大熊貓國家公園四川崇州區域的有蹄類物種組成及活動節律研究

王鈺瑾，何興成，白俊， ，冉江洪 ，付強，王磊，樊星

（1. 四川大學生命科學學院，生物資源與生態環境教育部重點實驗室，成都 610065；2. 四川省林業勘察設計研究院有限公司，成都 610036；3. 大熊貓國家公園崇州管護總站，四川崇州 611200；4. 大熊貓國家公園成都管理分局，成都 610096）

物種的活動節律指動物在固定周期內不同時段的活動強度及變化規律（張德祥等，2022），能夠反映動物個體的營養狀況、社會地位、生存壓力等狀態（孫佳欣等，2018），廣義上可以分為日節律、潮汐節律、月節律、季節性節律和年節律（彭科等，2021），是行為生態學的重要研究內容（Finnet al.，2022）。物種活動節律可能受內在因素、外在環境因素，以及物種間相互作用的影響（Chenet al.，2019）。對物種的活動節律進行研究能為物種的保護和管理提供科學依據（李平等，2021）。

有蹄類物種可通過覓食行為影響植被群落的組成 和結 構（Tahtinenet al.，2014；Lillianet al.，2019），再通過食物網的相互作用或棲息地植被結構的改變對其他物種產生間接影響（Fuller，2001；Rooney & Waller，2003）。它們還可通過排泄行為影響森林生態系統的氮循環，從而影響整個森林植物群落的生物多樣性（Murrayet al.，2013），是生態系統演替和變化的重要推動者（Woodwardet al.，2021）。野生有蹄類與人類有密切的關系，一方面它們可能會在覓食時破壞農田，并與牲畜爭奪資源，對人類生活造成一定影響；另一方面，人類飼養的家犬也可能與野生有蹄類產生沖突，影響有蹄類的生存（Liet al.，2020）。對生態系統的巨大影響以及與人類高水平相互作用使得保護有蹄類動物成為全球生態系統管理的重要組成部分（Ofstadet al.，2016）。開展有蹄類動物活動節律研究是了解其生存狀態、預測生態系統變化和制定保護政策的基礎工作和重要手段（孫佳欣等，2018）。

早期對動物活動節律的研究多采用直接觀察（胡錦矗，1987）、無線電遙控技術（曾治高，宋延齡，2001）、瞬時掃描取樣（郭松濤等，2003）等方法，在時間和調查范圍上具有一定的局限性。隨著技術的發展，24 h不間斷工作的紅外觸發相機被應用于野生動物行為學研究。2012 年開始，我國學者開始利用紅外相機分析野外動物種群的活動節律（章書聲等，2012）。如對黑麂Muntiacus crinifron（章書聲等，2012）、牦牛Bos grunniens（高惠等，2013）、麋 鹿Elaphurus davidianus（楊 道 德 等，2013）、華南梅花鹿Cervus pseudaxis（程建祥等，2018）、小麂Muntiacus reevesi（陳爾駿等，2022）、野豬Sus scrofa（謝培根等，2022）、中華斑羚Naemorhedus griseus（趙晨光等，2022）等單一物種的活動節律研究。而對區域內全部大中型物種的活動節律同時進行分析的研究依然較少。對同域物種的活動節律進行研究，可為了解它們在時間生態位上的分化與共存打下基礎，有助于保護區域內的生物多樣性（馮彬等，2022）。

本研究對2016—2020 年大熊貓國家公園四川崇州區域紅外相機監測的有蹄類數據進行了較為全面的整理和分析，目標是：（1）了解區域內有蹄類動物的種類、分布及多度狀況；（2）了解探測次數較多的有蹄類物種的日活動節律和季節性變化規律；（3）為區域有蹄類動物的保護和精細化管理提供科學依據，同時豐富有蹄類動物的行為生態學資料，為進一步開展區域內有蹄類物種的生存狀況、生境選擇，以及物種共存等研究奠定基礎。

1 研究方法

1.1 研究區域

研究區域位于大熊貓國家公園四川崇州區域（103°07’～103°17’E，30°43’～30°51’N），總面積147.773 km2。地勢西北高、東南低，最低海拔1 238 m，最高海拔3 868 m，相對高差超過2 500 m。屬亞熱帶季風氣候（山地類型），雨量極為充沛，一年中雨期可達200 d，且云霧天氣較多，日照時間少，濕度大。4—9 月為夏秋季，10 月至次年3 月為冬春季（龔旭，2020）。

