傳統韓國泡菜中的乳酸菌研究進展*

杜靜芳，白鳳翎，勵建榮

(渤海大學食品科學研究院，遼寧省食品安全重點實驗室，“食品貯藏加工及質量安全控制工程技術研究中心”遼寧省高校重大科技平臺，遼寧錦州，121013)

韓國泡菜(kimchi)是以中國大白菜、黃瓜、蘿卜等新鮮蔬菜為主要原料，添加水果、海產品、畜肉及香料等經自然發酵而成的腌漬食品，產品酸鮮純正、脆嫩芳香、清爽可口、回味悠久，具有解膩開胃、促進消化、增進食欲等功效［1］。泡菜在唐朝時期由我國傳入韓國，經過1300多年的變遷，演變成今天的韓國泡菜［2］。泡菜代表著韓國烹調文化，是韓國人餐桌上一日三餐不可缺少的佐餐食品，堪稱韓國“第一菜”。

乳酸菌是傳統韓國泡菜自然發酵過程中的主體微生物類群，可降解原料中的糖類、蛋白質等大分子物質形成酸性物質、氨基酸和風味物質等，發酵過程中乳酸菌的種類和數量與產品品質具有十分密切的關系。乳酸菌發酵形成的酸性環境和產生的抗微生物活性物質對腐敗菌和致病菌具有較強的控制作用，同時，乳酸菌對發酵過程中可能形成的亞硝酸鹽和生物胺也具有降解和清除作用。對韓國泡菜而言，乳酸菌是發酵過程的靈魂和精髓。因此，探究傳統韓國泡菜發酵過程中乳酸菌菌群的發生、發展、演替過程及其發酵作用對產品品質和安全的內在聯系具有十分重要的意義。

1 傳統韓國泡菜中乳酸菌的發生、發展與演替過程

傳統韓國泡菜的腌漬周期可依據原料蔬菜種類、發酵溫度及食鹽濃度而定，大致為40～100 d。根據微生物種群特征、發酵歷程和代謝產物(乳酸)積累情況，一般分為發酵初期、發酵中期和發酵末期3個階段［3］。表1是近些年關于韓國泡菜中乳酸菌演替的研究狀況，從中可以看出，發酵初期的優勢乳酸菌為Leuconostoc，進入中期，Lactobacillus逐漸替代Leuconostoc成為優勢菌屬，后期呈現Lactobacillus、Weissella和Pediococcus共存的現象，整個發酵過程Weissella一直存在。

一般而言，蔬菜表面存在乳酸菌、丁酸菌、大腸桿菌、酵母和霉菌等多種微生物類群，其表面附著的微生物總量為5.0～7.0 log CFU/g，乳酸菌只占原料蔬菜原始細菌菌群的極小部分，數量約為2.0～4.0 log CFU/g［4］。Park 等［5］用16S rRNA 技術分析表明傳統韓國泡菜發酵初期的優勢菌為W.koreensis和Lb.brevis，Cho等［6］用多重 PCR 技術分析顯示韓國泡菜發酵初期優勢菌為 Leu.mesenteroides和 Lb.sakei，Lee等［7］用PCR-DGGE技術分析發現Leu.citreum是發酵初期的優勢菌。

在發酵初期，乳酸菌與其他微生物共存于發酵原料中，由于氧氣的逐漸消耗，致使Leuconostoc和Weissella菌群在缺氧環境下快速生長。Leuconostoc最先啟動發酵可能是由于該屬菌利用蔬菜中的可溶性物質和部分泡漬液浸出物中的營養物質，在微好氧條件下利用糖的能力相對較強，最先適應環境獲得生長。

