轉運Fig. 2 Sulfate transport in plants

硫酸根離子在細胞質、質體以及儲存在液泡中含量的多少，與位于細胞膜、質體包膜以及液泡膜上相關硫酸鹽轉運蛋白家族的表達水平和功能緊密相關。不同家族類型的硫酸鹽轉運蛋白的表達及其調控需要在特定的器官、細胞或者亞細胞器進行，才能實現硫穩態的維持(圖2)。

2.1 硫酸鹽轉運蛋白

硫酸鹽轉運蛋白在硫酸鹽的吸收轉運過程中起著重要的作用。模式植物擬南芥硫酸鹽轉運子基因家族有12個成員，這12個基因可以被分為SULTR1、SULTR2、SULTR3和SULTR4亞家族。擬南芥SULTR1亞家族包括了SULTR1;1、SULTR1;2和SULTR1;3，SULTR2亞家族包括SULTR2;1和SULTR2;2，SULTR3亞家族則由SULTR3;1、SULTR3;2、SULTR3;3、SULTR3;4和SULTR3;5組成，SULTR4亞家族包含SULTR4;1和SULTR4;2[13]。SULTR1型的硫酸鹽轉運蛋白是高親和力的轉運蛋白，與土壤中的硫酸鹽吸收密切相關[12]，其中SULTR1;1和SULTR1;2是硫酸鹽吸收過程中最主要的轉運子，主要在根毛、根表皮和皮層細胞表達[14]。而SULTR1;3則主要在韌皮部起作用[15]。SULTR2型包括兩個低親和力轉運蛋白，主要負責將硫酸鹽運至木質部，繼而實現硫酸鹽從根到莖的轉運[11]。SULTR3型中的SULTR3;1定位于葉綠體，并且參與跨葉綠體膜的硫酸鹽吸收。SULTR4型的轉運蛋白都是液泡膜定位轉運蛋白，液泡是細胞中儲存硫酸鹽的主要部位[5]。

2.2 硫酸鹽轉運蛋白基因對低硫脅迫的響應

在低硫脅迫下，硫酸鹽轉運蛋白基因在轉錄和轉錄后層面受到精準調控[14]。擬南芥高親和的SULTR1;2型轉運蛋白基因受低硫誘導，使植物對硫酸鹽的吸收能力提高[7]。SULTR1;1型轉運蛋白基因啟動子區域存在響應硫的順式作用元件SURE (sulfur-responsive element)，因此SULTR1;1在擬南芥根的表皮和皮層細胞也受高度誘導[16]。在根和葉中，低硫對SULT2;1表達的影響是相反的，在葉中受低硫抑制，而在根中受低硫強烈誘導[11]。葉綠體中能攝取硫酸鹽的轉運蛋白一半以上屬于SULTR3型轉運蛋白，這些蛋白同時還對下游的硫酸鹽同化和脫落酸的生物合成起著重要的調節作用[17]。有研究表明，在SULTR3單敲除突變體的葉綠體中硫酸鹽的吸收減少，表明這些硫酸鹽轉運蛋白參與葉綠體硫酸鹽的轉運[18]。SULTR4與SULTR3兩者之間相互協作來增加硫酸鹽從液泡中流出的能力[5]。

硫酸鹽轉運蛋白基因在轉錄水平受轉錄因子調控。轉錄因子SLIM1(EIL3)可結合在硫轉運子基因的啟動子上促進其轉錄[19]。是否還存在其他的轉錄因子調節硫轉運子基因的轉錄值得研究。有研究表明，控制硫轉運子基因的轉錄水平還可以改良作物生產。在煙草中過表達大豆硫酸鹽轉運子GmSULTR1;2b不僅可以在硫充足的條件下提高煙草產量，還可以提高植物對硫脅迫的耐受性[20]。