1.2 相機布設

2016 年1 月—2020 年12 月，在研究區域共布設紅外相機（LOREDA L710）調查位點135個，原則上按照公里網格布設，網格大小為1 km×1 km，安裝海拔為1 348～3 755 m。相機安放點選擇上方有樹冠或巖石等遮蔽物的地方，以避免陽光直射。相機固定在樹干或粗壯的橫枝上，距地面約1.5 m。鏡頭拍攝角度沿水平位置向下約15°，清理監測區域內可能會觸發紅外相機的灌木和草本植物，以降低誤觸的可能性。統一設置參數：24 h 監控，拍攝間隔為1 min，拍攝模式為3張照片+30 s的視頻，感應靈敏度為中。每3 個月至少檢查一次相機是否正常工作，及時更換電池及SD 儲存卡。記錄每個位點的經緯度、海拔、安放時間及收取時間等信息。儲存卡取回后，進行人工識別并錄入表格。在表格中錄入相機編號、經緯度、物種名、拍攝日期和時間。

圖1 研究區域和紅外相機點布設位點Fig. 1 Study area and camera trapping sites

1.3 數據處理與分析

把同一監測點位上30 min 以內拍攝到的同一物種照片合并為一次獨立探測（O’Brienet al.，2003）。將一天分為24 個時間段，第n時間段定義為（n-1）時和n時之間（n=1，2，3，…，24）。

1.3.1 日活動節律及季節性差異分析采用核密度函數分析（kernel density estimation，KDE）對物種的日活動節律特征進行描述（Ridout & Linkie，2009）。利用核密度函數建立物種全年及不同季節的日活動節律函數模型：?(x;v) =式中，Kv為vonMises 分布的概率密度函數，d（x，xi）為任意一點x與樣本量i之間的角度距離（Ridout & Linkie，2009）。采用R軟件中的overlap包和activity 包來繪制核密度函數曲線圖，其中，橫軸代表時間，縱軸（活動強度）代表該時間點上目標物種被探測到的概率（肖梅等，2022）。

利用overlap包中的overlapEst（）函數分布曲線重疊面積比（Δ）來衡量不同季節間物種活動節律的重疊程度，Δ取值范圍為［0，1］，0表示完全分離，1 表示完全重疊（Meredith & Ridout，2016）。利用activity 包中的compareCkern（）函數對不同季節間物種的活動節律差異性進行檢驗（Rowcliffe，2021）。

所有檢驗的差異顯著水平設定為P≤0.05，所有分析均在Excel 2016和R 4.1.2中進行。

1.3.2 夜行性分析根據研究區域的日出日落時間，將06∶00—20∶00 定義為夏秋季的白天，將07∶00—19∶00 定義為冬春季的白天，利用夜行性指數衡量物種的日活動主要在晝間還是夜間發生（張德祥等，2022）。將每小時的獨立有效照片數除以總獨立有效照片數，記為物種在該時段的相對活動強度。將夜間相對活動強度除以晝間相對活動強度即為物種的夜行性指數，若夜行性指數大于1，說明物種的夜間相對活動強度大于晝間，為夜行性動物；反之為晝行性動物；若夜行性指數接近1，則說明物種日活動節律無明顯晝夜差別。

2 結果

2.1 有蹄類物種組成

135個監測點位共30 812個相機工作日，拍攝物種照片共73 447張、物種獨立有效照片共5 024張。共記錄到水鹿Rusa unicolor、扭角羚Budorcas taxicolor、野豬、中華鬣羚Capricornis milneedwardsii、中華斑羚、林麝Moschus berezovskii、毛冠鹿Elaphoduscephalophus、巖羊Pseudois nayaur和小麂9 種有蹄類物種（表1），其中，國家一級重點保護野生動物有林麝和扭角羚2種，國家二級重點保護野生動物有水鹿、中華鬣羚、中華斑羚、毛冠鹿、巖羊5 種。水鹿和扭角羚的探測次數最多，扭角羚和毛冠鹿出現的相機點位數最多，扭角羚和中華斑羚的分布海拔跨度最大。因小麂的探測次數太少，不計入活動節律分析。