進入發酵中期，先前占優勢的Leu.mesenteroides、Leu.citreum和W.koreensis降解糖類物質進行異型乳酸發酵，產物有乳酸(為主，約占50%)、CO2、乙酸和乙醇等，導致基質的pH下降，CO2逸出時將蔬菜組織和水中的溶解氧帶出，形成缺氧環境。研究發現，發酵中期的優勢菌由 Leuconostoc演變為 Lb.sakei、W.korenesis、Lb.brevis 和 Lb.plantarum［5-15］，這是由于異型乳酸發酵細菌如Leuconostoc的耐酸能力較弱，隨著泡菜酸度增加，Leuconostoc生長被抑制，而耐酸的Lactobacillus利用前期的代謝物質開始生長，進入同型發酵階段后逐漸占優勢地位。

表1 傳統韓國泡菜發酵過程中乳酸菌菌群的演替Table 1 The lactic acid bacteria succession during fermentation of traditional Korea kimchi

隨著同型乳酸發酵的延續和酸性物質的積累，發酵進入后期，此階段的優勢菌群為產酸能力較強的Lactobacillus如 Lb.plantarum、Lb.sakei、Lb.brevis和Lb.curvatus，還包括 W.korenesis和 W.confuse等其他乳酸菌［5-15］。繼續發酵則進入過酸階段，Lb.plantarum、Lb.brevis和Pediococcus spp.通常是過酸階段的乳酸菌類群，過酸可使微生物生長進入休眠期。研究表明，當泡菜汁的pH降至4.5時，產品在4℃冷藏幾周后，為最佳食用期［16］。

2 乳酸菌發酵對傳統韓國泡菜品質的影響

傳統韓國泡菜具有酸、鮮、香、脆等品質特征，乳酸菌的多樣性和代謝產物的多樣性決定產品的品質［15］，發酵過程中乳酸菌及其代謝產物對產品品質具有十分重要的影響。

2.1 酸性物質

發酵是指泡菜中乳酸菌利用原料中少量的溶出糖類物質，通過異型和同型乳酸發酵形成以乳酸為主要產物的過程。乳酸、乙酸、琥珀酸、蘋果酸、丁二酸等是泡菜的主體酸性物質［17］，其中乳酸的酸味較乙酸柔和，給人清心爽口的感覺。隨著多種酸性物質的形成，泡菜基質的pH同步下降。Park等［9］研究10種典型韓國泡菜發酵過程中pH的變化，結果顯示初始pH平均在5.23～5.91，發酵終點時pH 4.2～4.5。Lee等［18］研究發現，泡菜中 Leu.mesenteroides可將葡萄糖轉化成45%的L-乳酸、25%CO2、25%乙酸和少量乙醇，還可將一部分果糖轉化為甘露醇、乳酸和乙酸等產物，為形成獨特風味提供了大量的前體物質。

Jeong等［13］對傳統韓國水泡菜發酵過程中的代謝產物進行分析，開始時發酵液的pH為6.2，18 d后降至3.6，表明乳酸菌將原料中游離的葡萄糖和果糖轉化成乳酸、蘋果酸、乙酸等有機酸，賦予產品柔和的酸味。進一步應用氫核磁共振技術研究發現，發酵前期，代謝產物主要為乳酸、乙酸和甘露醇。當乳酸的量達到最大值后，乙酸和甘露醇開始減少。進入發酵后期，異型乳酸菌代謝形成乙醇和丙三醇，為泡菜風味的形成提供前體物質。在后期的產物之間發生復雜的化學反應，形成各種風味物質賦予泡菜更加豐富的特征風味，如乙酸和乙醇可生成醇香物質乙酸乙醋，代謝產生的2-庚酮和2-壬酮可賦予產品清香的口感［19］，Lb.brevis發酵戊糖，形成多種代謝產物增強泡菜的特殊風味［20］。