硫酸鹽轉運蛋白基因在轉錄后水平受到調控。miR395是一個經典的受低硫誘導的miRNA，miR395的靶基因是SULT2;1、ATPS1和ATPS4。低硫脅迫下，在葉部MIR395基因的表達增強，導致SULT2;1基因轉錄水平下降；而在根部，因為MIR395基因主要在韌皮部伴胞細胞表達，所以對SULT2;1基因轉錄水平的調控程度較小，SULT2;1在根中還是受低硫高度誘導表達[21]。除miR395外，還有miR160、miR164、miR167、miR169、miR173、miR319 和miR403等受低硫誘導，但具體作用機理還不清楚。

硫酸鹽轉運蛋白在表觀遺傳層面受到調控。擬南芥基因AT1G36370(MORE SULPHUR ACCUMU LATION1，MSA1)最初被注釋為編碼絲氨酸羥甲基轉移酶(serine hydroxymethyl transferase)，但后面研究證明MSA1編碼的蛋白沒有絲氨酸羥甲基轉移酶的活性。msa1突變體在正常硫條件下也會出現缺硫的反應，如硫酸根轉運子SULTR1;1和SULTR1;2轉錄水平增加，導致葉過多積累硫；深入分析發現，msa1突變體中SULTR1;1基因啟動子區SURE元件的DNA甲基化程度下降[22]。

3 硫的同化

如圖3所示，硫以硫酸根離子的形式進入植物體內，在ATP硫酸化酶(ATPS)的作用下先變成5′-磷酸硫酸腺苷(APS)，接著經過腺苷5′-磷硫酸還原酶(APR)的還原形成亞硫酸根離子(SO32-)，SO32-可用來合成硫脂，合成硫脂途徑在硫缺乏時UDP-葡萄糖焦磷酸化3 (UDP-glucose pyrophosphorylase3, UGP3)和磺基喹二?；视秃厦?sulfoquinovosyldiacylglycerol synthase, SQD2)的表達受到抑制，導致總磺基喹二?；视?SQDG)減少[23]。SO32-再經過APR以及亞硫酸鹽還原酶(sulfite reductase, SiR) 還原為硫化物，最后被乙酰絲氨酸硫醇裂解酶( OASTL ) 轉變為Cys[24]。Cys可用于合成Met，Met進一步轉化為S-腺苷蛋氨酸(SAM)，而SAM是乙烯、維生素B以及多胺合成的前體。Cys還可合成GSH，GSH經植物螯合肽合酶(PCS)合成植物螯合肽，可以用來解鎘毒[25]，同時GSH還可以在多步合成機制下合成甘氨酸(Gly)、Cys、谷氨酸(Glu)。此外，硫酸根離子還可以在細胞質同化為APS，3′-磷酸腺苷5′-磷酸硫酸鹽(PAPS)以及其他含硫化合物。PAPS在SOT17、SOT18的作用下形成脂肪類硫代葡萄糖苷(GSL)，在SOT16的作用下形成吲哚類GSL，它們都可以進入液泡；缺硫時GSLs在硫代糖苷酶BGLU28、BGLU30的催化下分解，生成SO42-并從液泡中釋放，補給植物所需SO42-[26]。

圖3 硫酸鹽體內同化途徑[10]Fig. 3 Sulfate assimilation pathways in vivo

轉錄因子SLIM1促進SDI1(Sulfur Deficiency Induced 1)的轉錄，而SDI1進入細胞核與MYB28互作，進而抑制MYB28與下游基因啟動子元件的結合，從而減少GSL合成，降低硫的消耗。此外，SLIM1可促進BGLU28的轉錄以及MIR395的表達。