表1 物種照片數、獨立探測數及出現點位數Table 1 Numbers of species photographs，independent detections and camera sites of occurrence

2.2 日活動節律分析

活動節律分析結果顯示，水鹿、毛冠鹿、扭角羚和中華斑羚的日活動模式相似，屬雙峰型（圖2）：水鹿、毛冠鹿和扭角羚活動高峰均出現在08∶00—09∶00 和18∶00 左右，最高峰均出現在18∶00 左右；中華斑羚活動高峰為08∶00—09∶00 和13∶00—

圖2 大熊貓國家公園四川崇州區域8種有蹄類的日活動節律Fig. 2 Daily activity rhythms of 8 ungulates in the Chongzhou area of Giant Panda National Park，Sichuan

14∶00。

巖羊和野豬是典型的晝行性物種，日活動模式呈單峰型，巖羊活動高峰出現在12∶00 左右，野豬活動高峰出現在12∶00—18∶00。

中華鬣羚和林麝的日活動節律沒有明顯的活動高峰，也沒有明顯的晝夜活動偏好性。中華鬣羚在09∶00 和21∶00 左右出現較高的活動強度；林麝在02∶00、11∶00 和19∶00 左右出現較高的活動強度。

2.3 日活動節律季節性差異

日活動節律的季節性差異分析結果顯示：水鹿（Δ=0.887，P=0.988）、巖羊（Δ=0.869，P=0.246）、毛冠鹿（Δ=0.844，P=0.078）的日活動節律沒有顯著的季節性差異，且活動峰值的時間差異不大。而中華斑羚（Δ=0.831，P≤0.05）、扭角羚（Δ=0.846，P≤0.05）、野 豬（Δ=0.852，P≤0.05）、中 華 鬣 羚（Δ=0.619，P≤0.05）和林麝（Δ=0.795，P≤0.05）在夏秋季和冬春季的日活動節律差異顯著。

中華斑羚在夏秋季出現了3 個活動高峰：07∶00、13∶00 和19∶00；而冬春季只有2 個活動高峰：09∶00 和16∶00。扭角羚在冬春季的活動時間段比夏秋季短，夏秋季活動高峰期出現在07∶00和19∶00，冬春季活動高峰期出現在08∶00 和18∶00。野豬夏秋季活動高峰出現在12∶00，而冬春季活動高峰出現在18∶00。中華鬣羚在夏秋季有3個較明顯的活動高峰：09∶00、17∶00 和23∶00，但在冬春季只有1 個活動高峰：20∶00。林麝在夏秋季和冬春季都有3個活動高峰，夏秋季為01∶00、11∶00 和19∶00，冬春季出現在03∶00、14∶00和19∶00（圖3）。

圖3 大熊貓國家公園四川崇州區域8種有蹄類不同季節的日活動節律Fig. 3 Daily activity rhythms of 8 ungulates in different seasons in the Chongzhou area of Giant Panda National Park，Sichuan

2.4 夜行性分析

各物種在不同季節的夜行性指數表明（表2），水鹿、扭角羚、毛冠鹿、中華斑羚、巖羊、野豬和林麝不論在夏秋季還是冬春季，都表現出明顯的晝行性特征；中華鬣羚在夏秋季呈晝行性特征，但在冬春季表現出夜行性特征。

表2 大熊貓國家公園四川崇州區域8種有蹄類的夜行性指數Table 2 Nocturnality index of 8 ungulates in the Chongzhou area of Giant Panda National Park，Sichuan

3 討論

本次調查顯示區域內有蹄類動物共9種，種類豐富且珍稀瀕危程度高。根據本次紅外相機調查結果，水鹿和扭角羚是研究區域內數量上最占優勢的有蹄類物種，扭角羚和毛冠鹿是分布最廣的有蹄類物種。