2.2 鮮味物質

鮮味是發酵作用賦予泡菜令人愉悅的品質特征，傳統韓國泡菜中的鮮味物質主要來自微生物降解原料中蛋白質形成的氨基酸，發酵成熟泡菜中高含脯氨酸、丙氨酸、谷氨酸、天冬氨酸等［21］。氨基酸賦予產品以鮮味和甜味，泡菜中氨基酸與乳酸菌的發酵作用密切相關，乳酸菌可將原料中部分蛋白質降解為氨基酸。Sang等［17］分析發酵過程泡菜中氨基酸的變化，結果表明發酵初期(9～12 d)氨基酸的濃度迅速增加，中期(30～60 d)逐漸下降，到后期(60～100 d)趨于穩定。相反，發酵中期氨基酸濃度下降的同時，甘油和乙醇的濃度反而上升，這是由于乳酸菌分解游離單糖進行異型乳酸發酵的緣故［13］。氨基酸與戊糖或甲基戊糖的還原產物4-羧基戊烯醛作用生成含有氨基類的烯醛類的香味物質，因此，發酵液的游離糖對泡菜具有提鮮作用［17］。

2.3 質地

乳酸菌不具有分解纖維素的纖維素酶，可保持泡菜主體原料中植物細胞組織的完整性，在保證產品外觀的同時還可維持蔬菜清脆的口感。在韓國泡菜發酵初始階段Leu.mesenteroides迅速增殖，產生CO2和酸性物質降低環境的pH，能夠鈍化使蔬菜組織軟化的酶的活性，賦予產品清脆的質地［18］。同時，酸性環境有效降低原料中Vc的降解，提高泡菜的營養價值。在發酵中后期，部分微生物會分泌一些果膠酶尤其是半乳糖醛酸酶可使泡菜組織逐漸變軟而影響產品的質地［22］。Kim等［23］研究了貯藏條件對韓國泡菜品質的影響，結果表明常溫貯藏可使纖維素的糖苷鍵在自由基的作用下斷裂導致蔬菜變軟，低溫貯藏可保持泡菜的風味和質地。對乳酸菌而言，由于Lb.plantarum可使泡菜組織軟化且產品過酸，因此優質泡菜發酵中不需要過量的Lb.plantarum［24］。

3 乳酸菌發酵對傳統韓國泡菜安全性的影響

傳統韓國泡菜主要的安全性問題來自發酵過程中形成的亞硝酸鹽和生物胺，由于泡菜中乳酸菌具有降解亞硝酸鹽和生物胺的能力，從而有效保障了產品的安全性。

3.1 亞硝酸鹽

傳統韓國泡菜中亞硝酸鹽主要是由原輔料中的硝酸鹽經微生物轉化而來。Lee等［25］的研究表明，在20℃發酵的傳統韓國泡菜前3天亞硝酸鹽含量呈現迅速升高過程，到第4天，隨著硝酸鹽含量迅速降低，亞硝酸鹽含量也逐漸降低。Yang等［26］研究表明，發酵過程中微生物產生的硝酸鹽還原酶活性和硝酸鹽濃度的變化基本一致，微生物發酵作用導致硝酸鹽含量降低，此時的亞硝酸鹽含量并沒有顯著增加，這是由于所形成的亞硝酸鹽及時被乳酸菌產生的亞硝酸鹽還原酶和代謝產物乳酸降解和清除［27］。Yim等［28］的分析表明，泡菜中亞硝酸鹽含量遠遠低于發酵香腸和發酵魚制品，新鮮白菜原料中含有55～2 500 mg/kg的硝酸鹽，經過發酵后產品中亞硝酸鹽含量只有0～0.56 mg/kg［29］。因此，泡菜產品中的亞硝酸鹽含量極低，不足以威脅人體健康［30］。

Lee等［31］對從傳統韓國泡菜中分離獲得降解亞硝酸鹽能力較強的4株乳酸菌Lb.brevis KGR3111、Lb.curvatus KGR 2103、Lb.plantarum KGR 5105 和Lb.sakei KGR 4108，作為發酵劑用于降解發酵香腸中的硝酸鹽和亞硝酸鹽，所有菌株在最初的120 h內可降解54.61～66.46 mg/L的硝酸鹽，發酵24 h后可降解58.46～75.80 mg/L的亞硝酸鹽，主要是由于乳酸菌產生亞硝酸鹽還原酶的降解作用。

