海洋魚類雪卡毒素的研究進展

趙 峰,周德慶,*,李鈺金

(1.農業部水產品質量安全檢測與評價重點實驗室 中國水產科學研究院黃海水產研究所,山東青島 266071;2.榮成泰祥食品股份有限公司,山東榮成 264309)

海洋魚類雪卡毒素的研究進展

趙 峰1,周德慶1,*,李鈺金2

(1.農業部水產品質量安全檢測與評價重點實驗室 中國水產科學研究院黃海水產研究所,山東青島 266071;2.榮成泰祥食品股份有限公司,山東榮成 264309)

雪卡毒素(Ciguatoxin,CTX)是一種重要的海洋魚類毒素。近年來,雪卡毒素引起的食物中毒事件在我國呈增多趨勢。本文通過對雪卡毒素(Ciguatoxin,CTX)的來源、分布、傳播載體、化學與毒性特性、中毒爆發情況和檢測技術等進行綜述,以期為我國建立有效的魚類雪卡毒素檢測方法、構建可靠的雪卡毒素監測預警技術體系,保障消費者的食用安全提供參考。

海洋魚類,雪卡毒素,海洋食品安全

雪卡毒素(Ciguatoxin,CTX)是西加魚毒素(Ciguatera Fish Poisoning,CFP)中的一種,為常見且重要的海洋魚類毒素,其主要存在于珊瑚礁魚類的體內,由雪卡毒素引起的中毒事件在熱帶和亞熱帶海域暴發比較普遍。受全球變暖、人類生產活動以及國際貿易發展等因素的影響,雪卡毒素正逐漸成為影響世界性的健康問題[1]。

相關研究顯示,雪卡毒素的毒性比河豚毒素強100倍,是已知的危害性較嚴重的赤潮生物毒素也是對哺乳動物最強毒素之一[2]。人一旦誤食了含該毒素的海洋魚類后可出現神經系統癥狀、心血管系統癥狀或消化系統癥狀,個別嚴重者可能會癱瘓、昏迷甚至死亡[3]。自上世紀九十年代,我國開始出現雪卡毒素中毒事件的報道,目前已經成為沿海城市危害最嚴重的生物毒素之一。然而,我國有關雪卡毒素的研究起步較晚,尚缺乏準確的魚類中雪卡毒素的定量檢測分析方法,也缺少對雪卡毒素的有效監控和預防措施。

1 來源、分布與傳播載體

早期的生物毒素分類是按照毒素的來源和中毒后的癥狀進行劃分,雪卡毒素歸屬于西加魚毒素,未單獨區分。西加魚毒素是指除河豚毒素外的所有能引起魚肉中毒現象的毒素。早在幾百年前,有關西加魚毒素中毒的記載就已經出現,如1511年Peter記載的發生在西印度洋魚群島上的魚肉中毒事件和1606年De Quiros記載的發生在太平洋多個島嶼上的魚肉中毒事件等,但引起中毒的毒素來源直到20世紀中后期才逐漸清楚[4]。1958年Randall提出藻類可能是毒素的來源,通過食物鏈傳遞進而引起人類中毒的假說[5]。1977年在Gambier島發生的中毒事件中,日本和法國的研究小組聯合證實魚肉中的毒素同底棲的渦鞭藻赤潮相關,該藻能分泌毒素[6]。這種主要生活在珊瑚礁周圍,附著在其他海藻上,底棲于海底的藻類就是崗比亞藻(Gambierdiscustoxicus),Yasumoto的研究小組證實崗比亞藻就是雪卡毒素的來源。崗比亞藻為單細胞藻類,當崗比亞藻被食草魚類攝食后,崗比亞藻產生的毒素(GTX-4B)在消化過程中,經細胞色素酶氧化,生成極性較低的毒素,當肉食性魚類捕食這些食草魚類后,毒素在消化過程中可被氧化轉化為極性大、毒性高的雪卡毒素,雪卡毒素還可通過食物鏈累積,當人類捕獲食用了還有毒素的魚類,就會造成食物中毒,此時雪卡毒素的毒性可能比GTX-4B高10倍[7]。