硫酸鹽同化吸收的調控不僅受限于APR，如果在硫酸鹽充足的環境條件下，還可以觀察到不同酶之間的相互調控[27]。

4 植物響應低硫脅迫的生理和分子機制

4.1 植物響應低硫脅迫的相關生理機制

在代謝方面，GSL是十字花科植物體內富含硫的次生代謝產物，對預防植物蟲害和病原體侵害起重要作用。低硫會導致植物GSL合成減少，分解增加[10]，此時要維持生長需依賴于兩種β-葡萄糖苷酶，即BGLU28和BGLU30，它們促進GSL分解，釋放硫[28]。當植物處于硫缺乏狀態下，GSL生物合成基因被普遍下調，而控制硫酸鹽的吸收和同化的基因則被上調[29]。

還有研究表明，硫缺乏時，擬南芥通過上調SDI1和SDI2轉錄來抑制脂肪族GSL生物合成相關基因的轉錄，繼而降低GSL的生物合成來減少對硫的消耗。因此在缺硫條件下，植物會優先使用硫酸鹽的初級代謝物[10,30]。擬南芥中參與GSL調控的3個MYB轉錄因子MYB28(AT5G61420)、MYB29(AT5G07690)和MYB76(AT5G07700)的轉錄水平在低硫脅迫時下降，可能與減少GSL的合成有關[31]。

低硫增加植物ATPS基因的轉錄水平和蛋白表達量，外施GSH抑制ATPS的轉錄水平和酶活性。ATPS2是擬南芥ATPS基因家族成員中唯一的非miR395靶基因，ATPS1、ATPS3和ATPS4的表達調控對于調節APS生物合成以及響應硫酸鹽供應都起到了重要作用。低硫條件下，SiR的表達量顯著增加，同時SiR可能通過清除潛在的有害硫化物來保護ctDNA免受氧化損傷[32]；GSH1、GPX1和DHAR3以及參與GSH轉化為R-S-谷胱甘肽的幾種酶在低硫條件下含量都較低[31]。

4.2 植物響應低硫脅迫的分子機制

4.2.1 植物營養元素感受器與低硫脅迫響應 最近的研究揭示了一些潛在的植物營養元素感受器(sensor)。如NRT1.1 (NPF6.3/CHL1)可能是硝酸鹽感受器[33]，SPX可能是細胞內磷感受器[34]，IRT1可能是鐵感受器[35]，轉錄因子bZIP19和bZIP23可能是鋅感受器[36]，BOR1可能是硼的感受器[37]。不難發現，有些上述感受器是轉運蛋白，因此被命名為轉運受體(transceptor)，即具有轉運蛋白和受體的雙重功能。

植物體內可能存在硫的感受器。有人提出，酵母硫酸鹽轉運蛋白Sul1和Sul2可能是感受胞外硫酸鹽濃度的感受器，擬南芥SULTR1;2可能是硫感受器。酵母雙雜交發現，在OAS存在的條件下，OASTL可以與SULTR1;2的STAS結構域互作。半胱氨酸復合體(cysteine synthase complex,CSC) 由OASTL與SAT (Ser acetyltransferase, 絲氨酸乙?；D移酶)在細胞質相互結合組成。缺硫時，細胞內OAS的過度積累，OAS可誘導硫響應基因的轉錄，促進CSC復合體的解體，停止OAS的合成，從CSC釋放出的OASTL與SULTR1;2結合[15]。因此OAS在植物硫營養和信號轉導方面起重要作用。

4.2.2 低硫脅迫相關轉錄因子的作用機制 在硫缺乏條件下植物會通過改變眾多基因表達來改變硫代謝的過程。SLIM1是一個在擬南芥中與耐硫脅迫相關十分重要的轉錄因子。SLIM1主要控制根部基因對低硫脅迫的響應，而在葉中，超過50%的基因對硫的響應是不依賴于SLIM1和EIL1的。SLIM1和EIN3同屬一個蛋白家族，EIN3可以與SLIM1形成異源二聚體，從而抑制SLIM1與下游硫響應基因啟動子的結合，因此在低硫條件下，擬南芥ein3-1突變體內硫響應基因的表達水平比野生型的還要高[38]。