3.2 生物胺

生物胺主要來源于發酵過程中微生物的降解作用，微生物可將原料中蛋白質分解形成氨基酸，進一步脫羧后形成生物胺，主要存在于發酵乳制品、肉制品和果蔬制品中［32］。韓國泡菜原料中含有少量海產品、動物性食品等蛋白質成分，果蔬原料中也含有一定量蛋白質。發酵過程中在產蛋白酶微生物的作用下分解蛋白質形成游離氨基酸，氨基酸脫羧后形成一定量的生物胺。一些乳酸菌具有生成生物胺的作用，同時產生乳酸可抑制和降解生物胺，主要是抑制產氨基酸脫羧酶細菌的生長，或者鈍化氨基酸脫羧酶的活性。Ji等［33］從泡菜中分離的菌株 Lb.plantarum 299V具有鈍化氨基酸脫羧酶的作用，在發酵過程中阻礙泡菜中生物胺的形成。Mah等［34］研究發現，大蒜汁對生物胺形成具有顯著的抑制作用，與對照組相比，8周內可使一種韓國發酵水產品Myeolchi-jeot中組胺和酪胺的含量分別降低了20.8%和31.2%。由于韓國泡菜原料中有一定比例的大蒜，可能對生物胺的形成具有抑制作用。Mah等［35］應用HPLC分析了8種不同類型市場在售的韓國泡菜中生物胺的含量，其值均低于150 mg/kg，在人體健康可接受的范圍之內?？梢?，泡菜中的乳酸菌具有保障產品安全性的作用，其亞硝酸鹽和生物胺不足以對人體構成威脅。

4 傳統韓國泡菜的工藝改造

傳統韓國泡菜是在粗放式生產工藝條件下腌漬而成，其產品的酸度、質地和口味等品質特征存在很大的差異。隨著人們對泡菜需求量的增加，工業化生產傳統韓式泡菜獲得快速發展。為縮短發酵周期和保持產品的一致性，添加純種乳酸菌發酵劑對傳統韓式泡菜工藝進行改造，選擇在較高溫度下商業化生產韓國泡菜。

Choi等［36］利用Leu.citreum作為發酵劑商業化生產韓式泡菜，結果顯示添加的Leu.citreum可迅速占優勢地位，加速了發酵過程，提高了菌群的耐酸性，增加了產品的風味，縮短了發酵周期，延長了產品貨架期。Jung等［37］利用分離自傳統韓國泡菜中的Leu.mesenteroides作為發酵劑商業化生產韓式泡菜，由于Leu.mesenteroides的加入改變了發酵初期乳酸菌菌相構成，促進乳酸發酵迅速啟動，縮短發酵周期并獲得良好的產品品質。同時研究還發現，人工接種乳酸菌制劑可有效抑制病原菌和雜菌的生長繁殖，以及亞硝酸鹽的形成，有效提高了產品的安全性［38］。

5 傳統韓國泡菜的乳酸菌資源

傳統韓國泡菜中具有十分豐富的乳酸菌資源，一方面從泡菜中篩選益生性乳酸菌，為人們提供功能性菌株資源;另一方面篩選拮抗性乳酸菌，為研發安全無損生物防腐劑提供菌株資源。

5.1 益生性乳酸菌

傳統韓國泡菜不僅含有蛋白質、糖類、維生素等各種營養物質，而且色、香、味俱全。尤其是乳酸菌還具有抗過敏、降低膽固醇、保護神經系統、維持腸道平衡、提高免疫力和有助于減肥等多種益生功效［39］。