雪卡毒素主要分布在熱帶和亞熱帶海域,但近些年來雪卡毒有流行區域擴大和中毒病例數增多的趨勢[8]。20世紀80年代有學者在我國西沙群島首次記錄到產雪卡毒素的藻類——崗比亞藻的存在[9]。1998年香港赤潮爆發事件中也首次檢測到香港水域亦含Gambierdiscustoxicus[10]。Wang等在廣東大亞灣、大鵬灣水域中也發現了崗比亞藻的休眠孢囊[11]。

珊瑚礁魚類是雪卡毒素的主要載體。到目前為止,已有超過400種珊瑚礁魚類被認為含有雪卡毒素,特別是草食性魚類的海鰻、石斑魚、沿岸金槍魚等[12-13]。2010年日本學者Oshiro對日本部分海域魚類中雪卡毒素的分布情況做了調查,結果顯示單斑笛鯛(L.monostigma)、白斑笛鯛(L.bohar)、側牙鱸(V.louti)和棕點石斑(E.fuscoguttatus)中雪卡毒素檢出率較高,分別為32.3%、11.9%、14.3%和20.8%;白邊側牙鱸(V.albimarginata)和勒氏笛鯛(L.russellii)的檢出率較低;在銀紋笛鯛(L.argentimaculatus)中未檢出雪卡毒素[14]。徐秩肖等對我國南部沿海區域(海南三亞、瓊海、廣西潿洲島、珠海擔桿列島、廣東徐聞縣燈樓角和福建東山島)的珊瑚礁魚類體內的雪卡毒素分布狀況進行了調查,結果顯示6個調查海區均檢測出染毒魚類,總陽性檢出率達50%,雪卡毒素檢出情況與海域環境質量存在一定的關聯,其中8個樣品(占總樣品的17.4%)超過100 ng/kg(以P-CTX-1為標準),達到可致人中毒水平,染毒魚種包括蝴蝶魚科、鸚嘴魚科、鳂科、笛鯛科和鮨科等[15]。

雪卡毒素對魚類本身沒有明顯的毒害作用,毒素可以在魚類體內逐漸積聚。一般認為體積越大的魚,其體內含有的毒素可能也越多,但也有研究表明,珊瑚礁魚類體內雪卡毒素的含量多少同魚類的大小并非完全正相關,若僅憑魚的大小來判斷是否含有雪卡毒素存在一定的風險[16]。雪卡毒素在魚體內的分布是不均勻的,在生殖腺和肝臟中的含量較高,在魚肉和魚骨中的含量相對較低。有文獻報道顯示,帶毒的新西蘭鯛魚肝臟中雪卡毒素的含量可比魚肉中的含量高50倍以上,而帶毒的海鰻魚肝臟中雪卡毒素含量甚可比魚肉中的含量高出100倍[17]。

2 種類、化學性質與毒性

雪卡毒素是無色、脂溶性的大環聚醚類分子,其耐熱卻容易被氧化的,易溶于極性有機溶劑,如乙醇、甲醇或丙酮等,但不溶于苯和水。雪卡毒素的純物質最早由Scheuer等從帶毒的爪哇裸胸鱔(Gymnothoraxjavanicus)的肝臟中分離提取獲得。此后,陸續有研究人員從帶毒的其他魚類或產毒藻細胞中分離提取出該種毒素[2,18]。按照不同海域來源雪卡毒素可分為太平洋雪卡毒素(Pacific-CTXs,P-CTXs),印度洋雪卡毒素(Indian-CTXs,I-CTXs)和加勒比海雪卡毒素(Caribbean-CTXs,C-CTXs)三類[1]。目前,太平洋雪卡毒素和加勒比海雪卡毒素主要成分的化學結構已非常清楚,但印度洋雪卡毒素的化學結構尚未明確,原因是印度洋雪卡毒素在最后純化過程中化學結構非常不穩定。

雪卡毒素是由13或14個連接成階梯狀的醚環組成,醚環的大小從五元環到九元環不等,在各環中不同位置存在可交替變化的氧原子,醚-氧原子組成了相鄰兩環之間的原子橋,具有順/反式的立體化學結構特征。圖1中顯示的是6種太平洋毒素和2種加勒比海雪卡毒素的化學結構,其中P-CTX-2和P-CTX-3,P-CTX-4A和P-CTX-4B,C-CTX-1和C-CTX-2為差向異構體,前兩對差向異構體的均為第52位的碳原子構型不同,最后一對差向異構體為第56位的碳原子構型不同[2]。目前已知P-CTX-1,無論是在數量上還是在毒性上(占總致死率約90%)都是所有種類雪卡毒素中最強的[19]。