最近研究揭示，EIL1是調節硫缺乏反應的另一重要轉錄因子，也屬于SLIMI/EIL3家族成員之一。RNA-seq分析顯示EIL1對調節硫缺乏反應有增效作用，但也發現了一些特定受EIL1調節的基因，擬南芥根中有6.9% 基因(23個)和葉中33%基因(420個)受低硫調控，但不受 SLIM1 或 EIL1 調控[39]。這表明還有其他的轉錄因子調節植物低硫脅迫反應。

光信號轉導成員HY5 (LONG HYPOCOTYL5)是一個轉錄因子，HY5結合在APR1和APR2啟動子上促進其轉錄[40]。這說明硫營養和光信號間存在聯系。Whirly1被鑒定為控制擬南芥和大麥葉綠體到細胞質信號以及葉片衰老開始的重要因子[41]。轉錄因子Whirly1蛋白水平在低硫條件下顯著降低，說明Whirly1可能調節擬南芥對低硫的響應[31]。值得注意的是，PHR1是植物應答低磷脅迫的關鍵MYB類轉錄因子，其啟動子區域存在光信號轉導成員FHY3 (far-red elongated hypocotyl 3 )的結合元件FBS (CACGCGC)，在AtPHR15′-UTR存在EIN3的結合元件EBS。相應地，FHY3和EIN3正調控AtPHR1的表達[42]。因此不難理解，光和乙烯通過影響PHR1的表達而調節植物磷營養。至于光和乙烯是否通過影響PHR1的表達而調節硫營養還不清楚。

植物對低硫脅迫的響應在表觀遺傳學層面同樣受到調節。MSA1基因受低硫脅迫高度誘導，MSA1蛋白位于細胞核，對于SAM產生和DNA甲基化是必需的。因此，在msa1突變體中，硫相關的代謝、轉運以及同化的相關基因，例如GSL合成與分解相關基因，BGLU、SDI、APR3和ATPS4都會發生DNA甲基化水平的改變。這些結果說明MSA1通過參與SAM的合成影響全基因組DNA的甲基化[24]。

4.2.3 其他低硫脅迫的響應因子 TOR (target of rapamycin)是細胞自噬(autophagy)負調節因子。缺硫時，擬南芥葡萄糖的代謝下調，導致TOR的活性下降，繼而引起核糖體翻譯水平下降，分生組織活動降低，細胞自噬增加以適應低硫脅迫[43]。

當受到硫脅迫的植物重新得到外源硫的補給時，硫缺乏的標記響應基因其轉錄產物會被迅速降解，但是在恢復的過程中，由哪些酶來負責轉錄產物的降解目前尚不清楚[8]，這也是未來的研究方向之一。表1列出了植物遭受低硫脅迫時一些會參與低硫脅迫響應相關的酶類和相關基因。

表1 硫代謝過程中重要的基因Table 1 Important genes in sulfur metabolism

5 硫與其他養分的互作

硫在植物體內的吸收、同化、代謝的調控機制很復雜，受其他養分因子的影響。

5.1 硫與氮的相互作用

在氮硫營養同時缺乏的情況下，玉米的產量受到影響。通過玉米的田間試驗，發現在低氮和低硫的情況下，產量差距與氮硫缺乏程度呈負相關，但與養分利用效率呈正相關[50]。研究表明，施氮可以增加硫元素的含量及其吸收利用率，但是增加施硫量卻不影響玉米中氮相關值的變化。硫和氮的相互作用對實現可持續生產以及提高養分利用率有重要的影響[51]。轉錄以及代謝層面也存在氮硫間的相互作用。低硫會抑制硝酸鹽的吸收和還原，反之硝酸鹽缺乏同樣也會抑制硫酸鹽的吸收和還原速率[52]。