在日活動節律上，除中華鬣羚在不同季節表現出了不同的晝夜偏好外，其余有蹄類物種均具有明顯的晝行性特征。水鹿、毛冠鹿和扭角羚具有明顯的晨昏性特征，在清晨和傍晚出現2次活動高峰，而野豬在中午時分出現全天唯一一次活動高峰，這和已有的研究結果（孫佳欣等，2018；何興成等，2019；賈國清等，2022；肖梅等，2022）相符。林麝的活動節律曲線也和之前的研究（查穆哈，2019）基本重合。中華斑羚的活動節律呈雙峰型，在08∶00—10∶00、13∶00—14∶00 分別出現第一、第二個活動高峰，而過去的研究結果顯示中華斑羚的第二個活動高峰常出現在18∶00左右（孫佳欣等，2018；彭科等，2021；馮彬等，2022；趙晨光等，2022）。本研究中，盡管中華鬣羚在午后和傍晚后出現活動小高峰，但總體并未表現出明顯的晨昏特性，但馮彬等（2022）的研究表明，中華鬣羚具有明顯的晝行性，且在09∶00 和19∶00 左右出現非常明顯的活動高峰。巖羊的日活動節律呈單峰型，在12∶00 左右出現活動高峰，但劉鵬等（2019）發現，巖羊的日活動模式呈雙峰型且具有明顯的晝行性，崔多英（2007）和提布（2021）也發現其活動節律具有明顯的晨昏特性。出現上述差異的可能原因有：第一，地區差異，不同地區同一物種的活動模式不同，可能受到了水、食物、光照、捕食風險甚至人為干擾等環境因素的影響。孫佳欣等（2018）的研究表明，雖然陜西、湖南和四川的毛冠鹿的日活動模式均為雙峰型，但其活動高峰存在地區差異，整體來看，這3 個地區毛冠鹿活動高峰出現的時間為陜西最早、湖南次之、四川最晚。第二，種間相互作用導致物種的活動節律發生了變化。若同域分布的有蹄類在一種生態位維度上相似，那么它們就會在另一種維度上產生分化以減少重疊，從而維持種間的共存（Bagchiet al.，2003）。同域分布的有蹄類在棲息地或食性上的重疊會導致時間生態位的分化，也可能導致活動節律差異。馮彬等（2022）的研究表明，在有中華鬣羚存在的情況下，中華斑羚會顯著增加晝間的活動強度，并改變其晚高峰的活動時間與強度；Ferreguetti 等（2015）的研究表明，巴西Vale 自然保護區內棲息地重疊率高達74%的赤短角鹿Mazama americana和灰短角鹿M. gouazoubira會通過活動節律上的分化達到共存，前者主要在夜間活動，而后者主要在白天活動。

從季節性日活動節律差異來看，水鹿、巖羊、毛冠鹿的季節日活動節律沒有顯著差異，這與賈曉東等（2014）的研究結果相似。中華斑羚和野豬的活動高峰在不同季節存在顯著差異，這可能是氣候條件和食物資源變化引起的（李琦，2015）。夏秋季節，中華斑羚的第二個活動高峰出現在13∶00 左右，這是由于其本身的采食習性（賈曉東等，2014），會在午后出現1 個短暫的采食期，而夏秋季食物資源豐富，因此中華斑羚在第二個活動高峰期后也許還會繼續采食，但不再出現明顯的活動高峰；而冬春季氣溫較低、食物資源少，因此必須在一天中較為暖和的時段里獲取足夠的食物才能滿足生存需求，這可能是冬春季中華斑羚在傍晚的活動高峰比夏秋季提前的原因（賈國清等，2022）。野豬冬春季活動高峰出現時間比夏秋季晚，這是因為冬季氣溫低、日出時間晚，野豬的整體活動模式后移。

物種在群落中實現共存的方法之一是對不同的資源進行分化利用，并最終形成不同維度的生態 位 分 化（Yackulic，2017；Carvalho & Cardoso，2020）。時間、空間和營養是動物3 個最主要的生態位維度（Granroth-Wilding & Phillips，2019）。了解同域分布物種的時間生態位特征，有助于了解其生態行為策略，也為進一步了解它們之間的共存機制打下了基礎（Crooseet al.，2019）。有蹄類動物作為森林生態系統的重要組成部分以及大型食肉動物的主要獵物，對于維持區域生物多樣性和生態系統穩定性具有重要意義。本研究基于紅外相機監測數據，對大熊貓國家公園四川崇州片區內8 種同域有蹄類物種的日活動節律進行了初步研究，為其生態學研究和保護措施的制定提供了科學依據，但影響這些物種活動節律的主導因素還不明晰，有待深入研究。

致謝：感謝四川鞍子河國家級自然保護區管理局的大力支持和協助；感謝保護區所有野外調查人員為數據收集的付出；感謝四川大學生命科學學院李明明等同學在數據分析過程中給予的熱心幫助！