圖1 太平洋雪卡毒素和加勒比海雪卡毒素的分子結構式Fig.1 The molecular Structure of Pacific and Caribbean ciguatoxins

雪卡毒素的毒性被劃分為四級。分別是猛毒:指中毒者攝入含毒魚肉≤200 g即能致死;強毒:指中毒者產生了嚴重的神經麻痹癥狀,中毒者不能站立;輕毒:指中毒者產生了輕度知覺或運動神經麻痹癥狀;微毒:指中毒者的癥狀很輕或不顯現出毒性。雪卡毒素具有非常穩固的分子結構,在酸性和中性條件下非常穩定,受熱穩定性也非常好,常規的烹調等熱加工、干燥、冷凍或人體胃酸消化等都很難使它失活或毒性減弱。幾種主要雪卡毒素的來源、毒性和分子量如表1所示[2]。

表2 雪卡毒素主要檢測技術對比[33-41]

3 中毒癥狀與中毒爆發情況

雪卡毒素的中毒癥狀與麻痹性貝毒素、河豚毒素等相似,典型特征是“熱感顛倒”,也稱“干冰感覺”,是指當接觸到熱的物體時會產生錯覺,感覺是涼的,接觸到水時感覺像是觸電或摸干冰的感覺[20]。雪卡毒素中毒后的潛伏期一般為2～10 h,有時可達30 h[21]。雪卡毒素中毒的死亡率為0.1%～4.5%,未治療者的自然死亡率約為20%,死亡原因多是呼吸系統中毒麻痹。中毒者在雪卡毒素中毒治愈后不會產生免疫,而且多次中毒者再次中毒的可能性更高,甚至在食用了雪卡毒素含量不可檢出的魚肉時也能導致中毒癥狀的復發[22]。

表1 不同種類雪卡毒素的來源分布、毒性(LD50)和分子量

雪卡毒素是神經性毒素,其主要作用于中樞神經系統和神經末梢。雪卡毒素可使神經細胞的細胞膜去極化,在靜息狀態下使細胞膜上的鈉離子通道打開,讓細胞外的鈉離子大量內流,使細胞的興奮性增加[23]。人類誤食含毒素的海洋魚類后可對消化、神經和心血管系統等產生危害,其中危害消化系統可產生腹瀉、腹痛和惡心嘔吐等癥狀;危害神經系統可產生視覺或聽覺模糊、頭痛、全身關節痛和失去平衡癥狀;危害心血管系統可產生低血壓、心搏異常、呼吸困難甚至癱瘓等癥狀[24]。

據報道,全球每年有10000～50000人因食用珊瑚礁魚類導致雪卡毒素中毒[20,25]。盡管雪卡毒素中毒是全球性問題,但其主要發生在北緯35度到南緯35度之間的區域,該區域被稱為西加魚毒帶(Ciguatera Belt),包括了太平洋、印度洋和加勒比海三個區域,其中美國的夏威夷群島、佛羅里達州、法屬波德利尼西亞群島、日本的沖繩縣以及波多黎各等地經常發生雪卡毒素中毒事件[26-28]。

我國的華南沿海地區和南海處于亞熱帶和熱帶海域,處于西加魚毒帶的邊緣,此外該地區與南太平洋島國之間的魚類貿易頻繁,加重了雪卡毒素對我國的影響[29]。香港每年雪卡毒素中毒率約為0.17人/萬人·年,如果將誤診、漏診和漏報等情況加以考慮,實際的雪卡毒素中毒人數應該遠多于此。據香港衛生署的統計資料顯示,香港的雪卡中毒事件報道始于上世紀90年代,最嚴重的雪卡毒素中毒事件分別發生于1989和2004年,分別有超過600人中毒;香港已累計發生400余起雪卡毒素中毒事件,數千人中毒[30]。廣東僅在1993年至2003年十年之間,有明確報道的雪卡毒素中毒事件有10起,282人中毒,2004年以后,雪卡中毒事件呈現增多趨勢,如2004年11月12日,中山市小欖鎮發生一起特大食物中毒事件,至少有200人因為進食一種名叫“老虎斑”的深海魚而中“雪卡毒素”[31-32]。