5.2 硫與磷的相互作用

目前為止，對磷與硫在植物體內相互作用的研究較少。通過對山龍眼科植物(Hakea prostrata)的研究發現，嚴格控制硫的供應可以滿足葉片中有機磷庫的需求。H.prostrata在低硫條件下積累精氨酸、賴氨酸和OAS，蛋白含量下降，從而降低對核糖體RNA (rRNA)的需求，減少對磷的需求[53]。這有助于植物在低磷環境下生存。

在低硫條件下，擬南芥木質部中的Pi吸收增加，導致其地上部的Pi積累增加，說明低硫可以促進磷從地下部到地上部的運輸，并且此過程需要PHO1和 PHT1;9的參與[54]。此外，植物的硫酸鹽從葉到根的轉移受PHR1基因調控，是由于硫轉運蛋白基因啟動子上存在PHR1的結合靶點，即P1BS元件[55]，因此，PHR1可通過調節硫轉運蛋白基因的轉錄而影響硫的吸收。

5.3 硫與有毒元素的相互作用

近年來有研究發現，不僅硫酸鹽會影響MIR395的表達，鋁毒也能誘導MIR395的表達，從而抑制SULTR2;1的作用。在生理層面，三價有毒鋁(Al3+)含量較高的土壤會阻礙根系對養分的吸收，而硫酸根可以與之形成硫酸鋁，起到解鋁毒的作用[7]。

鎘作為有毒微量元素，當其游離于土壤中時會增強并誘導硫同化酶的表達，還能促進根部對硫酸鹽的吸收。通過試驗發現，鎘處理會上調野生型擬南芥SULTR1;2的表達，增加對硫酸鹽的吸收，不僅如此，用CdCl2處理的植物會在極大程度上改變硫酸鹽向葉片分配的情況[56]。

利用SULTR1;1和SULTR1;2雙突變體研究發現，硫缺乏可能會影響砷元素從根到莖的轉移及其代謝[57]。水稻astol1(arsenite tolerant 1)突變體是一種功能獲得型突變體。ASTOL1編碼一個定位葉綠體的OASTL酶，可以增加硫的吸收和同化，增加對砷的耐受性，減少砷在水稻種子的積累[58]。說明從合成生物學的角度出發，通過基因編輯調節硫營養可改善植物的營養品質，減少有毒元素砷在人體的積累。

5.4 硫與其他有益微量元素間的相互作用

多項研究表明，鐵與硫息息相關，這兩種營養元素在維持植物體內元素穩態方面有共同的調節機制[59]。硬質小麥如果缺鐵，相關基因的誘導響應模式類似對硫缺乏的響應模式；而番茄缺鐵時，一些硫酸鹽轉運蛋白相關基因會得到明顯的上調表達[60]。

硫與硅之間同樣也有相互作用，研究表明，經過低硫脅迫和滲透脅迫的共同作用，硅會在轉錄水平上誘導硫轉運蛋白基因HvST1;1的表達來調節硫代謝，從而促進SO42-的吸收[61]。

施硫有助于提高水稻生物量和產量，同時還能促進銅從根部轉運到芽再到籽粒的相關轉運子表達，導致籽粒銅含量的提升[62]。

6 植物激素調節硫營養的機制

已有研究揭示，植物激素生長素、乙烯、茉莉酸(jasmonic acid, JA)、細胞分裂素(cytokinin,CTK)、脫落酸(absicisic acid, ABA)等都參與植物硫營養的調節與信號轉導。

6.1 生長素與硫營養

硫酸鹽缺乏會誘導與色氨酸和生長素代謝有關的基因表達。生長素還能導致與植物防御有關的茉莉酸酯生物合成。

硫營養還會影響生長素的產生。在缺硫的情況下，擬南芥的硝酸鹽轉運蛋白基因NIT3的活性大幅度增強，會產生更多的生長素，繼而使得側根的生長得到促進，這樣就可以使根系更多地吸收硫[63]。