Lee等［40］從泡菜中分離2株乳酸菌 Lb.plantarum SY11和Lb.plantarum SY12，研究發現2株菌可顯著降低產生T-2細胞輔助因子、腫瘤壞死因子、誘生型一氧化氮合酶的作用，可作為發酵劑生產具有抗過敏作用的乳制品。Jeun等［41］從泡菜中分離菌株Lb.plantarum KCTC3928，通過動物試驗可使小白鼠的低密度脂蛋白膽固醇和三酰甘油分別減少了42%和32%，降膽固醇效果顯著。Cho等［42］從韓國泡菜中篩選出高產γ-氨基丁酸菌株Lb.buchneri，是一種重要的抑制性神經遞質，具有健腦益智的功效。此外，泡菜源乳酸菌還具有維持腸道菌群平衡［43］、提高機體免疫力［44］和有助于減肥［45-46］等功效。由此可見，韓國泡菜中具有豐富的益生性乳酸菌資源。

5.2 拮抗性乳酸菌

利用有益微生物控制有害微生物是開發、利用微生物資源的重要研究領域之一。傳統韓國泡菜中拮抗性乳酸菌資源豐富，現已篩選出大量能夠抑制細菌、真菌和霉菌的乳酸菌菌株，并用于食品保鮮，延長食品貨架期。

Zhang等［47］對分離于發酵蔬菜汁中Lb.rhamnosus J10-L對Shigella sonnei的抑制效果進行了研究，發現用Lb.rhamnosus無細胞上清液處理的樣品，3 h后檢測不到S.sonnei，并證實該抑菌物質為有機酸。Jang等［48］研究了泡菜源的P.pentosaceus T1對Listeria monocytogenes的拮抗作用，結果顯示P.pentosaceus T1對L.monocytogenes有較強的抑制作用，但經過蛋白酶和脂肪酶處理，發現抑菌作用徹底消失，說明該抑菌物質為多肽類或者脂質類。Ryu等［49］從泡菜中分離出Lb.plantarum HD1并將其用到韓國米酒中去抑制真菌的活性，27天后檢測不到成膜酵母，對該抑菌物質進行分離純化后鑒定為3-羥基脂肪酸和5-氧代十二烷酸，在抑制真菌生長方面有很大潛能。Yang 等［50］發現，Lb.plantarum AF1 對 Aspergillus flavus ATCC 22546有抑制作用。

大量的研究結果證實泡菜源的乳酸菌可以抑制多種細菌如大腸桿菌 O157:H7［51］、金黃色葡萄球菌［52］、沙門氏菌［53］以及真菌［54-56］，這些研究為利用乳酸菌控制其他有害微生物、開發生物保鮮劑提供了理論依據，為拮抗性乳酸菌資源在食品保鮮領域的應用拓展廣闊的空間。

6 展望

韓國泡菜源于我國，但在產品的種類、品質、品牌以及飲食文化諸方面遠超過作為發祥地的四川泡菜。韓國泡菜已深深烙印在韓國人的生活中，這不僅是由于泡菜賦予他們物質和精神層面的享受，其中科研工作者探究泡菜的科學研究也功不可沒。大量研究表明乳酸菌作為韓國泡菜發酵的主體微生物類群在不同發酵階段呈現類似的演替過程。發酵初期以異型乳酸發酵菌Leuconostoc為優勢菌群，隨著酸性代謝產物積累和環境的改變，耐酸強的同型乳酸發酵菌如Lactobacillus逐漸成為優勢菌群。乳酸菌不僅賦予產品各種品質特征，而且對控制亞硝酸鹽和生物胺形成、抑制腐敗和致病微生物生長具有十分重要的作用，此外，泡菜中還具有豐富的益生性和拮抗性乳酸菌資源。我國傳統乳酸發酵食品十分豐富，但與國外相比，對傳統發酵食品的研究還不夠深入。本文深入解析了乳酸菌與韓國泡菜之間的內在聯系，旨在為我國傳統蔬菜發酵食品研究以拋磚引玉的作用。

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