4 相關檢測技術

雪卡毒素的檢測技術主要有生物毒性實驗法、細胞毒性實驗法、免疫學方法和高效液相色譜串聯質譜分析法。其中高效液相色譜串聯質譜分析法是近幾年發展較快的檢測技術,其檢測靈敏度高、便于建立標準化的檢測方法。上述4種檢測方法的對比如表2所示。

4.1 生物毒性實驗

生物毒性實驗也稱小鼠生物法,該方法是1960年由Banner等人發明的,目前仍廣泛應用于魚類中雪卡毒素的檢測,仍被認為是可信賴的檢測方法之一,該方法可對樣品中的雪卡毒素進行定性和半定量分析[33]。方法原理是建立標準品含量與小鼠的死亡時間、數量之間關系的方程,通過方程來計算未知樣品中毒素的含量,能造成體重為20 g小鼠死亡的LD50(半數致死劑量)為1 MU(小鼠單位),如注射后4 d內小鼠僅出現嘔吐、腹瀉、畏寒、活動遲緩、體重減輕等輕微癥狀,未出現死亡的毒素劑量記為0.5 MU[26]。小鼠生物法具有不需復雜的儀器設備、使用廣泛、能表征樣品的實際毒性等優點;缺點是靈敏度較低,存在假陽性情況,方法的準確性和重現性較差,相對標準偏差為±20%,該方法不能區分出毒素的種類,要求實驗人員具有較高的操作技巧,對實驗動物的要求也較高。

4.2 細胞毒性實驗

細胞毒性檢測法始于上世紀80年代,該方法原理是雪卡毒素可打開的細胞的鈉離子通道,在小鼠的成神經瘤細胞中加入雪卡毒素后,鈉離子通道被打開,造成鈉離子過度內流,引起細胞內外滲透壓的改變,造成細胞死亡;加入拮抗劑可抑制毒素毒性,使細胞存活[34-35]。袁建輝等將鈉離子熒光探針用于雪卡毒素的細胞毒性檢測方法中,可使方法的檢出限降低一個數量級,顯著提高了檢測方法的靈敏度[36]。細胞毒性方法較小白鼠實驗法的靈敏度高,能檢測出較低含量水平的毒素,特異性高,可避免使用實驗動物,大大節省了檢測成本和檢測時間;缺點是不能準確區分毒素的種類,對實檢測實驗室的條件、實驗操作人員的技術水平要求較高,此外,細胞的生長狀況對檢測結果也有一定程度的影響[37]。

4.3 免疫學方法

免疫學方法是特異性抗體同雪卡毒素反應結合的特點進行定性定量檢測,雪卡毒素的免疫學檢測方法有放射免疫性檢測(RIA)、酶聯免疫吸附檢測(ELISA)、固相免疫珠檢測(SPIA)和膜免疫珠檢測(MIA)等。雪卡毒素具有毒性,無法直接作為抗原用于動物免疫制備抗體,必需使用大分子載體相耦合合成人工抗原[38]。早期的免疫學方法通過免疫綿羊獲得的多克隆抗體,采用放射性免疫檢測來測定魚肉中是否含有雪卡毒素,由于多克隆抗體特應性不高,除能與雪卡毒素發現反應外,也可同短裸甲藻酸毒素(BTX)、大田軟海綿酸毒素(OA)等其他聚醚類毒素發生交叉反應。美國夏威夷州的Oceanit Test Systems公司利用單克隆抗體技術,在免疫珠檢測的基礎上研制出了雪卡毒素(P-CTX-1)的檢測試劑盒,該試劑盒能對雪卡毒素≥0.08 μg/kg的樣品進行檢測,但不能檢測含量<0.05 μg/kg的樣品[39]。免疫學方法的優點是靈敏度高、操作簡便、不需要使用昂貴的儀器設備。但是免疫化學方法存在的問題是抗體的制備,要制備出靈敏度高和特異性好的抗體?？紤]方法的靈敏度和特異性,免疫學方法用于中毒診斷、治療等方面,還有待進一步改進和完善。

4.4 高效液相色譜串聯質譜分析法(HPLC-MS-MS)