6.2 乙烯與硫營養

當植物面對各種脅迫條件時，乙烯的生物合成會顯著增加[64]。乙烯的合成途徑與硫同化途徑有一定聯系。有研究表明，低硫脅迫下，乙烯可調節油菜中的硫轉運蛋白基因表達來改善油菜生長狀況，主要表現為改善油菜的葉片顏色、光合作用以及乙烯合成相關酶基因表達[65]。在分子層面，SLIM1是乙烯信號轉導過程的重要轉錄因子[38]，在低硫脅迫下，SLIM1和乙烯受體之間可能會發生串擾。根據前文所述，乙烯生產和硫同化途徑密切相關，并共享一些代謝物。研究表明，乙烯的產生受到含有硫酸化酪氨酸的生長因子—植物磺基激酶PSK的抑制。此外，乙烯刺激參與硫同化的幾種酶的活性[66]。

6.3 脫落酸(ABA)與硫營養

硫脅迫會促進植物氣孔關閉，同時，在干旱脅迫條件下，ABA是氣孔關閉的觸發因子。在受到脅迫時，硫酸鹽和硫化物會刺激Cys的合成，繼而誘發ABA的產生，誘導植物氣孔關閉[67]。Cys有助于ABA的生物合成、誘導氣孔關閉，暗示了硫營養對于植物水分生理的重要性[68]。

6.4 細胞分裂素(CTK)與硫營養

CTK通過一系列磷酸化級聯反應與各種轉錄因子相互作用，來調節靶向基因的表達[69]。研究表明，EIN3基因參與CTK信號負調節A型ARR基因的表達，可以抑制CTK的生成[70]。因此缺硫脅迫下，通過EIN3不僅影響了硫轉運蛋白的活性，還影響了CTK的合成，從而調控對硫的吸收和同化。

6.5 茉莉酸(JA)與硫營養

JA廣泛調控植物生長、發育和防御反應，增強植物對各種脅迫環境的抵抗力[71]。不僅如此，JA會影響硫代謝途徑中GSL的生物合成。通過用不同信號分子處理，發現乙烯對擬南芥中JA誘導的基因表達產生負面影響；內源性水楊酸水平升高會拮抗JA依賴性的吲哚硫代葡萄糖苷的合成，但不會消除對JA響應[72]。這一系列試驗表明，JA與硫營養的相互作用還涉及了其他生長調節物質，它們之間形成一個調控網絡，共同調控硫的代謝。

6.6 其他生長調節物質與硫營養

當植物處于硫脅迫狀態時，褪黑素(melatonin,MT) 能減少植物中活性氧(ROS)的積累，繼而減輕對細胞大分子以及超微結構的損傷。不僅如此，MT還能通過調節參與硫運輸和代謝相關基因的表達促進硫的吸收和同化[73]。缺乏MT的植物體內硫的積累會減少，會加劇Cd的毒性，但外源性MT可以增加植物體內硫的吸收和同化，這樣就能改善植物的生長并提高對Cd的耐受性[74]。

7 總結與展望

硫對植物的生長發育有重大影響。在低硫脅迫的條件下，硫的吸收、同化和代謝環節會受到嚴密調控，以減緩硫脅迫對植物生長的損害。研究發現，硫脅迫在不同程度上上調或下調某些與硫吸收、轉運、同化相關基因的轉錄或蛋白的翻譯及降解，從而改變植物對硫的吸收利用，維持植物的生長發育，提高硫的吸收和利用效率。

但目前為止，在轉錄水平是否還有其他轉錄因子調控植物低硫脅迫響應還待挖掘；在轉錄后水平，是否存在新的miRNA可以調控硫響應基因的轉錄本豐度；在翻譯后水平，轉運子是如何被定位、修飾和降解；在表觀遺傳層面，DNA甲基化、組蛋白修飾以及RNA修飾如何調節硫的吸收和同化相關基因和蛋白的活動；以及硫與其他養分互作的分子機制等很多細節還不清楚。深入研究和回答這些科學問題，將是今后解析植物硫營養分子生物學機制的研究重點。