上世紀90年代,Lewis等建立了一種基于HPLC-MS-MS的檢測方法,該方法較小鼠生物法的靈敏度有顯著提高,實驗中使用P-CTX-1作為標準品,對30個添加了不同濃度的雪卡毒素的魚肉樣本進行檢測,均有較好的效果,檢出限達0.25 μg/kg,而對應的小鼠生物法僅檢測出8個陽性樣品,12個無法判別(處于臨界值),10個為陰性[40]。我國周秀錦等人利用ASE-SPE-HPLC-MS-MS建立了魚體中雪卡毒素的檢測方法,該方法在毒素濃度1.0～50.0 μg/kg的范圍內線性良好,相關系數在0.99以上,檢出限為0.03 μg/kg,定量下限為0.1 μg/kg,基質加標的回收率在95%以上[41]。HPLC-MS-MS法的優點是靈敏、準確、可確定毒素的成分,同時該方法還具有容易校正、標準方法容易廣泛使用等優點[42-43]。缺點是毒素標準品價格昂貴,測定不同的毒素成分,甚至同種同分異構體也需要使用不同的標準品,樣品檢測的前處理方法和步驟繁瑣復雜、對操作人員要求較高,需要大型儀器設備來進行檢測,不便于應用于現場檢測。

5 前景與展望

隨著全球氣候變暖影響和國際貿易的日趨頻繁,雪卡毒素主要發生在熱帶和亞熱帶的生物危害,逐步演化為全球的海洋魚類食用安全問題。雪卡毒素對魚本身不會引起病癥,人們無法從魚的外形、肉質和氣味等方面來辨別哪條魚含有雪卡毒素。目前,雪卡毒素的預防和治療手段較少,雪卡毒素不能通過加熱等方法清除,也缺少雪卡毒素的特效解毒藥。要有效預防和控制雪卡毒素中毒的發生需要科研工作者加強基礎研究,解析印度洋雪卡毒素等的化學結構特征;建立可靠的雪卡毒素的檢測方法;明確雪卡毒素在食物鏈中轉移和毒素累積規律,深入闡釋雪卡毒素的中毒機制,建立有效的雪卡毒素治療方法。我國在雪卡毒素方面的研究起步較晚,尚缺乏雪卡毒素檢測方法的國家標準,同時雪卡毒素檢測所需要的標準物質欠缺,主要依靠進口,尚無國產的標準物質面世。今后應圍繞雪卡毒素的結構特征解析、致病機理、預防控制手段、檢測方法、標準物質制備等方面重點研究。同時我國政府部門應該加強監管,通過開展風險評估研究,建立有效的海洋魚類中雪卡毒素的防控技術體系,監測海洋魚類體內的雪卡毒素和環境中產毒藻類赤潮的爆發情況,定期發布雪卡毒素風險預警,禁止高風險的魚類品種和來自高風險地區的魚類上市。

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Review of ciguatoxin in marine fish

ZHAO Feng1,ZHOU De-qing1,*,LI Yu-jin2

(1.Key Laboratory of Testing and Evaluation of Aquatic Product Safety and Quality,Ministry of Agriculture Yellow Sea Fisheries Research Institute,Chinese Academy of Fishery Sciences,Qingdao 266071,China;2. Rongcheng Taixiang Food Products Co.,Ltd.,Rongcheng 264309,China)

Ciguatoxin(CTX)is an important form of marine fish poisoning. In recent years,food poisoning due to ciguatoxin in China showed an increasing trend. The origin,distribution,vector,chemical construction,toxicity,detecting and controlling technology of ciguatoxin were summarized in this paper. It will provide the references for building detecting method of ciguatoxin in marine fish,establishing the system of monitoring and early warning,improving the safety of food.

Marine fish;Ciguatoxin(CTX);Seafood safety

2015-03-12

趙峰(1982-)，男，博士，助理研究員，主要從事水產品加工與質量安全控制，E-mail：zhaof_cn@163.com。

*通訊作者:周德慶(1935-)，男，博士，教授，研究方向：微生物學和微生物工程，E-mail:zhoudq2005@163.com。

國家科技支撐計劃課題(2012BAK17B13)。

TS254.7

A

1002-0306(2015)21-0376-05

10.13386/j.issn1002-0306.2015.21.070